管氏肿腿蜂对双条杉天牛的寄生行为及防治潜力

白嘉伟，王雪菲，张 杰，朱会营，魏步飞，任海潮，李会平,2*

（1. 河北农业大学林学院，保定 071001；2. 河北省城市森林健康技术创新中心，保定 071001；3. 天域生态环境股份有限公司，上海 200082）

双条杉天牛Semanotus bifasciatus属鞘翅目Coleoptera天牛科Cerambycidae，是柏科树木上毁灭性蛀干害虫之一[1]，主要以幼虫为害桧柏Sabina chinensis、侧柏Platycladus orientalis、刺柏Juniperus formosana等柏类和杉木类树种[2]。为害状表现为幼虫蛀入枝、干的皮层和边材部位蛀食为害，木质部表面蛀成弯曲不规则坑道，木屑和虫粪留在皮内，破坏了树木的疏导组织。该天牛为害极具隐蔽性，为害十分严重，防治难度大，已经给我国很多地区造成了严重的生态和经济损失。1996年双条杉天牛被列为森林植物检疫对象，2013年国家林业局对林业有害生物进行风险分析, 将双条杉天牛列为全国林业危险性有害生物[3，4]。

管氏肿腿蜂Sclerodermus guani属膜翅目Hymenoptera肿腿蜂科Bethylidae硬皮肿腿蜂属Sclerodermus[5]，是以鞘翅目多种蛀干害虫的幼虫和蛹为寄主的体外寄生蜂[6,7]，广泛应用于林木蛀干害虫的生物防治，是目前防治蛀干害虫的重要天敌[8,9]。其雌成蜂爬行和钻蛀能力均很强，可以大范围迅速地寻找寄主。我国最早利用管氏肿腿蜂进行生物防治可追溯到20世纪70年代。1983年，萧刚柔[10]先生发表了管氏肿腿蜂。刘育俭等[11]利用管氏肿腿蜂防治双条杉天牛，按虫蜂比1:6～1:3进行放蜂，连续3年，平均每年放蜂约10万头，平均寄生率在35%左右。吴东生等[12]林间释放管氏肿腿蜂防治松褐天牛Monochamus alternatus，结果表明，释放管氏肿腿蜂防治松褐天牛最佳虫蜂比为1:4，对松褐天牛寄生率达31.25%。李登泰等[13]利用管氏肿腿蜂防治松幽天牛Asemum amurense幼虫，结果表明，按虫蜂比1:3接种时，寄生率最高为60.00%。林间放蜂时按虫蜂比1:4时，防治效果最好，校正虫口减退率为56.47%。马铁山等[14]利用管氏肿腿蜂防治锈色粒肩天牛Apriona swainsoni，研究表明，最佳放蜂时间为8月中旬，虫蜂比1:5时，寄生率为48.3%。丁俊男等[15]研究了管氏肿腿蜂防治青杨脊虎天牛Xylotrechus rusticus的最佳虫蜂比为1:3，室内和室外的寄生率分别为100%和56.66%。王雪菲等[16]研究了管氏肿腿蜂对桑天牛Apriona germari幼虫的寄生行为及防治效果。周冰颖等[17]研究了寄主体型大小对管氏肿腿蜂产卵量及子代发育有显著影响。产卵量随寄主体质量增大而增大，随产卵期延长而减小。王海涛等[18]利用管氏肿腿蜂防治褐梗天牛Arhopalus rusticus，虫蜂比为1:3时，在室内对木段内褐梗天牛幼虫的寄生率为71.0%，结果表明，利用管氏肿腿蜂防治褐梗天牛有良好的效果。马立芹等[19]研究表明，利用管氏肿腿蜂防治双条杉天牛幼虫，最佳放蜂时间为5月中下旬至6月初。来燕学等[20]在林间释放管氏肿腿蜂防治松褐天牛时，发现管氏肿腿蜂可直接寄生松褐天牛幼虫和抑制部分松褐天牛幼虫发育，降低松褐天牛的羽化率。结果表明，虫蜂比为1:1和1:2时，松褐天牛推迟发育的幼虫发生率分别为48.9%和59.4%；放蜂时间在3、4和5月时，松褐天牛推迟发育的幼虫发生率分别为35.5%和61.6%。

目前少量利用管氏肿腿蜂防治双条杉天牛研究也多集中在野外放蜂试验，对其寄生过程中的行为习性和寄生效率等系统研究较少。因此，本研究在明确管氏肿腿蜂对双条杉天牛幼虫寄生过程和寄生效率的基础上，通过室内接种和林间放蜂试验，研究管氏肿腿蜂对双条杉天牛的防治潜能和林间防治参数，以期为管氏肿腿蜂防治双条杉天牛提供理论依据和技术支撑。

1 材料与方法

1.1 试验材料

本试验所选用的管氏肿腿蜂由张家口林业有害生物防控研究中心提供，保存于4 ℃冰箱中备用。双条杉天牛幼虫自雄安新区被害桧柏中剖取获得。

1.2 管氏肿腿蜂对双条杉天牛幼虫的室内寄生试验

在试验地中选取被双条杉天牛为害的桧柏树，从根茎处锯断，剪去侧枝，将主干截成30 cm的木段，将木段劈开，从中剥取双条杉天牛幼虫，测量幼虫体长，选取体长1～1.3 cm的双条杉天牛幼虫放入已灭菌的指形管（直径1 cm，长6 cm）中，每指型管放1头双条杉天牛幼虫，按1:1，1:2，1:3，1:4（虫蜂比）比例接种管氏肿腿蜂，每比例处理30头双条杉天牛幼虫，重复3次。置于25 ℃，RH 65%人工气候室内，每隔24 h观察记录双条杉天牛幼虫被寄生状况及管氏肿腿蜂产卵情况。研究不同虫蜂比对管氏肿腿蜂发育历期、寄生率、产卵量、蜂卵的分布、羽化率和后代性比的影响。

1.3 管氏肿腿蜂对双条杉天牛的室内离体枝条试验

将被双条杉天牛幼虫为害的枝干（30 cm长），放入养虫笼内，虫蜂比为1:2、1:3和1:4来释放管氏肿腿蜂，置于25 ℃，RH 65%人工气候室内，以不接蜂的处理作为对照。试验设3次重复。30 d后剥开枝干，统计双条杉天牛幼虫被管氏肿腿蜂寄生的情况。

1.4 林间释放管氏肿腿蜂防治双条杉天牛

试验地设在雄安新区被害桧柏林，面积5.5亩，共307株桧柏，经调查，平均有虫株率36.3%，放蜂前无管氏肿腿蜂寄生。2020年4月29日，此时幼虫体长1～1.3 cm，采用单株放蜂法，虫蜂比为1:3进行放蜂。放蜂时先把蜂管棉签打开，管口倒插在被害株枝条上，使管底略高于管口。放蜂20 d后，随机选择10棵，剥开枝干，统计双条杉天牛幼虫总数及被寄生数量，计算寄生率。同时剖开未放蜂的桧柏3株，统计双条杉天牛幼虫总数及存活情况。寄生率（%）＝被寄生天牛数/天牛总数×100%。

1.5 数据统计与分析

利用Excel 2010和SPSS 21.0软件进行数据处理，方差显著性分析采用 Duncan’s新复极差法检验。

2 结果与分析

2.1 管氏肿腿蜂对双条杉天牛的室内寄生过程

不同虫蜂比接种后的管氏肿腿蜂对双条杉天牛寄生过程无显著影响。在接种管氏肿腿蜂后，管氏肿腿蜂开始在试管内爬行，并在脱脂棉塞上聚集，随后管氏肿腿蜂爬到双条杉天牛幼虫体表撕咬幼虫，之后双条杉天牛幼虫体表开始出现黑斑状的咬痕（图1A），通常双条杉天牛幼虫被撕咬后2～3 d死亡。接种后5～7 d管氏肿腿蜂腹部开始膨大，节间呈半透明状，腹部左右摆动寻找合适的产卵位置，随后腹部末端伸出螫刺（图1B），紧接着螫刺扎进双条杉天牛幼虫体内（图1C），开始产卵，卵粒从腹部末端缓慢排出，螫刺缓慢收回（图1D），二者同时进行，直至产卵结束。蜂卵附着在双条杉天牛幼虫体表开始发育，随后卵表面出现白色斑点（图1E），且逐渐膨大（图1F），5～6 d后卵孵化成幼虫（图1G），幼虫期较短，2～3 d后开始化蛹，管内出现白色丝状物（图1H），19～23 d后羽化。

图1 室内试验条件下管氏肿腿蜂对双条杉天牛的寄生过程Fig. 1 The parasitizing process of the S. guani on S. bifasciatus indoor

管氏肿腿蜂从开始产卵后2～3 d内产卵量迅速上升，之后产卵量逐渐减少，直至卵开始发育时不再产卵，蜂卵不规则排列，大部分卵产在天牛幼虫节间处，体表两侧最多，背面较少，腹部次之。

2.2 不同虫蜂比下管氏肿腿蜂的发育历期

不同虫蜂比下管氏肿腿蜂的发育历期情况见表1和表2。

表1 不同虫蜂比下管氏肿腿蜂发育历期Table 1 The developmental duration of S. guani with the different host-parasitoid ratios

表2 不同虫蜂比下管氏肿腿蜂后代雌雄比Table 2 The offspring sex ratio of S. guani with the different host-parasitoid ratios

由表1可以看出，不同虫蜂比对管氏肿腿蜂发育历期无显著影响。不同虫蜂比下，管氏肿腿蜂寄生双条杉天牛幼虫后发育1代35～36 d，从接种管氏肿腿蜂到产卵5～7 d，卵期5～6 d，幼虫期2～3 d，蛹期19～22 d。不同虫蜂比下管氏肿腿蜂后代中雌蜂明显大于雄蜂，其中，1:3时雌雄比为13:2，1:2时雌雄比为33:2（表2）。

2.3 管氏肿腿蜂对双条杉天牛幼虫的室内寄生试验

不同虫蜂比下管氏肿腿蜂产卵量、孵化量和羽化量结果见表3。

表3 不同虫蜂比下管氏肿腿蜂产卵量、孵化量和羽化量Table 3 The fecundity, hatch rates and emergence amount of the S. guani with different host-parasitoid ratios

由表3可见，不同虫蜂比下管氏肿腿蜂均能寄生双条杉天牛幼虫，但虫蜂比不同，产卵量、卵孵化量和幼虫羽化量不同。其中，随着接蜂量的增大，产卵量和孵化量逐渐增大，虫蜂比1:3时达最大，分别为79.17粒和49.83头。羽化量的变化趋势则与产卵量和孵化量基本相反，即随着接蜂量的增大，羽化量逐渐降低，1:3时达最低，为14.33头。造成这样的现象可能是因为双条杉天牛幼虫体表卵粒密度过大，试验过程中发现一定量卵产在管壁，使卵在发育过程中无法获取所需营养，导致大量卵死亡。

孵化率和羽化率则与产卵量成反比（表3），即产卵量较低时的1:1和1:2 的虫蜂比下孵化率和羽化率最高，产卵量最高时的1:3的虫蜂比下孵化率和羽化率最低。

2.4 管氏肿腿蜂对双条杉天牛的室内离体枝条试验

在室内离体枝条条件下，不同虫蜂比下管氏肿腿蜂寄生量和寄生率结果见表4。由表4可见，在对离体枝条内双条杉天牛幼虫寄生过程中，管氏肿腿蜂均能寻找到寄主，并有效寄生，但虫蜂比不同，寄生率明显不同，虫蜂比为1:3时，寄生率最高，为37.95%。

表4 不同虫蜂比下管氏肿腿蜂寄生量和寄生率Table 4 The parasitism quantity and parasitic rate of S. guani with different host-parasitoid ratios

2.5 管氏肿腿蜂对双条杉天牛的林间寄生过程

林间释放管氏肿腿蜂，拔出棉塞将蜂管倒插于树干枝条上，2～3 s后管氏肿腿蜂陆续爬出玻璃管，不定向的寻找寄主（图2A），2～3 d后，可观察到管氏肿腿蜂找到并开始挖掘双条杉天牛幼虫蛀孔，可以发现管氏肿腿蜂寻找寄主过程中存在合作行为，约 3～6头管氏肿腿蜂同时钻蛀一个虫孔，最前端的管氏肿腿蜂钻蛀木屑，紧接着后方的肿腿蜂将钻蛀出来的木屑排出树体，直至钻进虫孔找到寄主（图2B），20 d后劈开树干发现管氏肿腿蜂成功寄生双条杉天牛幼虫，并化蛹（图2C），30 d后劈开树干可观察到管氏肿腿蜂子代羽化为成虫并钻出蛀道（图2D），再次寻找寄主进行寄生。

图2 野外条件下管氏肿腿蜂对双条杉天牛的寄生过程Fig. 2 The outdoor parasitism process of S. guani on S.bifasciatus in the field

林间释放管氏肿腿蜂对双条杉天牛防治结果见表5。从表5可以看出，田间单株放蜂情况下，管氏肿腿蜂可以顺利找到寄主进行寄生。1:3放蜂比例下，寄生率在18.18%～54.55%，平均寄生率27.30%。其中第4株，因为天牛虫口密度较大，导致实际的蜂虫比降低，因此寄生率稍低。第10株，因为虫口密度低，导致实际的蜂虫比变大，寄生率偏高。

表5 林间释放管氏肿腿蜂对双条杉天牛寄生效果（虫蜂比＝1:3）Table 5 Parasitism effect of S. guani on S. bifasciatus in the field (Host-parasitoid ratios＝1:3)

3 讨论

本研究发现，室内接种管氏肿腿蜂和林间放蜂试验均能有效寄生双条杉天牛幼虫。在管氏肿腿蜂对双条杉天牛幼虫的室内寄生试验中，虫蜂比1:1和1:2的产卵量、孵化量、羽化量、孵化率和羽化率无明显差异。虫蜂比1:3时差异较大，产卵数量最多，79粒，孵化50粒，羽化14粒，造成这样的现象可能是因为双条杉天牛幼虫体表卵粒密度过大，试验过程中发现一定量卵产在管壁，使卵在发育过程中无法获取所需营养，导致大量卵死亡，成功孵化的卵也因天牛幼虫虫体较小，无法满足卵在发育过程中所需营养，导致羽化率低。虫蜂比1:4时，产卵量低于1:3，造成这样的现象的原因可能是管氏肿腿蜂之间有竞争行为，在产卵之前，发现管壁上有管氏肿腿蜂的残肢，管氏肿腿蜂死亡，或因为虫蜂比过大，在寄生前寄主反抗较为激烈，将管氏肿腿蜂夹死。

在管氏肿腿蜂对离体枝条内天牛幼虫的寄生过程中，释放管氏肿腿蜂2～3 d后，各虫蜂比均发现管氏肿腿蜂在寻找寄主过程中可能存在合作行为，约 3～6头管氏肿腿蜂同时钻蛀一个虫孔，最前端的管氏肿腿蜂钻蛀木屑，后方的肿腿蜂将钻蛀出来的木屑排出树体，直至钻进虫孔找到寄主。黄维亚等[21]研究表明，管氏肿腿蜂寄生松褐天过程中存在亲代互助的初级社会性现象，与本文研究相符。迄今，与其他社会性昆虫相比，对寄生蜂的社会行为知之甚少[22,23]。伍绍龙等[24]研究表明，管氏肿腿蜂具有雌性抚育行为，即雌蜂产卵后守候在寄主旁，清洁寄主，挪动卵或幼虫，其中，将脱离寄主的幼虫转移至寄主附近的行为在抚育行为中占主要比例。Tang等[25]对管氏肿腿蜂雌蜂合作抚育子代行为的研究认为，雌蜂合作可有效寄生体型较大的天牛幼虫。管氏肿腿蜂在寄生双条杉天牛时其合作行为的具体作用，还有待进一步研究。根据试验结果，在进行管氏肿腿蜂人工繁育时，可选择虫蜂比1:1或1:2，产卵量、孵化率和羽化率均高，子代质量较好；在林间进行大面积释放管氏肿腿蜂防治双条杉天牛时，应选择虫蜂比1:3或更高比例。

本试验的林间防治部分采用单株放蜂法，以剖开树干调查寄生率统计防治效果，统计结果直观、准确。但在统计过程中也发现，多个管氏肿腿蜂同时钻蛀一个虫孔寄生一头天牛的情况，同时，也发现寄生双条杉天牛发育成的子代肿腿蜂再次寻找寄主寄生的现象。因此，一方面我们建议实际防治中可采用多次放蜂的方法，以避免多个管氏肿腿蜂寄生一头天牛造成实际蜂虫比降低的现象，另外鉴于寄生后发育成的子代蜂可以继续寻找寄主进行寄生的现象，认为长期的防治效果应是优于一次调查的效果。具体这种多次放蜂以及可持续的长期效果还有待进一步研究。