高温胁迫对水稻生长发育的伤害效应及其防御对策

尤翠翠，贺一哲，徐 鹏，黄亚茹，王 辉，何海兵，柯 健，武立权，2，*

(1.安徽农业大学 农学院，安徽 合肥 230036； 2.江苏省现代作物生产协同创新中心，江苏 南京 210095)

随着工业化的发展，全球温室效应加剧，地表温度逐渐上升，未来气候将继续变暖。联合国政府间气候变化专门委员会(IPCC)第5次报告指出，到2035年全球表面的平均温度将升高0.3～0.7 ℃[1]。水稻是世界上最重要的粮食作物之一，历史数据表明在生长季(旱季)日均最低气温每上升1 ℃，水稻产量将下降10%[2]。目前，我国水稻种植面积占全球18.5%，仅次于印度；水稻总产量占全球27.7%，居全球首位[3]。由于栽培习惯的改变，水稻种植逐渐从双季稻转向单季稻，而单季稻的生殖生长期正处盛夏季节，极易遭遇高温天气。例如2013年我国南方稻区自7月份以来，高温的强度、范围与持续的时间都超过历史记录，造成水稻大面积减产，部分地区甚至绝收[4-5]。由此可见，高温热害已成为严重影响水稻安全生产的主要问题之一。本文就高温胁迫对不同生育期水稻生长发育、产量形成和稻米品质的影响及其生理机制进行综述，旨在减轻高温胁迫对水稻生产的不利影响，以及为开展水稻抗热栽培和耐高温水稻品种的选育提供理论依据。

1 高温胁迫对不同生育期水稻生长发育的影响

1.1 营养生长期

水稻营养生长期遭遇高温胁迫会抑制种子萌发、秧苗生长与分蘖的发生。水稻种子最适萌发温度为30～35 ℃，当温度超过35 ℃时发芽受到抑制[6]。幼苗期适度高温锻炼能增强根系活力，促进干物质积累和秧苗根系生长，有利于秧苗移栽后的生长发育，提高秧苗的抗逆能力[7]；但35 ℃以上高温会导致叶片水分流失增加、幼苗和根系生长受损，甚至幼苗死亡[8]。粳稻比籼稻更易受高温的影响，如粳稻品种Nipponbare的幼苗暴露于45 ℃高温下72 h后几乎全部枯萎，而籼稻品种HT54的幼苗可以耐受高达48 ℃的高温79 h[9-10]。分蘖期在35 ℃高温下持续8 d后，水稻的叶长、叶宽和叶面积的生长都被抑制，植株出现分蘖缓慢、叶片发白失绿、根系少等症状[11]。

1.2 生殖生长期

在生殖生长期的不同阶段，高温对水稻的敏感程度依次为抽穗开花期>孕穗期>灌浆期[12-13]。对于不同器官而言，颖花对高温的敏感度大于叶片。这是由于高温胁迫下水稻穗部蒸腾作用弱于叶片，表现在同一温度下，水稻的穗温普遍高于叶温[14-15]。

1.2.1 孕穗期

水稻孕穗期高温胁迫主要通过影响减数分裂期的花粉发育降低颖花育性。花粉小孢子母细胞先通过减数分裂形成4个新生小孢子，再通过2次有丝分裂形成三细胞花粉粒，最后经过脱水形成成熟花粉粒[16]。花粉发育情况决定颖花育性。适温环境下花粉形态为规则圆形，38 ℃高温处理后花粉形态异常且花粉活性明显降低，花粉形成过程中的减数分裂能力下降，细胞分裂和发育不充分，导致成熟花粉的数量下降[17-18]。高温胁迫下，花粉活性降低可能与花药绒毡层的异常降解有关。通常情况下，位于花药壁内侧的绒毡层，在减数分裂结束后开始程序化降解，而在高温胁迫下水稻绒毡层细胞的凋亡和降解过程异常[19-20]。邓运等[21]在水稻减数分裂期进行35 ℃高温处理发现，规则的液泡化孢子数明显降低，绒毡层细胞面积增加，乌氏体分布不均匀，花粉粒表面孢粉素沉积不均匀，花粉外壁内层缺失。这些可能是高温导致花粉育性降低的主要结构原因。此外，同化物的供应不足可能也是高温导致花粉发育不良的原因。水稻通过光合作用积累一定的干物质为花器官发育提供营养，但35 ℃以上的高温条件会引起水稻叶片净光合速率下降，减少花粉中糖类等有机物的积累，从而降低花粉活性[22-24]。药隔维管束是向药室提供营养物质的主要通道，孕穗期高温胁迫下药隔维管束鞘细胞发育异常，导致花粉粒同化物供应不足[25-26]。由此可见，花药绒毡层的异常降解和同化物的供应不足是高温下花粉发育不良的两大原因。

1.2.2 抽穗开花期

抽穗开花期是水稻生殖生长过程中对高温最敏感的时期，最适生长温度为日均温24～29 ℃，在35 ℃以上的高温环境下超过1 h，可导致部分水稻颖花高度不育，雄蕊比雌蕊对高温更敏感[27-28]。花期高温对水稻的伤害程度随开花日期而异，具体表现为开花当日热害最严重，开花前1 d次之，开花后1 d受高温影响最小[29]。高温对于颖花开放习性的影响，表现为每日开颖数减少，日开颖峰值降低，颖壳非正常开闭，且随着高温强度的增加，开颖角度随之减小[30]。

花期高温胁迫会导致花药异常开裂。高温下，花药表皮细胞形状不规则，排列疏松，花药内皮层和裂口畸形，花药表皮角质层结构变得致密，隔细胞未降解，融合药室未形成，花药壁变厚，乌氏体分布不均匀等现象，可能是导致花药开裂率下降和花药散粉不良的主要结构因素[31-32]。究其原因，高温下水稻花药中吲哚乙酸(IAA)和赤霉素(GA)的生物合成的相关基因突变后会影响花药开裂[33]。此外，Matsui等[34]发现，高温抑制粳稻花粉吸水膨胀，导致花粉粒皱缩并使花药开裂的原动力丧失。

花期高温胁迫下花粉管出现异常生长的现象。花期遭遇35 ℃以上高温会导致花粉管顶端膨大易破裂、扭曲、断裂、生长停止等[35-36]。作为第二信使的Ca2+在花粉管顶端中浓度最高，起到信号传递与调控花粉管生长方向的作用，Ca2+的梯度变化可以改变细胞微丝骨架的结构，同时微丝骨架结构的变化也会影响花粉管内Ca2+的分布，两者共同调控花粉管的伸长生长[37-38]。Ca2+一般分布在柱头表面和质外体中，经过热胁迫后，在细胞质与细胞核中也检测出了Ca2+，这表明高温胁迫下花粉管中Ca2+的分布和浓度梯度被打乱，这是花期高温导致水稻花粉管生长停止的重要原因[39]。此外，高温下细胞微丝骨架出现解聚现象，信号传递途径受阻，花粉管顶端膨大易破裂[40]，不利于受精，颖花育性下降直接导致结实率降低。

1.2.3 灌浆期

灌浆期是决定稻米产量和品质的关键时期，此时光合产物及其向籽粒的运输和分配与产量和品质的关系最密切。灌浆期最适生长温度为21～25 ℃，然而此时期各生育阶段水稻抵御高温能力不同。乳熟期剑叶和籽粒受损临界温度大于蜡熟期和黄熟期，且高温胁迫下灌浆后期，叶片中IAA促进细胞分裂，茎、叶生长的生理效应相对前期降低[41]。这可能是由于蜡熟期和黄熟期处于灌浆后期，正值衰老阶段，抗逆能力下降。籽粒灌浆结实是水稻获得高产的关键，而高温胁迫易造成灌浆时间缩短，灌浆提前[42]。高温胁迫下，籽粒中蔗糖转运基因OsSUT1和OsSUT2表达量下调，说明转运到籽粒中的蔗糖受到抑制，淀粉合成受阻，碳氮代谢强度降低，导致籽粒充实度下降，秕粒率增加，实粒率和千粒重降低[43-44]。高温阻碍灌浆过程还可能与籽粒中各激素水平变化有关。灌浆中后期高温胁迫下，籽粒中脱落酸(ABA)含量显著升高，IAA含量和玉米素及其核苷(Z+ZR)含量降低[45]，导致ABA与其他激素比例失衡，影响胚乳细胞中的蔗糖积累和淀粉合成。

2 高温胁迫对水稻生理生化特性的影响

2.1 活性氧积累与膜损伤

2.2 光合特性

光合作用对温度非常敏感。高温胁迫下，叶绿素的分解大于合成，叶片加速衰老，光合速率与PSⅡ原初光能转化效率(Fv/Fm)降低。吴思佳等[55]研究发现与常温相比，花期高温下盐两优1618的净光合速率(Pn)和胞间CO2浓度(Ci)分别下降31.05%和54.26%；内5优8015的Ci和气孔导度显著下降，蒸腾速率(Tr)显著增加；武立权等[56]研究表明，高温胁迫促使水稻黄叶突变体剑叶Pn、Fv/Fm、PSⅡ光量子效率(фPSⅡ)和非循环光合电子传递速率(ETR)显著降低，初始荧光(F0)则显著增加。蛋白质组学分析表明，高温胁迫使光合作用相关蛋白、代谢类蛋白、能量类蛋白表达量下降，抗逆相关蛋白表达量上升[57]，说明水稻在高温胁迫时需要减少光合潜能来维持正常新陈代谢。此外，高温抑制光合关键酶1，5-二磷酸核酮糖羧化酶的活性，导致PSⅡ的电子传输受阻[58]。磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶(PEPC)是水稻体内生理代谢的关键酶，高温下水稻PEPC活性降低，最终导致水稻光合效率下降[59]。杨卫丽等[60]研究发现，高温下叶绿体中控制光合作用核心亚基蛋白D1表达的psbA基因下调，D1蛋白合成受阻，最终导致光合系统受损。

2.3 内源植物激素

内源激素之间协调或拮抗在水稻生长发育和抗逆调控中起至关重要的作用。Wu等[61]的研究发现，穗分化期高温会引起IAA与细胞分裂素(CTK)含量减少，ABA含量增加，导致颖花育性降低或花粉不育。究其原因，高温胁迫首先诱导了ABA合成基因OsNCED3的高表达，此后相关合成基因OsNCED1、OsNCED2、OsNCED4和OsNCED5的表达量也逐渐上调[62]。高温胁迫后各品种水稻CTK合成相关酶(异戊烯基转移酶、细胞分裂素活化酶、细胞色素P450单加氧酶)活性均明显降低[61]。高温胁迫下不同内源激素对水稻的影响机理也不同。ABA主要通过提高籽粒中淀粉合成酶、酸性转化酶与ATP酶的活性，增强蔗糖的运输和代谢，维持水稻颖花的能量平衡，从而提高耐热性；IAA主要通过诱导热休克蛋白的高表达来提高水稻的耐高温性[63-64]。

近年来发现，一些新型植物激素在响应非生物胁迫中对水稻生长发育也起信号传导的重要作用。如茉莉酸盐(JAs)、油菜素类固醇(BRs)和水杨酸(SA)在水稻高温胁迫下含量显著降低[65-67]。JAs与BRs在花期能改善高温胁迫下雌蕊受精能力，增强渗透调节，保护光合系统，并与其他植物激素相互作用，特别是与乙烯的协同作用和ABA的拮抗作用[65-66]；SA主要通过减缓高温下花药抗氧化酶活性的下降，并有效防止花药中ROS与MDA含量的上升，从而减少花药绒毡层细胞异常凋亡[67]。因此，水稻栽培管理上内源激素平衡起到至关重要的作用。

3 高温胁迫对水稻产量和稻米品质的影响

灌浆期是决定水稻产量高低和稻米品质优劣的重要时期，从抽穗开花到花后20 d的环境温度对稻米品质的形成具有决定性作用[68]。

3.1 高温胁迫对水稻产量的影响

水稻产量的构成因素包括有效穗数、每穗粒数、结实率和千粒重。孕穗期遭遇高温主要影响每穗粒数，宋有金等[69]将3个水稻品种在孕穗期进行高温处理后发现，每穗颖花数平均减少10.5%，粒重降低8.5%，产量平均降低42%。其内在机理是35 ℃以上高温环境下穗器官发育不良，穗茎节伸长受限，稻穗包裹在茎鞘中导致花器官畸形，造成每穗粒数减少从而降低水稻产量[70]。抽穗扬花期遭遇极端高温对水稻的开花结实会产生明显影响，主要通过影响颖花育性降低结实率。兰旭等[71]发现花期高温胁迫处理后，水稻品系的结实率和单株产量明显降低，不同品种间结实率下降变幅为34.4%～54.7%，产量平均下降44.98%，但对颖花数、粒重和穗数影响不大。从水稻的灌浆特性来看，高温环境能加快籽粒灌浆，缩短灌浆时间[72]，导致水稻提前成熟，降低千粒重而减产。

3.2 高温胁迫对稻米品质的影响

稻米品质包括外观品质、加工品质、蒸煮食味品质和营养品质。高温胁迫下稻米外观品质中的粒长、粒宽、粒面积减小，垩白率、垩白面积、垩白度增加，透明度降低[73-74]。稻米的粒形由胚乳细胞的大小、数量与淀粉的积累量决定。高温胁迫下，胚乳细胞分裂受阻，淀粉积累量减少，细胞表面积减小，降低籽粒的容纳力，导致稻米的粒长、粒宽与粒面积均减小[75]。垩白是一种典型的多基因控制性状，高温下稻米垩白面积和垩白度增加。究其原因，灌浆后期高温胁迫下胚乳ADPG焦磷酸化酶(AGPase)活性、可溶性淀粉合成酶(SSS)和淀粉分支酶(SBE)活性显著下降[76]，同时促进淀粉合成的相关基因表达受阻，而促进淀粉降解的α-淀粉酶基因表达上调[77]。此外，高温下垩白相关基因Chalk5高表达，籽粒内膜运输系统的pH动态平衡受到干扰，蛋白质体的生成被影响，增加了胚乳储藏物之间的缝隙，最终导致垩白率增大[78]。关于透明度，景立权等[79]将13个不同品种水稻高温处理后，发现其中12个品种稻米的透明度下降幅度在0.15%～38.18%，与常温处理的差异性显著。由此可见，高温胁迫对稻米外观品质有严重不利的影响。

高温胁迫下稻米加工品质显著下降。谢晓金等[80]的研究发现，35 ℃高温胁迫7 d后，2个水稻品种糙米率、精米率下降4%～8%，整精米率下降4%～10%。此外，灌浆早期高温胁迫会影响胚乳细胞的淀粉合成从而影响稻米加工品质。在灌浆期初期高温胁迫下，AGPase活性显著降低，同时颗粒结合淀粉合成酶和可溶性淀粉合成酶活性降低，导致淀粉合成受阻，糙米率、精米率、整精米率下降[68，81]，稻米加工品质随之降低。

蒸煮与食味品质包括直链淀粉含量、糊化温度、胶稠度、黏性、硬度等。直链淀粉含量越多，稻米口感越粗糙；糊化温度越高，稻米蒸煮时需要消耗的能量越多，米饭越硬、松散、口感差[82]。高温主要通过影响灌浆期碳氮代谢和淀粉合成相关基因的表达，使籽粒淀粉合成与相关酶活性下降，表现在灌浆期前18 d高温最不利于直链淀粉的积累[83]。而程方民等[84]发现，高温条件下稻米直链淀粉含量(AC)与品种不同相关，高AC的品种，随温度上升其AC增加，而中、低AC类型的品种则相反。关于高温对糊化温度与胶稠度的影响，前人一致认为高温环境下生长的稻米，其糊化温度均升高，但胶稠度无显著变化或降低[85-87]。因此，用高温胁迫下生长的稻米煮饭，其米饭硬度增大，黏度降低，缺乏光泽，消减值升高，蒸煮与食味品质下降。

营养品质主要包括蛋白质、氨基酸、淀粉等含量。蛋白质作为水稻籽粒胚乳的重要成分，可以衡量稻米的营养品质。高焕晔等[88]认为灌浆早期高温会导致粳稻和籼稻的籽粒中所有储藏蛋白含量均表现出增加趋势。高温下稻米蛋白质含量的增加似乎提高了稻米的营养品质，但由于稻米产量与整精米量的降幅远远大于稻米蛋白质含量的增幅，因此相对常温环境，高温下单位土地面积上蛋白质总含量呈下降趋势。氨基酸和淀粉作为营养品质的另外两个衡量指标，相关研究表明，在灌浆期人工高温处理后，稻米氨基酸含量显著降低，总淀粉含量随着高温胁迫时间的延长而降低[89-90]。这主要由于灌浆期高温诱导热激蛋白质、醇溶谷蛋白质的高表达，抑制颗粒淀粉合成酶、类过敏原蛋白质的表达，导致籽粒胚乳淀粉积累量减少[91]。由此可见，在高温胁迫影响灌浆期淀粉代谢，导致稻米营养品质总体降低。

4 水稻高温热害的防御对策

4.1 选用或培育耐高温品种

选用或培育耐高温品种是防御高温热害最有效的措施。一般认为中籼稻的耐热性高于粳稻，例如中籼稻N22具有较强的耐热性。这主要是由于耐高温的水稻品种具有较高的颖花育性，通过提前开花，闭花授粉，开花后柱头不外露，从而避开高温对产量的胁迫[92-93]，减少高温对水稻传粉受精的影响。张祖建等[94]高温处理抽穗期的三系杂交籼稻和两系杂交籼稻，通过对比受精率发现，三系杂交稻优于两系杂交稻。有人成功地将拟南芥中的耐热基因DPB3-1导入水稻植株，该基因在水稻体内超表达并表现出较高的耐热性[95]。目前耐高温水稻品种的评价指标包括耐高温基因型、颖花育性、籽粒品质、质膜稳定度、光合作用，它们在耐高温品种选用和培育方面可作为重要研究因子。

4.2 合理调整水稻播期

水稻花期为高温最敏感时期，可通过调整水稻播期避开花期高温，且要保证不影响后茬作物播种。郭建茂等[96]采用分批播种的方法将南粳45播期推迟至5月中下旬，发现这有助于缓解高温对水稻造成的危害，从而保证产量。王庆志等[97]研究发现，豫南籼型水稻品种播种时间提前10～15 d，豫南中粳稻播期由常年的4月中下旬推迟到5月中下旬，可恰好避开抽穗扬花期的高温热害，达到高产的效果。因此，水稻栽培管理要根据当地温度状况和品种生长发育特性合理安排播期，从而避免水稻遭受高温热害。

4.3 加强稻田水肥管理

合理施用有机肥，加强水分管理，是减轻高温热害有效的栽培管理措施。对水稻施用氮肥是一种通过提高蒸腾散发来降低冠层温度从而减少热害的有效方式，杨军等[98]研究表明，高氮水平使水稻在孕穗期高温下的单株产量和单株有效穗数显著增加。在花期遭遇高温天气时，适当增施穗肥和氮肥，可缓解热害对水稻产量的影响，甚至能提高稻米品质[99-100]。叶面喷施磷钾肥，如0.2%磷酸二氢钾(KH2PO4)或3%过磷酸钙溶液等，或与0.13%的Na2B4O7·10H2O混合，能提高植株抗热性，减轻高温热害[101]。

灌溉是水稻生产的主要措施之一。可采用深水灌溉和夜间排水降温的管理措施，即通过“控水调温”降低土壤和冠层温度，达到缓解高温对水稻生理代谢伤害的目的[102-103]。郭立君等[104]研究发现，深水灌溉22 d后，水稻结实率提高2.88%～5.06%，千粒重提高0.53～0.93 g，产量增加2.9%～7.9%。此外，段骅等[105]指出，高温环境下轻干湿交替的灌溉技术能使籽粒灌浆更充分，可以提高结实率、千粒重和产量，同时降低垩白度。

4.4 施用植物生长调节剂与其他物质

5 展望

目前，我国水稻高温热害的研究取得了一定进展和成果。从热害机理上看，主要集中在花期热害和颖花育性方面。而水稻对高温的响应是一个复杂而有序的生理生化过程，既是激素调控和基因表达的过程，也是酶参与代谢的过程；既是生理和分子等多水平调节响应，也是同一水平多要素协同或拮抗响应，还是颖花和叶片等多器官响应。众多前人研究认为，高温对颖花结构发育的影响是导致产量下降的主要原因，然而对花药和花粉发育的机制研究还不够清楚，特别是对绒毡层降解及花粉管生长的有关基因调控和功能蛋白还需要进一步研究。从耐热品种选育上看，研究多集中在开花期，但随着栽培习惯的改变和高温环境的不确定性，穗分化期或灌浆期遭遇高温胁迫的概率增加，而水稻不同生长发育时期的耐高温机理不同。如N22虽在花期具有较强耐高温性，但对穗分化期高温敏感。所以有必要研究水稻生长发育不同时期的各个热害机理，为耐高温品种的选育提供理论参考。为了提高水稻产量和稻米品质，今后可以从以下几方面更深入地进行水稻高温热害研究：结合气象大数据和遥感技术，预测水稻生长各时期发生的重大环境变化，地域性地调整播期，避开高温等逆境；利用分子育种技术，加强耐热鉴定方法与种质资源筛选；开展大田高温下水稻花药和花粉发育的生物化学等方面研究；优化高温防御缓解措施，如外源激素或生长调节剂缓解高温的机理和最适喷施方式。