品种混作的生态学机制和筛选指导原则*

侯赛赛,王蕾,许华森,王红,王鑫鑫**

(1. 河北农业大学资源与环境科学学院 保定 071001;2. 河北省山区农业技术创新中心/国家北方山区农业工程技术研究中心/河北农业大学河北省山区研究所 保定 071001)

当前农业生产大多追求高产,导致了种植结构单一化,这降低了农田生态系统中的物种多样性和物种内的遗传多样性。绿色革命后,为提高粮食产量,作物品种选育快速发展,作物种植结构和品种遗传背景逐渐单一化[1-2]。在区域和全球范围内,可栽培的作物种类和品种数量减少[3-4]。世界粮农组织(FAO) 2010 年估计,在1900 年至2000 年间,约75%的作物多样性已经丧失,而这种多样性的减少与适应集约化农业实践的改良品种密切相关[5-6]。这种种植结构和遗传背景的单一化严重影响植物生产力[7-11]。因此,在当前的气候变化背景下,开发替代性的和更具可持续性的农业生产模式十分紧迫[12]。

生物多样性对生态系统功能具有重要作用,生物多样性的增加与群落生物量和作物应对生物或非生物环境变化适应性的能力密切相关[13]。品种混作因其有更高的生物多样性,因此具有更高的生产力、稳定性以及抗干扰能力。品种混作基于生态学原理,在一定程度上模拟自然生态系统,能增加农业生态系统的基因多样性,改善农田作物的群体结构,提高作物群体对水、肥、气、热等资源的利用效率,改善农田生态系统[4,14]。品种混作基于生态位分化和品种间的正向效应,实现作物稳产增产[15]。这可能归因于品种混作引起了不同品种间的生态位选择和互补机制,促进了不同品种对资源和空间的分化[16]。同时,品种混作影响病原菌在品种间的繁殖与传播和丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)的多样性,从而改变植物-土壤反馈方向。品种混作通过抑制病原菌增强了作物抗病虫害的能力,从而获得高产和更高的经济收益[17-21]。多数试验证实了品种混作对植物生产力和产量的积极影响[22-24]。但Gaba等[15]认为品种混作可能营造了不适合害虫生存繁衍的栖息地,直接抑制害虫的觅食或繁殖或增加害虫天敌的丰度。但目前关于混作体系如何抑制病虫害和增强植物对病害抗性的相关机制并不明确。

功能性状是植物物种或品种的形态学、生态生理学或物候学特征。每个品种都可以通过其功能性状来描述,这决定了它对生态功能的影响,最终决定了该品种提供的生态系统服务[25-26]。植物功能性状之间的权衡关系,可以表征植物在资源获取和分配中采取的不同生态策略,是植物对环境适应能力的象征[27]。因此品种混作融合了不同的植物性状促进养分吸收,提高了生产潜力[28]。但如果混作的品种具有完全相同的功能性状,如生长时间、根深[29]及其对病害[22]和干旱[30]的抗性以及对菌根依赖性[31]等,则在功能上可能是冗余的,其积极作用可能并不明显。然而,不同品种功能性状的权衡机制充满不确定性,因此探索混作体系中不同品种功能性状的权衡机制以及影响因素十分必要。此外,农业生产活动通常具有目标导向(如追求高产量或高品质),在实际农业实践活动中,如何通过筛选适合混作的品种以实现目标最大化有待研究。本文综述了混作体系中不同品种相互作用的生态机制(图1),并根据前人对品种混作性能的研究,描述了混作品种筛选的指导原则和功能性状的评价标准(图2),为农业品种混作模式的开发和应用提供理论基础。

图1 作物品种混作稳产增产的生态学机制Fig.1 Ecological mechanism of mixed cropping of crop varieties

图2 混作品种筛选的指导原则和功能性状评价依据Fig.2 Guide principles for screening varieties and basis for functional traits evaluation of mixed cropping of crop varieties

1 品种混作体系的生态机制

1.1 互补效应和选择效应

生态系统中植物基因型的增加提高了节肢动物等高营养级动物的丰度,这有益于生态系统的稳定和生产力的提高[32]。Crawford 等[33]研究表明基因多样性增加促进了拟南芥(Arabidopsis thaliana)的生长繁殖。赵亚丽等[34]研究表明不同性能的玉米(Zea mays)品种混作增强了群体的抗逆能力。这可能取决于多基因型体系中的两种作用机制,即互补效应(complementary effect)和选择效应(selection effect)[35-36]。

互补效应是多基因型系统中不同基因型间正向的相互作用和生态位互补可能带来超出单基因型系统的效应[36-37]。基因型的增加能提高系统的功能多样性,加剧基因型间的资源互补和生态位分化[28,38],提高资源利用效率。品种混作在一定程度上能够增加植物的生态位宽度,扩大资源利用广度[39]。种植良好的作物品种是实现高产稳产的基础。同一作物不同品种质量存在差异,发掘品种生产潜力,发挥品种优势对于提高生产力十分重要。品种混作利用生态位互补的原理协调群体间的竞争互补关系,实现对自然资源的充分利用[40]。混作协调不同品种对光、温、水、肥的需求差异,改善群体结构,建立适合作物生长的环境条件[41]。根据生态位互补原理,选择优势互补的作物品种进行混合种植,是提高作物群体遗传多样性,增强抗逆性,实现高产稳产的有效途径[42]。李铭丰[43]通过测定不同比例‘黑农38’和‘东农42’大豆(Glycine max)混种群体的田间通风透光状况和植株叶面积指数,发现混作可以促进光合物质的合成,提高有效花荚数目和产量。朱敏等[44]将3 个株高不同的玉米品种组配成两个混作群体,发现混作改善了群体结构,实现了品种间的差异互补,进而提高了产量。

混作效果受到品种特性、混播比例、环境条件及生产管理的综合影响。其中品种特性和环境条件体现了混作品种之间的选择效应。选择效应是指拥有更多物种的群落更有可能拥有在特定环境中表现最佳的物种,反映单一栽培中发挥高功能的物种在混合体系中其生物量或空间占用能力的主导地位[36]。程乐根等[45]将早稻(Oryza sativa)和晚稻进行混播发现晚稻品种在混作体系中获得了更高的产量。这归因于不同品种作物间竞争与互补作用的贡献[46]。在草原混合种植的研究结果证实,分蘖可塑性和增加每个个体“模块” 量的能力是生物多样性产生积极影响的关键机制,这表明具有高分蘖能力的品种可以从混作体系中获益更多[47]。然而当品种混播比例不适宜时,不仅无法增产,还可能导致产量降低[48-49]。由品种混作引发的选择效应依赖于3 个必要条件:首先,环境条件(气候、养分有效性、促进或阻碍作物生长的生物丰度)应在空间和时间上有所不同;其次,品种对环境条件的变化应有不同的反应;第三,最适合当地条件并在特定年份中胜过其他品种的品种通常是目标功能最大化的品种。因此,筛选适宜的品种进行混作对提高作物产量至关重要。不断变化的环境可能会增加混作品种生产稳定性,并提供更多的生态系统服务。

1.2 抗病原菌机制

长期大规模种植单一抗性品种和农业中大量化肥农药的投入,打破了农业生态系统中病原菌与寄主之间的平衡,导致作物品种抗性逐渐丧失,病害爆发频率逐年加重,生产力降低[50-51]。大规模种植遗传同质的作物品种会提高害虫对植物防御的适应能力[52]。我国小麦(Triticum aestivum)条锈病和水稻稻瘟病的几次大流行便与大面积种植单一抗性品种有关[53]。

近年来专家学者将重点转向利用生物多样性控制病害[54]。病原菌广泛存在于生态系统中,大多数病原菌会对宿主植物产生负反馈效应。同时,单一品种栽培中病原菌胁迫也可能是单一栽培生产力下降的主要原因[22]。混合种植作为克服病原菌负反馈效应的种植模式,在农业生产上被广泛采用。品种混作体系能够通过稀释或抑制病原菌,减弱负反馈作用的强度,提高混作体系生产力[55-56]。傅秀林等[57]发现不同抗性品种混作能防治稻瘟病,降低了稻瘟病发病率及病情指数。当植物群落中的优势物种受到病原菌的负反馈影响时,其他物种的竞争能力随之提高,这有利于群落中物种共存和植物多样性[58]。房辉等[59]研究表明,与单一种植相比,混作能够显著降低糯稻叶瘟病和穗颈瘟病的发病率及病情指数。李鸿雁等[60]在对小麦进行了不同品种的混作试验,结果表明所有混作品种组合与单作相比对麦蚜有较好的防治效果。

在田间条件下,生物多样性越高,病原菌数量被抑制,病原菌负反馈作用越弱[61-62]。在特定情况下,病原菌介导植物多样性和生产力[63]。不同品种混作的抗生物胁迫作用大多是通过减少混种体系中病原体或害虫的丰度实现[64-65]。品种混作降低病原体负反馈主要有以下几种途径:1)品种混作体系中抗病植株对病原菌孢子的传播有阻挡作用,稀释分散了病原体繁殖体[34,64];2)品种混作的基因多样性对病原体种群施加了破坏性选择,一种宿主品种选择性偏好的病原体品种可能在混合环境中对其他宿主品种的适应度较低从而阻碍其攻击能力的进化[65];3)混种体系中无毒病原体诱导植物防御反应时,同时会诱导作物对毒性病原体的抗性[22];4)混作体系中品种的功能性状差异引起温度、湿度和光照等微环境变化可能不利于病原菌传播和繁殖,从而减缓病原体种群的传播和进化[22]。

1.3 菌根共生机制

丛枝菌根真菌(AMF)能与80%以上的陆地植物形成共生关系[66]。在植物根系中,病原体定殖和AMF 定殖之间存在竞争关系[67]。品种混作将导致更高的菌根侵染率[68-69],Wang 等[70]发现玉米混种培养中AMF 的根系侵染率高于单种的平均值。在混作体系中,AMF 与植物的相互作用直接影响着植物种间或种内竞争力:一方面是通过促进宿主植物吸收更多的营养物质,增强竞争能力;另一方面通过菌根真菌网络(common mycorrhizal networks,CMNs)介导相邻植物间营养元素、水分、防御信号等物质的传输,调节次生代谢产物[71-72]。Wang 等[73]发现玉米接种AMF 可提高磷酸酶活性。AMF 多样性对植物生产力有很大影响[74]。AMF 的多样性可提高植物群落的生产力[75-76]。不同的玉米品种可以通过有益的AMF 菌种加强植物-土壤的正向反馈[77]。Wang[78]将不同品种的玉米进行混作发现,混作不仅增加了定殖于根系系统内的AMF 种类,还增加了根外菌丝长度和密度。由于保险假设(insurance hypothesis),一些非主导的AMF 种类可能在休眠,品种混作体系可能通过增加作物的基因多样性来激活地下AMF 的多样性[2,79]。不同种类的AMF 和物种多样性通常转化为较大的功能性状变异,这可能是提高生产力的基础[80]。羊茅(Festuca ovina)对AMF 的响应在其单作中为正,但与其他植物混作时为负[81]。这表明与菌根网络相连植物的成本效益因混作植物物种不同而存在差异。这一结论得到了Walder 等[82]的支持,他们使用同位素13C、15N 和33P 证明了不同植物物种在CMNs 中投入的碳与从CMNs 中获得的营养不呈正比;事实上,高粱(Sorghum bicolor)在很大程度上支付了进入菌根真菌的碳,而亚麻(Linum usitatissimum)获得了更大的营养效益(N 和P),这些研究显示AMF 在混种模式中的重要作用,为品种混作体系的增效提供了思路。

1.4 植物-土壤反馈效应

在自然系统中,植物性状影响土壤的生物和非生物特征,同时该影响又反过来影响植物的生产力、竞争力和抗逆性,被称为植物-土壤反馈(plant-soil feedback)效应[83]。植物-土壤反馈效应主要用于探索复杂的植物-土壤相互作用、恢复被干扰后的生态系统和保护生态系统多功能性。例如,自然系统的恢复通过土壤病原菌等植物-土壤负反馈效应来抑制入侵物种生长和有益AMF 等正反馈效应将支持目标物种的生长[84]。相反,如果抑制目标植物的生长,则会引起植物-土壤负反馈[85]。植物之间通过菌丝共同体传递不同的养分资源,有利于促进植物-土壤正反馈的形成[86]。植物-土壤反馈和植物间竞争是混合作物群落构建的两个重要过程,植物-土壤反馈也被认为是植物多样性-生产力关系的驱动因素[87]。植物-土壤正反馈作用影响着植物多样性和生产力的关系,植物多样性增加通过促进土壤中微生物的活性从而提高土壤中碳、氮的含量,提高有机质和氮的矿化速率;而这种养分的增加反作用于植物生产力[88-89]。林伟伟等[90]的研究结果表明,玉米与大豆互作能显著影响根际土壤细菌群落结构与功能,提高生物多样性,最终提高了作物籽粒产量。植物-土壤反馈效应也被用于改进农业生产实践,通过优化种植系统、控制病虫害和提高资源利用效率来提高农业生态系统的生产力和可持续性。

2 品种混作的潜在风险

混作体系在稳定和提高生产力的同时也伴随着潜在风险。混作品种的第1 个风险是引入具有次优性能的品种,而未引起有效的选择效应和互补效应。混作体系中品种存在异质性,这种异质性是否有助于应对日益增加的环境胁迫存在较大的不确定性[91],品种之间的相互作用也可能导致负面效应。传统的人工选择方法会针对一些有利于作物产量提高的特性,如抗倒伏、分蘖能力强或者种子质量高等。然而,植物在个体水平上的性状之间存在着权衡,最大化所有目标性状在某些情况下是不可行的,单个品种不可能具备所有有利的性状。此外,植物性状往往会对外界环境因素做出反应,由于外界环境的变化,混作的品种可能显示与它们在单一品种种植时不同的性状值,这是性状可塑性的一种常见表现,这种可塑性可以一定程度上增强资源利用的互补效应[92-93]。这表明,必须获得有关物种性状可塑性的知识,因为仅仅根据在某一品种单种中所测量的性状来选择混合品种可能会产生误导。如,玉米品种的可塑性在有无AMF 侵染的情况下,其地下部的根构型性状和根系形态性状发生了显著变化[94]。通常期望混作使品种更少地受迫于病原体(当混合的品种对病原体具有不同抗性能力)[24],但反过来也可能导致病原体和害虫对作物更大的损害。同样,品种之间的相互作用提高资源利用效率[95]的优势在部分品种组合中可能无法实现,蒋曦龙等[49]研究表明不同品种小麦混播相比于单作并未显著增产。因此,需要更加充分地了解混作品种的功能性状和选择原则以及品种混作的潜在生态机制。

3 混作品种筛选的指导原则和功能性状评价依据

基于生物性状的混作品种筛选方法有助于将生物多样性与生态系统功能和服务联系起来,并可指导设计适当的品种混合,以提供单一或多种农业生态系统服务[96]。大量的植物-土壤反馈效应数据可用来预测植物性状与土壤间的相互作用,并用于作物种植设计以诱导农业系统中的植物-土壤正反馈[97]。近年来,依据植物-土壤反馈来提高作物抵御病虫害能力的原理已被用于农业生产,基于植物性状进行作物品种混种已成为生物防治病虫害综合体系中的重要技术措施,通过增加生物多样性,提高农田生态系统的稳定性,进而有效控制作物病虫害的流行[98]。但目前的间混作种植模式无法同时满足现代农业追求的抗病抗倒伏、稳产增产以及提高品质等要求。鉴于与特定品种相关的性状可能取决于当地的非生物和生物环境条件和农业实践,因此在不同投入气候条件下筛选品种性状是重要的。

如上所述,通过联合评估各种生态系统服务功能和农业管理方式(包括耕作方式和经济投入)来衡量混作体系的性能,而不是仅以产量为评价指标,更有益于混合品种的筛选。根据前人研究,混作品种的筛选大致基于3 个方向(图2):1)混作品种的筛选应基于品种功能性状,选择具有性状异质性的品种,以避免功能冗余。此外,还要根据农业生产实际需求考虑性状类型,并根据目标功能在多种性状中进行权衡取舍。例如,在低养分的非最佳条件下,根吸收氮的能力更重要。虽然农艺试验可能已确定次优条件下表现相对良好的品种[99],但不同品种混作可能触发的性状权衡存在较大差异,因此基于混作品种性状间的权衡机制进行品种筛选十分必要。2)品种混作设计应具有明确的目标功能,具有目标导向[67],赵亚丽等[34]将具有抗倒伏和抗病害的两个玉米品种混作,通过品种间生物性状的互补,实现了抗病抗倒伏和稳产增产。3)品种混作应遵循生态系统中不同品种对资源和空间占用的竞争和互补等生态规律[100],例如应用立体种植原理,选用具有株高差异的品种进行混作,可实现光和气等资源在不同品种间的合理分配,促进作物生长和提高生产力。根据植物的生物性状筛选品种用以提高目标生态服务功能需基于大量的生物性状文献或试验数据,并且需考虑作物品种、农业环境以及实践活动等因素,这对于当前的品种混作技术来说是一项重大挑战。到目前为止,农业生态学研究还没有一个详细框架用于筛选品种混作的最佳组合,仍有许多科学原理及技术需要深入探讨。但基于生物性状的品种组合设计策略仍被认为具有较大前景[15]。

产量稳定性是作物品种混合种植性能评估的重要指标之一。目前有多种作物稳定性分析的数学模型和方法,例如综合方差分析法将不同环境下品种单作和混作的产量均数作为环境指数,把每个品种单作和混作时在不同环境中的产量回归到环境指数上,得出的回归系数用于衡量单作和混作的产量稳定性[101]。另外,品种混作对病害防治的能力也常被认为是混合种植性能评估的重要内容。陈企村[102]认为把品种混作时的病害发生程度与单作病害发生程度的平均水平进行比较,可评估品种混作的病害防治能力。此外,品种混作种植性能评估标准取决于当地的社会经济和环境条件。首先,应将混作品种性能与农民在该地区选择的单种品种的性能进行比较。其次,评估标准取决于农民使用混合品种的动机,若仅以简化作物管理方式为目的,可能不会得到作物更好的生长反馈。品种混作较单作的优势并不绝对。例如,在低投入农业实践中,混作的优势更多地体现在增强了作物抵抗病虫害等方面的压力。最后,多数试验表明品种高度多样性能获得比单种更高的产量。相比之下,农业生产中只需要找到一些表现特别好的适合混作的品种,但应注重农业生产对建立混作性能综合评估体系的需求。针对这些问题,Gaba 等[15]提出了使用杂交育种方法和数量遗传学方法,利用品种关联对植物混作能力进行分析,以评估作物/品种的混作在规模化种植中满足一组目标生态系统服务能力的评估策略,但因难以实施而在实际应用中受到限制。

4 展望

不同功能性状的作物品种混作可能是改变现代高投入农业的一种具有发展前景的种植模式[103-105]。全面了解品种混作体系的互补效应和选择效应,并探索新的品种组合,使其在低投入农业体系中发挥更大的应用潜力,但仍然需要更多的研究为品种混种模式提供理论基础。作物品种混合种植模式的设计,首先需对品种的功能性状多样性有充分的认识并进行斟酌取舍,混作品种须适合作物管理和满足目标需求;其次,必须建立具体的混种品种性能的评价方法和标准;第三,作物品种多样性为优化混种品种组合创造了巨大的可能。

目前,关于品种混作模式的研究相对单一,缺乏系统性研究。未来的研究重点应集中在以下几个方面:1)进行具体试验探索互补效应和选择效应的生态学原理和机制,分析品种间的相互作用及其对其他生物的影响,了解作物地上和地下性状差异改变作物资源利用效率的机制;2)混合品种应在具有功能性状多样的品种中筛选,并进行系统的生长监测,以了解产量、产量稳定性和其他生态系统服务功能;3)建立作物性状指标数据库,研究作物性状与生态系统服务间的联系,基于多种功能和性状筛选混合品种;4)选育新品种时充分考虑品种与AMF 的共生能力和品种间的互惠作用,开发一个混作品种的选择框架。