热应激对动物生理学、新陈代谢和肉质的影响

朱子晨，赵兴鑫，张 蕾，高红梅，李玉卡，殷娟玲，王 昊

（1. 石家庄市畜产品和兽药饲料质量检测中心 050041；2.石家庄市栾城区畜产品质量监测站 050000；3. 石家庄市鹿泉区农产品综合质检站 050000）

1 前言

热应激是畜禽生产生活的影响因素之一，导致生长速度变慢，繁殖力下降，体重降低，严重危害动物健康、生产力和产品质量。随着全球变暖导致的全球气温升高和更频繁的极端天气变化，热应激对动物健康和生产的有害影响，在未来可能会持续存在，新陈代谢和生长速度快、基础代谢和生产水平高但不够耐热的畜禽更易受到影响。其中，猪和家禽因缺乏功能性的汗腺和皮肤保温层，通过皮下脂肪或羽毛散热，对于反刍动物来说，饲料在瘤胃中发酵时释放的热量使代谢产热增加，更易受到热应激危害[1]。

通常猪和反刍动物屠宰前的急性热应激会加速肌肉糖原分解，乳酸浓度上升，死后早期pH值快速下降，从而变成PSE肉，其特点是苍白、柔软、具有渗出性和较低的持水能力（WHC）。相比之下慢性热应激的动物，其肌肉糖原储备减少，导致乳酸产生减少，从而产生深色、结实和干燥（DFD）的肉，其pH值更高、WHC更强[2]。

2 体温调节

恒温生物，如反刍动物、猪和家禽，有一个生存的最佳温度中性区，在此范围内不需要额外的能量来维持温度调节。如果环境条件，包括空气温度、太阳辐射、空气流动和相对湿度（RH）的增加超过热中性区的限制，体温随即上升，动物通过排汗和呼吸来实现热量散失，在这些条件下，体温和代谢产热上升，动物不可避免地会出现高热和热应激现象[3]。

2.1 哺乳动物的体温调控

哺乳动物的热应激表现为呼吸频率、直肠温度和出汗量的增加，以体温调节平衡代谢性散热与蒸发性散热。反刍动物的绒毛长度、被毛和皮肤特征决定了热应激期间的保温和散热能力。据估计，羊绒毛长度超过40mm就能够影响排汗能力，且印度羊的体温调节能力相对较强[4]。

印度牛毛发较短、皮肤血液流量大，所以较普通牛体温调节能力强。在商品猪品种中（如大白猪），由于汗腺密度较低，皮下脂肪较厚，排汗能力有限，皮肤释放的热量较少，必须依靠皮肤湿润降温或通过呼吸道蒸发热量作为温度调节的主要途径[5]。

2.2 禽类

禽类孵化后4～5d体温恒定，在继续发育过程中对环境温度升高敏感。在温度中性条件下，成熟个体体温高于哺乳动物（分别为＞40.0和＜39.0°C），因此，禽类体温调节的温度梯度较大，在环境温度升高时的散热能力比哺乳动物略强。与哺乳动物类似，禽类热应激表现为呼吸频率加快，直肠温度升高，减少活动，抬高翅膀。商业家禽品种（即肉鸡）生长快速，饲料摄入量高，代谢产热旺盛，但同时羽毛提供良好的隔热性能。因此，与猪一样，禽类依靠蒸发性热损失进行体温调控[3]。

3 热应激的生理后果

3.1 应激反应

对高环境温度和湿度的应激反应主要包括通过激活自律神经系统（ANS）的自律反应，包括呼吸和心率加快，体温升高，重新分配内脏的血流到皮肤，以进行体温调节，并促进身体储备能量的利用，加速肌肉糖原分解，抑制能量储存。肌糖原分解加速是由于儿茶酚胺（肾上腺素和去甲肾上腺素）结合肌肉中的β2-受体，启动了环状腺苷单磷酸酯（cAMP）反应，激活了糖原磷酸化酶，抑制糖原合成酶，促进肌肉糖原分解，并抑制糖原生成。急性和慢性热应激也会使糖皮质激素血浆浓度上升，通过激活下丘脑-垂体-肾上腺（HPA）轴。然而，急性热应激比慢性热应激引起的糖皮质激素升高更多。糖皮质激素通过血管扩张增加散热，同时影响蛋白质分解和脂质代谢；蛋白质分解激活Ca2+介导的依赖性泛素-蛋白酶体和自噬-溶酶体系统，导致骨骼肌中的肌纤维蛋白分解率增加，同时糖皮质激素拮抗脂质合成代谢，如胰岛素和胰岛素样生长因子-1（IGF-I），使肌肉损失的更多。糖皮质激素通过增强循环中的甘油三酯的水解诱导脂肪分解，通过增加脂肪酸合成酶的表达和脂蛋白脂肪酶的活化，会促进肝细胞和脂肪细胞中脂肪生成（来自葡萄糖和葡萄糖前体）[6]。

3.2 采食量减少

牲畜热应激的主要表现是采食量下降。这是动物在高环境温度下用来抵御代谢产热上升的一种自然保护和适应机制。但是减少采食量只能解释热应激对动物生理和代谢50%的影响，其余影响因素还有激素的变化和能量分配的变化。肉牛在环境温度约为30℃，相对湿度小于80%时，采食量开始下降[7]。4～6周龄的肉鸡，32℃时的采食量比22℃时少24%。猪在环境温度超过23.9℃时，采食量和生长速度都会下降，而且急性热应激比慢性热应激引起的采食量减少程度更大（64% vs 36%）[8]。

3.3 需水量增加

在热应激期间，动物对水的需求增加了两倍。水摄入量增加对体温调节至关重要，不仅能补充呼吸和排汗蒸发的水分，还直接降低了黏膜的温度，否则会导致脱水，并引起强烈肾上腺素应激反应。研究表明，在热应激条件下儿茶酚胺的分泌量增加，肌肉增加对糖原的利用，温度升高，并且运动中脱水使肌肉糖原的氧化增加了24%[9]。说明热应激动物的肌肉代谢和糖原储备可能会受到应激反应以及饲料和水的变化影响，从而影响肉质。

4 热应激的代谢后果

4.1 代谢性酸中毒

在热应激期间，呼吸过度换气会产生呼吸性碱中毒，通过尿液中产生HCO3-迅速补偿，使血液pH值下降，从而导致代谢性酸中毒[10]。在此期间，机体对无氧代谢的依赖性更高，肌肉中丙酮酸转化为乳酸，故屠宰后常出现PSE肉。

4.2 氧化应激

热应激增加了活性氧（ROS）的产生，并可能降低天然抗氧化能力，诱发氧化应激[11]。氧化应激和组织酸中毒导致细胞毒性、自由基介导的连锁反应、蛋白质和脂质氧化、损害动物健康，导致产品质量下降，保质期缩短。

4.3 热休克蛋白的表达

热应激使反刍动物和猪的热休克蛋白的表达增加，特别是小热休克蛋白（sHSP）αβ晶状体（αβC）和HSP27[12]。热休克蛋白能调节细胞骨架，控制细胞的维护和修复，热休克蛋白表达下调通过改变蛋白质的折叠，微管的聚合和聚集，在热应激过程中延缓细胞的死亡，进而抑制蛋白质分解，改善肉质嫩度、多汁性和风味。

4.4 甲状腺激素活性降低

甲状腺与鸟类和哺乳动物的产热密切相关，热应激通常会引起促甲状腺激素、三碘甲状腺原氨酸（T3）和四碘甲状腺原氨酸（T4）的血浆浓度下降，是动物避免产生额外热负荷的适应性机制，通过减少代谢产热维持能量需求，并通过减少脂肪分解储存脂肪。甲状腺激素血浆水平的降低程度可以作为动物热耐力的指标[13]。

4.5 基础胰岛素分泌增加

热应激时猪和反刍动物的基础胰岛素分泌和全身胰岛素敏感性增加，脂肪组织动员的减少，减少脂肪分解，增加脂肪生成，以合成葡萄糖，并抑制蛋白质累积，并增加蛋白质的利用，以尽量减少代谢热的产生[13]。机体保证在甲状腺激素激活脂肪分解和利用非酯化脂肪酸（NEFA）的情况下，提供足够的葡萄糖和糖醛酸前体作为应对热应激的主要能量来源。这可以解释夏季牲畜胴体脂肪增加以及地中海北部或较冷地区的绵羊、山羊和牛的体型较小[14]。

5 热应激对肉质的影响

5.1 家禽

目前，在集约化和粗放式系统中选育出来的具有优势经济性状的家禽品种，代谢产热较高，生长速度较快，因此比非选育或本土品种更容易受到热应激的影响，所以热耐力和具有经济意义的性状之间有很强的负相关性。商用家禽品种的存活率、生长率、体重和饲料效率都有所下降，在热应激条件下，甲状腺激素（T3和T4）的血浆浓度增加，使骨骼肌的肌浆网中释放出更多的Ca2+，刺激能量代谢和肌肉收缩，PSE肉的发生率更高，从而影响肉品质[15]。

5.2 反刍动物

屠宰前的应激消耗肌肉糖原储备，造成肉牛和小反刍动物（绵羊和山羊）DFD肉，肉质发黑发干，pH值升高。主要原因是线粒体增加相对耗氧量的活动，脱氧肌红蛋白（紫红色）占主导地位，随后氧化成高铁血红蛋白（棕红色）的能力增强，肉颜色变深。其次，当肉的pH值较高时，高于其肌肉蛋白等电点，会结合更多的水，因此肌纤维会被紧密包裹，光散射会减少。

5.3 猪

高温环境对猪肉质量的影响与热应激慢性或急性性质、动物遗传学和生产阶段有密切关系。研究发现，只要2h的热应激就会对肌肉蛋白产生可检测的影响，损害肌肉结构功能和产品质量。高温条件下饲养的猪采食量和日增重均减少，导致肌肉糖原储存减少，背长肌的pH值增加。屠宰前72h禁水禁食后，环境温度升高使胴体重量损失更多，比在常温饲养的猪更瘦，应尽快屠宰以减少热应激，降低PSE肉发生率。在热应激条件下饲养的猪通过增强脂肪组织（LPL活性）和肝脏（VLDL）的脂质代谢而增加脂质储存。相同饲料摄入水平时，在高温环境（31°C）下饲养的生长猪比在低环境温度（20°C）下饲养的生长猪的脂肪含量更高。热应激猪的内部脂肪组织（即肾周脂肪）占体重的百分比增加了两倍，皮下或背膘的总脂质含量增加两倍。与肉牛类似，热应激促进猪体内脂肪储备以减少皮下脂肪绝缘性来适应高温，提高散热能力[16]。

6 热应激对肉类安全的影响

通过食物传播的寄生在畜禽肠道的病原体如沙门氏菌、大肠杆菌O157:H7和弯曲杆菌，是导致经济和公共健康问题的重要因素。研究表明，应激对肉的质量和安全有显著有害影响，不仅导致生理和行为紊乱，还会通过脑-肠轴调控机制损害胃肠道功能和完整性，导致炎症和菌群失调。健康动物体内的致病菌和有益菌之间通常是保持平衡的，当外部应激源，如停食、运输、热应激和高密度饲养改变这种平衡时，病原体的排泄模式会从间歇性变为持续性。

研究表明，热应激释放儿茶酚胺，抑制食欲，限制血液流向胃肠道，胃和瘤胃排空受到抑制，瘤胃和肠道pH值发生变化，通过氧化应激损害肠道粘膜，肠道屏障受损，内毒素血症的风险增加，结肠转运和排便频率增加，导致食源性病原体（如大肠杆菌、沙门氏菌和弯曲杆菌）在胃肠道中定植并排泄到环境中的概率增加。此外，由于应激激素增加了黏膜的通透性，处于应激状态的动物更容易发生炎症和严重感染。同时，许多食源性病原体是人畜共患病，如沙门氏菌和其他病原体可能通过粪便和饮用水横向传播，将病原从畜舍带入肉类加工环境，存在交叉污染的风险。此外，其他常见的与肉类有关的食源性病原体，如单核细胞增生李斯特菌、蜡样芽孢杆菌、产气荚膜梭菌和肉毒杆菌，也会造成病原体污染[17]。

引起动物热应激的温度变化也可能影响食源性病原体（包括人畜共患和环境）的传播。研究证明热应激与猪肉胴体污染风险之间具有相关关系，热应激猪的粪便中培养出的单个和多个抗微生物的大肠杆菌水平增加且热应激动物比非热应激动物的多重抗生素大肠杆菌数量更多[18]。

7 结论

反刍动物的生理和代谢反应与热应激有关，猪和家禽的热应激生理和代谢反应、肌糖原和蛋白质浓度的降低以及脂肪储备的重新分配，与肉的质量有着深刻联系。热应激会进一步诱发氧化应激、细胞损伤和热休克蛋白的表达增加。这些因素均可能会影响肉质和肉产品变质。

如果优先选择改进的生产性状不是耐热性和气候适应性，那么热应激对动物健康和生产的有害影响可能会继续存在。

8 未来对热应激和肉质影响的研究方向

在对反刍动物、猪和家禽进行的观察热应激对肉质的影响研究中发现了，饲料摄入量没有测定或控制，可能是因为作者只分析了与天气记录相关的数据，或者是因为实验设计中没有包括饲料摄入量的测定对照组。要研究热应激对肉质的代谢影响，除了干物质摄入量的变化外，还必须考虑和控制动物的采食量。此外，关于热应激条件下动物体内热休克蛋白的上调与肉质之间的潜在联系的研究很少，不仅要使用仪器分析（pH值、剪切力法、颜色等），还可以通过感官分析来判定[19]。最后，应继续研究妊娠热应激对反刍动物和猪的影响，乳品行业有新的证据表明，通过表观遗传学的改变，妊娠期热应激对奶牛、犊牛产生负面影响。