季节性休牧对草甸草原植物群落空间分布格局的影响

王利锋, 吴秀扬, 常杰超, 任海彦

(南京农业大学草业学院， 江苏 南京 210095)

草地占我国总面积的41.7%，具有经济和生态价值，是陆地生态系统重要的组成部分[1]。放牧是草地最主要的利用方式，也是最主要的干扰来源[2]。家畜通过采食、践踏和粪尿返还等方式改变草地植物群落结构和土壤理化性质[3]。目前，国内的放牧模式以连续放牧为主，这种不合理的放牧方式往往会造成植物群落地上生物量降低和物种多样性丧失，严重威胁草地生态系统功能[4]。Teague等[5]综合以往的研究指出，在植物生长季进行充分的牧后恢复能够增加植物生物量，提高物种多样性。因此，确立合理的放牧方式是实现草地可持续利用的重要手段[4]。

放牧能够通过改变植被的空间异质性影响草地的生态功能[6]。草地的空间异质性是干扰、地形地貌特征和时空变化共同作用的结果，空间异质性的存在对物种多样性、群落稳定性和限制性资源的利用具有积极作用[7-9]。放牧通过改变植物群落的空间分布、种间竞争关系和土壤养分直接或间接地影响草地的空间异质性。但目前其作用的具体方向尚不明确[6]。有研究表明，改变放牧模式也会引起草地空间异质性变化，研究人员发现休牧与连续放牧草地具有不同的空间分布格局[6,10]。因此研究不同休牧管理方式下植物群落的空间分布格局变化有助于我们更完善地了解休牧过程中群落中各物种的竞争和资源利用方式的改变，为探索科学的放牧管理提供理论支持[3]。

现有关于放牧模式的研究主要关注围封和放牧的强度改变对草地所造成的影响，对于休牧时期选择的研究较少[4]。Song等[11]研究表明，植物的恢复方式和能力因放牧季节和植物生育期的不同而表现出显著差异；近年来在多地开展的季节性放牧试验证实了这一观点，相关研究表明，春季休牧和夏季休牧对于草地生物量具有明显的提升作用[12-13]；秋季休牧则可以通过增加植物地下部养分储存增加多年生草种的竞争能力和生物量[14]。其中，Nie等[15]在澳大利亚开展试验从整个植物生长季出发，证实了根据植物生育期改变放牧季节的延迟放牧能增加草地地上生物量、多年生草种占比，且具有改善土壤条件的作用。

目前缺少季节性休牧对植被分布影响的研究，季节性休牧的放牧模式下草地空间异质性的变化规律尚不明确，因此开展对季节性休牧的研究对草地的保护和合理利用具有重要意义。我们考察了内蒙古呼伦贝尔草原草地农业生态系统实验站内一个连续开展5年的季节性休牧试验样地，结合地统计学分析讨论了季节性休牧对于植物群落及其空间结构的影响，探究季节性休牧下草地植物群落地上生物量及多样性的变化；季节性休牧对草地植物空间分布的影响。为通过季节性休牧实现内蒙古草甸草原的保护和可持续利用提供理论支持。

1 材料与方法

1.1 试验样地概况

本试验位于内蒙古自治区呼伦贝尔市陈巴尔虎旗特泥河第九生产队的呼伦贝尔草地农业生态系统试验站(49°20′～49°26′N,119°55′～120°9′E，平均海拔600～700 m)，当地是典型的温带大陆性气候，年均温0.8℃，年均降水量365 mm，降水主要集中在6—9月，牧草生长季为4—9月[16]。草地类型为改良的退化草甸，优势种为羊草(Leymuschinensis)，主要伴生植物有日阴菅(Carexpediformis)和二裂委陵菜(Potentillabifurca)等。土壤类型为黑钙土或暗栗钙土。

1.2 试验设计

本试验根据当地的植物物候期和气候变化规律将放牧季划分为早期(6月15日—7月15日)、中期(7月15日—8月15日)和晚期(8月15日—9月15日)3个时期，随后分别在每个时期进行休牧，形成3个处理，即早期休牧处理(Early-resting，RE，每年6月15日—7月15日休牧)、中期休牧处理(Mid-resting，RM，每年7月15日—8月15日休牧)和晚期休牧处理(Late-resting，RL，每年8月15日—9月15日休牧)，并设置连续放牧作为对照(Continuous grazing，CG)，连续放牧处理的放牧时间为每年的6月15日—9月15日。放牧平台的每个放牧小区面积为1 hm2(90 m×120 m)，早期休牧、中期休牧和晚期休牧处理各设有6个重复，而连续放牧设有3个重复。该平台于2015年开始放牧应用，放牧家畜为绵羊。根据产草量与采食量动态调整放牧强度，使其始终维持在当地适度放牧载畜率范围。即试验开展过程中，放牧率始终被控制在6.00～7.00羊单位·hm-2范围内。

1.3 样地划分

本试验于2020年植物生长高峰期的8月下旬进行取样。由于取样量较大，取样方式对草地破坏较严重，本试验仅在每个放牧处理中选取一个地块进行取样。被选中的每个放牧小区面积约为1 hm2(90 m × 120 m)，连续放牧小区面积减半为0.5 hm2(90 m×60 m)。

为测定各处理方式下植物和土壤指标的变异程度和空间分布，我们将每个放牧小区分为15 m × 15 m(连续放牧处理的网格为12.5 m × 10 m)的48个网格单元，并在每个单元的中心设置取样单元，共192个(4×48)。取样时调查每个取样单元中的植物地上生物量、盖度、物种构成并收集植物用于养分分析。

1.4 植被调查及指标测定方法

在每个网格单元中心设置一个0.5 m×0.5 m的取样单元，利用盖度框法测定物种盖度，盖度框规格为0.5 m×0.5 m；对样方内的每种物种选取3株测定自然高度，所测得的高度平均值视为样方内该物种高度。随后，调查样方内的总物种数和每个物种的密度，分物种对所有植物进行齐地刈割，分物种装于牛皮纸袋，在65℃烘箱烘干至恒重，称量得到地上生物量。将物种丰度作为权重，物种高度的加权平均值记为该样方的草层高度。根据植物生活型将所有植物划分为5个功能群：一、二植物(AB)、多年生根茎禾草(PR)、多年生丛生禾草(PB)、多年生杂类草(PF)和灌木与半灌木(SS)[17]。计算物种丰富度(S),Shannon-Wiener指数(H)和Pielou均匀度指数(J)以表征物种多样性，计算方法如下：

H=-∑PilnPi

(1)

J=H/lnS

(2)

其中，S为物种数；Pi为第i种的相对多度。

将烘干的植物样品混合后打碎，通过硫酸-过氧化氢法消解植物样品,并利用流动分析仪(autoanalyzer 3；Seal Analytical，Norderstedt，Germany)测定植物全氮和全磷含量[18]。

1.5 统计分析和地统计学分析

本试验借助R语言3.6.1版本及其附属包对不同处理下各小区的植物和土壤指标进行了单因素方差分析，同时采用Tukey检验进行多重比较，并利用Sigmaplot 14.0作图，对标准化后的地上生物量和植物多样性指标(物种丰富度、Pielou指数)数据进行了统计学检验，以量化其空间分布。

2 结果与分析

2.1 植物群落地上生物量和多样性变化

草地植物群落受到放牧方式的影响(图1)，RM的地上生物量为95.03 g·m-2显著高于其他3种管理方式(P<0.05)，草层高度表现出了相似的趋势，RM草地有最高草层高度为8.44 cm，RE草层高度(6.19 cm)显著低于RM(P<0.05)，但高于CG和RL。盖度同样在RM处理下具有最大值，约为97%。不同于高度和生物量，RE的盖度明显低于其他处理，仅为84.19%，CG和RL间无差异，处于中等水平。

RE和RL的物种丰富度较高，分别为21.85和22.04，显著高于在RM和CG样地(P<0.05)，RM和CG的物种丰富度分别为19.92和18.04(图1)。Shannon指数从高到低为：RL>RE>CG>RM；而Pielou指数仅在RM具有显著最低值，为0.64。

图1 不同放牧处理对植物群落特征和多样性的影响Fig.1 Effects of grazing treatment on plant community characters and species diversity注：CG，连续放牧；RE，早期休牧；RM，中期休牧；RL，晚期休牧；不同小写字母代表差异显著(P<0.05)，下同Note:CG,Continuous Grazing;RE,Early-resting;RM,Mid-resting;RL,Late-resting;Different lowercase letters indicate significant differences at the 0.05 level,the same as below

图2 不同放牧处理对各功能群相对生物量的影响Fig.2 Effects of grazing treatments on relative biomass of plant functional groups

2.2 植物功能群变化

本研究将植物按生活型分为5种功能群[19]，其中SS(灌木和半灌木)的现存量较少不进行比较，其余4种功能群的生物量占比在不同放牧方式下差异显著(P<0.05)。具体而言，PF(多年生杂类草)在RM处理下地上生物量占比最低，在其他3种处理下无显著差异，且占比均超过50%；RM的PB(多年生丛生禾草)和PR(多年生根茎禾草)地上生物量占比较高，其中PB的相对生物量仅在RM处理下具有显著提升(P<0.05)；PR在RM处理生物量占比最大(30.32%)，其次为RE处理(21.17%)，CG和RL处理下多年生根茎禾草的相对生物量较小；以“机会主义”为生存策略的AB(一、二年生草本植物)的相对生物量在有休牧加入的处理下均有提升，但只有在RL处理下表现出显著性(P<0.05)，占地上总生物量的11.37%。

植物群落结构的变化影响了群落养分含量(图3)，其中具有更高非禾草功能群占比的CG和RL具有更高水平的群落氮、磷含量，显著高于RE和RM处理(P<0.05)；RM处理下的禾草占比高，群落氮含量(19 mg·g-1)显著低于RE(20.99 mg·g-1)；不同处理下植物群落的氮磷比没有显著差异。

图3 不同放牧处理对植物群落全氮、全磷和氮磷比的影响Fig.3 N and P content and N∶P ratio of plant community

2.3 群落生物量的空间异质性变化

试验采用变异系数CV和半方差函数量化空间异质性，由表1、图4可以看出，4种放牧方式地上生物量的变异系数和拟合的最优模型明显不同，表现为不同的植物斑块分布模式[20-21]。其中CG和RM的变异系数相对较小，分别为31.59%和25.88%，半方差函数都具有极好的拟合，最优拟合模型均为指数模型，且具有中等强度的空间相关性，变程较大分别为134.2 m和166.9 m，说明这两种放牧模式下植物地上生物量具有相对明显的空间变异，同时空间分布格局相对均匀。RL处理下地上生物量的变异系数与CG相似,约为33.91%，但空间结构变异为99.16%显示出强空间相关性，说明RL样地上植物呈现明显的斑块化分布，斑块的直径为25.7 m。RE样地中，地上生物量的变异系数最高,为40.62%，但是半变方差函数拟合为线性模型，空间相关性弱，说明在所研究的空间尺度下没有表现出斑块化的空间分布格局。

表1 不同放牧下植物地上生物量、物种丰富度及多样性指数半变异函数模型Table 1 Semi variogram models estimated for above-ground biomass,species richness and species diversity index of plant communities under different grazing treatments

图4 不同放牧下植物地上生物量半方差函数Fig.4 Semi-variance function of aboveground biomass under different treatments under

2.4 物种多样性空间异质性

本试验利用物种丰富度和Pielou指数从物种数和均匀度两个角度描述放牧管理对草甸草原植物物种多样性的空间异质性，以探究放牧对于植物群落构成的异质性和它空间分布的影响。由表1、图5和图6所示，CG，RE和RL4种处理物种丰富度的变异系数相似，均表现为中等程度变异，且变化程度不大。虽然变程相似，但是RL和CG具有强空间相关性，表现出小范围的高丰富度斑块。而RE的空间结构变异为0.537，空间依赖性为中等，空间分布相对均匀。RM的空间结构变异与RE相似为0.673，表明RM的物种丰富度在空间上同样具有均匀的分布模式。

图5 不同放牧下植物物种丰富度半方差函数Fig.5 Semi-variance function of species richness under different grazing treatments

图6 不同放牧下Pielou指数半方差函数Fig.6 Semi-variance function of Pielou index under different grazing treatments

Pielou指数通过结合物种丰度对丰富度的结果进行了补充，体现出各物种相对占比情况在空间分布上的差异，结果显示CG和RE的Pielou指数的空间结构相似，在较小的变程下具有强空间相关性，空间上具有聚集分布的形式，表现为高均匀度斑块。RM的Pielou指数的变程大、空间相关性中等，说明分布相对均匀，即各物种占比在空间上变化不大。而RL的Pielou的最优拟合模型为线性模型，说明其植物群落均匀度在空间上表现出随机分布的形式。

3 讨论

3.1 季节性休牧影响植物群落

放牧能够从多个角度影响植物群落，而休牧为植物群落提供了恢复时间，使植物的生物量、高度和盖度得以提升。调控放牧时间能够明显改变内蒙古草甸草原地上生物量和植物多样性的恢复效果[22]。本研究发现与连续放牧相比，采用季节性休牧的植物群落的生物量、高度和覆盖率普遍提高(如图1所示)。其中中期休牧的提升作用最强，本试验中中期休牧处理在7月15日—8月15日进行休牧，这是植物营养生长旺季，此时进行休牧对植物生物量的提升效果最明显，这与Liu等人[14]的研究结果相似。本研究发现早期休牧降低了植物盖度，这可能是因为早期休牧草地的植物在返青期迅速生长，植物种间竞争激烈，部分竞争能力较弱的多年生植物生长受到限制，从而降低了盖度。

休牧季节对4种植物功能群的作用不同(图2)。具体而言，与连续放牧相比早期休牧显著提高了多年生根茎禾草的生物量占比；中期休牧不仅提高了根茎类禾草生物量占比，也增加了多年生丛生禾草的比例，这使多年生杂类草的相对生物量下降；晚期休牧显著增加了一二年生植物占比，但其余功能群比例与连续放牧相似。各功能群植物不同的生存策略和形态特征是造成功能群构成差异的主要原因：以羊草为主的多年生根茎禾草是内蒙古草甸草原植物种群中重要构成部分，生长速度快，能够通过分蘖繁殖，同时具有较强的耐牧性[11]。早期休牧和中期休牧多年生根茎禾草处于生长旺期，能够快速恢复地上生物量，并通过株高和光合速率等方面的优势抢占冠层资源，从而抑制其他植物生长，而晚期休牧多年生根茎禾草在生长旺盛阶段持续受到放牧干扰，而在夏末秋初的休牧期，营养主要向地下输送和贮存以便越冬，因此晚期休牧对多年生根茎禾草生物量提升作用较小；多年生丛生禾草的地下竞争能力强且耐牧性好，因此在各处理下生物量比较稳定。在本试验中糙隐子草是多年生丛生禾草的重要组成部分，作为C4植物，糙隐子草对于光、水等资源的利用率较高，从而增加了其在夏季的生长速率和竞争能力，这是中期休牧草地上多年生丛生禾草生物量占比显著提高的重要原因；一二年生植物的生长速率快、生育期短，耐牧性好，因此该功能群植物在休牧期能够快速生长从而增加相对生物量。在夏末秋初休牧的晚期休牧处理草地上，多年生植物的地上生长速率开始下降，因此一二年生植物与其他功能群间的冠层竞争强度降低，这将有利于一二年生植物快速生长和繁殖。多年生杂类草是草甸草原的优势功能群，具有对其他功能群的补偿作用，这可能是在休牧处理时观测到多年生杂类草生物量占比降低的原因[17-19]。不同植物功能群对养分分配的策略也不尽相同。相比于多年生杂类草，多年生禾草用于维持植物结构的纤维素和木质素含量高，其碳氮比和碳磷比更高，因此多年生禾草占比的增加会降低群落整体养分。而一二年生植物生长速率快，养分主要向地上部运输，地上部养分含量普遍较高，而碳氮比和碳磷比较低。可见，不同放牧方式下植物群落养分的变化受功能群占比影响。在本研究中，连续放牧和晚期休牧的群落地上养分含量显著高于早期休牧和中期休牧。早期休牧和中期休牧对多年生禾草占比的提升是造成养分差异的主要原因，这与郑淑霞等[17]在草甸草原上对植物功能群占比与群落养分关系的研究结果相似。

植物群落多样性的改变体现在物种丰富度和均匀度两方面，与连续放牧相比，早期休牧和晚期休牧处理都显著增加了物种丰富度，这是因为两种休牧方式分别使春季和秋季结实的植物能够完成生殖生长，增加土壤种子库的种类和容量，以保证较高的物种多样性[23]；而夏季植物主要进行营养生长，同时多年生根茎禾草和多年生丛生禾草等优势和次优势物种能够抑制非优势种的生长，甚至造成竞争排除，因此中期休牧对于丰富度的提升作用不明显[24]。物种均匀度表现出与丰富度相同的变化规律，中期休牧显著降低了物种均匀度，表明物种丰度分布集中在优势种。因此我们认为在适度放牧强度下，休牧处理引起的植物群落变化与植物冠层竞争相关，这可以为我们通过改变休牧方式维持物种多样性和抑制物种入侵提供理论支持，Zhou等[25]在内蒙古多伦的半干旱草地也得出相似结论。

3.2 季节性休牧影响植物群落空间分布

对于放牧草地的长期观察和定量研究表明放牧会引起植物空间分布改变[26]。本研究通过地统计学方法量化了植物地上生物量在景观尺度的空间分布，以表征不同放牧方式对植物斑块空间构成的影响[27-28]。结果表明，放牧方式对草甸草原植物斑块构成具有影响，连续放牧和中期休牧样地的结果相似，地上生物量的半方差函数模型在较大范围内表现出中等程度的空间依赖，这显示两种管理模式使植物地上生物量均匀分布，且受到随机因素较大影响。但是我们认为引起两种放牧方式相似的斑块分布的机制并不相同。

连续放牧地块植物生长受到草食动物的干扰，且没有特定的恢复时间，因而表现为均匀的低生物量斑块[29]。但是由于本研究观测尺度较大，无法量化连续放牧在更小尺度下相对强的粪尿返还和选择性采食作用[30]，这可能是结果中空间依赖程度较低的原因之一。中期休牧样地植物生物量大、草层高度高、物种均匀度低，优势种占据了大部分空间，并通过竞争抑制非优势种的生长，因而表现出空间上的均匀分布。以羊草为主的克隆植物进一步整合了植物斑块，降低了依赖性。晚期休牧下地上生物量出现明显的斑块状分布。在晚期休牧的管理模式下，植物在生长季后期得以恢复，此时植物将资源向下运输储存在根系中，营养物质在地下的小范围积累形成了类似“肥力岛”结构的高养分斑块[31]，这一过程不仅维持了区域内的地上生物量，也通过小范围内凋落物积累，改善局部水肥条件，进一步促进植物在一定范围内的聚集[29]。本试验未在早期休牧样地发现明显的空间结构，这与其管理方式有关。植物在夏秋两季持续受到放牧的处理，地上部分不断被移除，同时根部营养没有很好的积累，返青时受到前一年的影响较少，而返青期时去除放牧干扰，使得植物的空间分布更接近随机分布，因而未能观测到明显的空间分布规律。试验表明中期休牧对于提高样地地上生物量具有突出作用，但会使其物种多样性降低、群落空间结构相对简单；晚期休牧通过保证植物生殖生长的方式促进物种多样性提升，同时多年生植物和土壤的反馈作用增进了植物群落斑块化，促进多样性增加；早期休牧作用处于二者之间，在保证部分地上生物量的同时增加多样性，但是植物空间分布受随机效应影响较大。

由于物种扩散能力、环境异质性和植物、与土壤和动物间反馈作用的不同，植物多样性的空间分布形成了群落空间聚集的格局[32]。连续放牧区植物群落没有特定的修复时间，植物的生殖生长受到影响，土壤中种子数量较低，群落构成以多年生牧草为主，同时草食动物采食抑制了优势种生长，使植物群落整体趋向均匀分布，而丰富度和均匀度仅在小范围聚集。同样，物种通过种子繁殖的方式在中期休牧处理的植物群落中影响相对较小，而通过营养体繁殖的植物在夏季快速生长，加之被试草地优势种羊草的分蘖生长，中期休牧降低了植物群落丰富度的空间依赖性[33]。早期休牧和晚期休牧处理的植物群落在构建过程中，种子繁殖的作用相对更大；其中，早期休牧使春季结实的物种能够完成生殖生长，同时，其植物在春季不受放牧的影响，这为植物返青和种子萌发提供了良好的环境。空间相关性的降低与优势种生长引起的抑制有关，多年生杂类草和多年生根茎禾草的竞争能力较强，这增加了种间竞争使群落结构趋向复杂。晚期休牧物种能够完成营养生殖，此时土壤种子库受种子雨的影响在母体植物附近聚集，而多年生植物在土壤上构建的高养分斑块更有利于物种生长，导致物种聚集[34]。

经过5年的季节性休牧试验，3种休牧方式与连续放牧在多个方面表现出明显差异。季节性休牧的地上生物量均高于连续放牧，中期休牧最为显著，其生物量增加了42.8%。这说明休牧为植物群落生物量提供了恢复时间。由于气候适宜，生育期正值生长旺期，在中期进行休牧能够增加优势功能群(以羊草为主的多年生根茎型禾草)的生物量，对地上生物量的提升效果更出色，这与黄庆峰等[12]的结果一致。早期休牧和晚期休牧增加了群落的物种丰富度，许多学者认为物种生长具有互补效应，高物种多样性表明群落具有更高的稳定性[35]。放牧方式的改变使草甸草原空间异质性发生改变，早期休牧和晚期休牧的空间异质性增加，其中早期休牧处理增加了其群落分布的随机性[6]，表明早期休牧在一定程度上消除了放牧对植物和土壤养分的影响，使群落稳定性增强，其植物的空间分布方式接近天然草地。晚期休牧的植物群落表现出在空间上的聚集和斑块化分布，植物通过形成类似“肥力岛”的结构改变了土壤中资源的分布规律，在增加稳定性的同时为更多的物种丰富度提供可能性[29,36]。中期休牧有利于增加草甸草原地上生物量，具有更高的经济价值。而早期和晚期休牧则通过不同的方式提高草甸草原物种丰富度，具有更高的生态价值[37]。因此，季节性休牧可以作为实现草甸草原资源保护和可持续利用的重要方式。

4 结论

连续放牧使植物地上生物量、草层高度、盖度和物种多样性处于较低水平。空间分布规律上植物群落空间分布均匀，物种多样性表现为小范围的聚集分布；早期休牧提高了放牧草地的草层高度、物种多样性，并使植物地上生物量和多样性呈现随机分布的格局；中期休牧使植物群落具有最高的高度、盖度，地上生物量，群落中禾草占比高，植物空间分布均匀，但降低了均匀度和地上部养分；晚期休牧增加了物种多样性；并使植物表现为斑块分布。草甸草原植物生物量、多样性和群落空间分布受休牧时间影响，中期休牧增加草甸草原地上生物量，而早期和晚期休牧则增加物种丰富度和空间异质性，稳定性更强。在实际应用中可以通过改变休牧时期满足实际生产需要。