甘肃白银地区潜叶蝇及其寄生蜂的组成和发生调查

贺 静, 杜素洁, 程鑫斐, 王绮静, 郭建洋,王作慰, 王福莲,*, 刘万学,*

(1.长江大学农学院, 农林病虫害预警与调控湖北省工程技术研究中心, 湖北荆州 434025;2.中国农业科学院植物保护研究所, 植物病虫害生物学国家重点实验室, 北京 100193;3.甘肃省白银市农业技术服务中心, 甘肃白银 730913)

潜叶蝇(agromyzid leafminers)是危害蔬菜、花卉等植物的一类世界性重要小型害虫(Spencer, 1973; Parrella, 1987; Chenetal., 2003; Kangetal., 2009)。该类害虫以幼虫蛀食叶片为主，产生不规则白色潜道，雌成虫则通过刺伤植物叶片进行取食和产卵，不仅影响植物的光合作用，而且严重降低作物产量和品质(Spencer, 1973; 康乐, 1996; Chenetal., 2003)。我国已报道的潜蝇科昆虫达130余种(康乐, 1996; 雷仲仁等, 1996; 陈文龙等, 2007)，其中斑潜蝇属Liriomyza和彩潜蝇属Chromatomyia是重要的类群(康乐, 1996; Tokumaruetal., 2007; Kangetal., 2009)。随着入侵种斑潜蝇南美斑潜蝇Liriomyzahuidobrensis、番茄斑潜蝇Liriomyzabryoniae、美洲斑潜蝇Liriomyzasativae和三叶草斑潜蝇Liriomyzatrifolii的持续扩散，以及本地种豌豆彩潜蝇Chromatomyiahorticola和葱斑潜蝇Liriomyzachinensis的危害普遍加重，对我国农业经济构成了严重威胁(Chenetal., 2003; 王伟等, 2012; 相君成等, 2012; 刘万学等, 2013a; 曹利军等, 2014)。目前，这6种主要潜叶蝇在我国危害严重，但潜叶蝇及其天敌寄生蜂的组成和发生情况少见报道，若能调查并摸清田间具有较强防控力的寄生蜂种群，并加以保护利用，有利于遏制潜叶蝇类害虫的进一步危害。

在自然界中，潜叶蝇的寄生蜂种类丰富(朱朝东, 1999; 刘万学等, 2013a; Yefremovaetal., 2015; Hansson and Navone, 2017)，据统计，潜叶蝇的寄生蜂超过300种(Gratton and Welter, 2001; Chenetal., 2003; Yefremovaetal., 2015; Noyes, 2021)，主要为姬小蜂科(Eulophidae)、茧蜂科(Braconidae)、金小蜂科(Pteromalidae)和瘿蜂科(Cynipidae)，其中姬小蜂科是种类和数量最多的类群(Hansson, 1995; 康乐, 1996; 雷仲仁等, 1996; 朱朝东, 1999; Yeetal., 2018)。Chen等(2003)在杭州地区调查发现潜叶蝇寄生蜂4科12属14种，姬小蜂科寄生蜂有11种；潘立婷等(2019)调查发现，西藏地区有3科9属16种寄生蜂，有13种属于姬小蜂科。有些寄生蜂种类如豌豆潜蝇姬小蜂Diglyphusisaea和芙新姬小蜂Neochrysocharisformosa等对美洲斑潜蝇等具有较强的控害能力，并且在田间得到释放应用(Shimomoto, 2005; Chow and Heinz, 2006)。潜叶蝇具有寄主谱广、种群增长迅速、繁殖力强、世代历期短且隐蔽危害等特点，目前国内主要采用灭蝇胺和阿维菌素等化学药剂防治潜叶蝇(Gaoetal., 2011)。这不仅容易导致潜叶蝇类害虫产生抗药性，还可能杀死或降低自然天敌种群，尤其是寄生蜂种群，进一步影响自然防控潜叶蝇的效果(Parrella, 1987; Sandersonetal., 1989)。

甘肃省白银市长期以畜牧业为主，近年来，随着白银市农业农村局对农业的高度重视，尤其在国家实施乡村振兴战略的新时代，当地农业蔬菜种植产业迅速崛起。然而，在潜叶蝇尤其是入侵性斑潜蝇的迅速扩散危害的态势下，当地蔬菜病虫害的天敌寄生蜂绿色防控技术需求急迫。本研究为2016-2020年间对白银市潜叶蝇及其寄生蜂的系统调查，以期明确该地区的潜叶蝇与寄生蜂种类，为利用寄生蜂进行绿色可持续防控潜叶蝇提供参考。

1 材料与方法

1.1 潜叶蝇及其寄生蜂的田间调查

于2016-2020年5月下旬-11月上旬，对甘肃省白银市白银区、平川区、会宁县、靖远县、景泰县5个县/区的潜叶蝇及其寄生蜂的发生情况持续调查采样，每15 d进行1次调查。调查涉及8科19种寄主植物，包括温室和露天环境种植的蔬菜、花卉和杂草等，共收集57份样品，其中6份样品为温室采集。采用五点采样法，每一采样点的每种寄主植物分别采集潜叶蝇危害的叶片50片以上，详细记录采集信息，如寄主植物种类、采集时间、采集地点、生境、经纬度、温度和湿度等。将采集的叶片分别置于200目网纱笼内，在室内(温度25±1℃, 相对湿度50%±5%, 光周期14L∶10D)羽化。收集羽化后的潜叶蝇和寄生蜂，迅速冻死并浸泡于无水乙醇(99.99%)中，-40℃保存备用。

潜叶蝇对寄主植物危害等级的划分参考常亚文等(2016)：根据每份样品有虫叶片或有潜道叶片数占总叶片数的比例，将潜叶蝇对寄主植物的危害等级分为5级：0<Ⅰ≤10%, 10%<Ⅱ≤20%, 20%<Ⅲ≤50%, 50%<Ⅳ≤80%, 80%<Ⅴ≤100%。

1.2 潜叶蝇及其寄生蜂的种类鉴定

在体式镜(ZEISS Stemi 508)下对采集的标本进行形态鉴定。潜叶蝇的形态特征识别参考雷仲仁等(1996)对其的描述；寄生蜂的形态特征比对参考朱朝东(1999)、Forshage和Nordlander(2008)、Hansson和Navone (2017)、Zheng和Chen (2017)及Ye等(2018)对其的描述。

采用线粒体细胞色素氧化酶(mitochondrial cytochrome oxidase Ⅰ, COⅠ)基因分子标记方法(Maharjanetal., 2014)对寄生蜂进行辅助鉴定，以区分同种寄生蜂的不同形态种。测序结果均在NCBI数据库和BOLD数据库比对确认。

2 结果

2.1 潜叶蝇的组成与发生

2016-2020年5月下旬-11月上旬从甘肃白银市白银区、平川区、会宁县、靖远县和景泰县5个县/区共收集潜叶蝇成虫5 067头，包括6种常见潜叶蝇类害虫，分别为豌豆彩潜蝇C.horticola、葱斑潜蝇L.chinensis、南美斑潜蝇L.huidobrensis、三叶草斑潜蝇L.trifolii、番茄斑潜蝇L.bryoniae和美洲斑潜蝇L.sativae。这6种潜叶蝇的发生比例不同，其中优势种为豌豆彩潜蝇，占潜叶蝇总数的69.31%，其次是南美斑潜蝇、三叶草斑潜蝇、番茄斑潜蝇、葱斑潜蝇和美洲斑潜蝇，分别占潜叶蝇总数的16.72%, 10.20%, 1.54%, 1.32%和0.81%。

豌豆彩潜蝇的寄主谱最广，涉及6科14种寄主植物(表1)，嗜好寄主为豌豆和油菜。南美斑潜蝇的寄主有3科4种。三叶草斑潜蝇首次在白银市发现，寄主植物涉及5科6种，主要寄主为豇豆和茄子。番茄斑潜蝇的寄主植物有2科3种，主要在豌豆和油菜上发生。调查发现葱斑潜蝇仅危害百合科的大葱，危害相对较轻。美洲斑潜蝇发生最轻，在5科9种寄主植物上有危害，在葫芦科的黄瓜和葫芦上危害较重。

表1 2016-2020年甘肃白银不同寄主植物上的潜叶蝇种类组成和潜叶蝇危害等级Table 1 Species composition and damage degrees of agromyzid leafminers on different host plants in Baiyin,Gansu province during 2016-2020

续表1 Table 1 continued

潜叶蝇对寄主植物为害等级划分Classification of damage degree of agromyzid leafminers to host plants: 0<Ⅰ≤10%, 10%<Ⅱ≤20%, 20%<Ⅲ≤50%, 50%<Ⅳ≤80%, and 80%<Ⅴ≤100%.

不同潜叶蝇种类在同一寄主植物上存在同域共存现象。譬如，豌豆彩潜蝇、南美斑潜蝇、美洲斑潜蝇和三叶草斑潜蝇可同时危害豇豆，但以三叶草斑潜蝇危害为主。露天种植的大葱也可同时被葱斑潜蝇、豌豆彩潜蝇和三叶草斑潜蝇危害，但以葱斑潜蝇危害为主。另外，南美斑潜蝇也与豌豆彩潜蝇和番茄斑潜蝇在温室内种植的豌豆上混合发生，然而，调查发现南美斑潜蝇在温室内的黄瓜上不存在与其他潜叶蝇种类混合发生的情况，且发生严重。

2.2 寄生蜂的组成与发生

2016-2020年5月下旬-11月上旬从甘肃白银市白银区、平川区、会宁县、靖远县和景泰县5个县/区共收集潜叶蝇寄生蜂6 926头，涉及3科(姬小蜂科、茧蜂科和金小蜂科)12属24种(表2)。其中姬小蜂科最为优势，占寄生蜂总数的89.59%，包括9属18种；茧蜂科有1属2种，占寄生蜂总数的8.62%；金小蜂科有2属4种，占2.53%。调查发现豌豆彩潜蝇的寄生蜂有3科22种，番茄斑潜蝇的寄生蜂有3科18种，三叶草斑潜蝇的寄生蜂有3科17种，美洲斑潜蝇的寄生蜂有3科14种，南美斑潜蝇的寄生蜂为3科13种，葱斑潜蝇的寄生蜂有2科8种。优势种包括豌豆潜蝇姬小蜂、芙新姬小蜂、万氏潜蝇姬小蜂和西伯利亚离颚茧蜂。

3 讨论

我国是世界上受潜叶蝇危害最为严重的国家之一，其中造成重大农业经济损失的主要为斑潜蝇属和彩潜蝇属(康乐, 1996; 陈文龙等, 2007; Kangetal., 2009)。本次调查发现6种潜叶蝇，包括本地种豌豆彩潜蝇和葱斑潜蝇，以及南美斑潜蝇、番茄斑潜蝇、美洲斑潜蝇和三叶草斑潜蝇4种入侵性斑潜蝇，这也是首次发现这6种重要潜叶蝇同域共存。而且，在2016年9月，首次在白银市发现了入侵种三叶草斑潜蝇。此前，雷仲仁等(2007)利用CLIMEX生态气候模型预测白银市是三叶草斑潜蝇的适生区，本次调查结果印证了这一预测，同时也表明白银市的气候条件适宜三叶草斑潜蝇生存。

潜叶蝇对寄主植物的嗜好性不同。豌豆彩潜蝇危害的寄主范围最广，为6科14种，嗜好寄主植物为豌豆和油菜。葱斑潜蝇寄主植物种类相对单一，仅在百合科葱属植物上被发现有危害(Spencer, 1973; 康乐, 1996; 钟裕俊等, 2020)。南美斑潜蝇的寄主植物有黄瓜、豇豆和亚麻等，在黄瓜上危害最为严重。番茄斑潜蝇偏好豌豆，常与豌豆彩潜蝇混合发生，但优势度明显低于豌豆彩潜蝇。美洲斑潜蝇的寄主主要是葫芦科的黄瓜和葫芦。刘箐和蒋玉文(1998)也发现美洲斑潜蝇的嗜好寄主植物为葫芦科作物。三叶草斑潜蝇在豇豆和茄子上危害重且发生优势，其最嗜好的寄主植物为豇豆，这与王凯歌等(2013)的调查结果一致，而三叶草斑潜蝇未在当地暴发成灾的原因之一可能是其入侵白银市的时间相对较短。

上述调查结果表明，本地种豌豆彩潜蝇危害最严重，其他潜叶蝇发生相对较轻，可能的影响因素有：1)白银市为高纬度高海拔地区，昼夜温差大，气候凉爽，更适宜豌豆彩潜蝇的发生；2)近年来，反季蔬菜的种植规模不断扩大，且豌豆彩潜蝇嗜好的油菜种植面积较大，种植方式为春播秋收，这也为豌豆彩潜蝇提供了“持续性”的食物来源；3)豌豆彩潜蝇发生后积累了较多的寄生蜂种类及种群数量，从而提高了对其他潜叶蝇的田间防控效果。

白银市潜叶蝇的寄生蜂资源丰富，共调查到3科12属24种寄生蜂，以姬小蜂科最为优势。其中豌豆潜蝇姬小蜂为优势种， 约占寄生蜂总数的49.78%，嗜好寄主为豌豆彩潜蝇，该种寄生蜂在对潜叶蝇类害虫的自然防控中发挥着重要的作用(Minkenberg and Lenteren, 1986; Minkenberg, 1990; 陈红印等, 2000)。其次为芙新姬小蜂，约占寄生蜂总个体数的15.82%。研究表明，芙新姬小蜂具有两性生殖(arrhenotoky)和孤雌产雌型生殖(thelytoky)两种生殖模式(Tagamietal., 2006; 杨月梅等, 2017)，并且两性品系(arrhenotokous strain)和孤雌品系(thelytokous strain)常在田间同域发生(Adachi-Hagimorietal., 2011; 杨月梅等, 2017)。而本次调查发现，芙新姬小蜂在白银市严重偏雌，雌雄比为11.3∶1，通过分子检测发现其包括两性品系与孤雌品系，说明芙新姬小蜂的两个品系在白银地区同域共存，与Adachi-Hagimori等(2011)和杨月梅等(2017)的研究结果一致。尽管芙新姬小蜂也是潜叶蝇的优势寄生蜂(Hansson, 1990; Lunaetal., 2011; 王伟等, 2012)，该蜂更适宜高温和偏高温季节(王伟等, 2012)，常见的寄主为美洲斑潜蝇和三叶草斑潜蝇(Ozawaetal., 1993)，但在白银市美洲斑潜蝇和三叶草斑潜蝇的发生量远低于豌豆彩潜蝇，这在很大程度上限制了芙新姬小蜂的种群数量，导致芙新姬小蜂的优势度相对较低。由于同种原因，适宜高温环境的底比斯姬小蜂(刘万学等, 2013b)数量也相对较少。万氏潜蝇姬小蜂的优势度仅次于芙新姬小蜂，该蜂为孤雌产雌型寄生蜂，在田间对潜叶蝇类害虫有较强的控制作用(Yeetal., 2018; Duetal., 2021; Duetal., 2022)。茧蜂科和金小蜂科寄生蜂相对优势的种类分别为西伯利亚离颚茧蜂和碟状赘须金小蜂，均嗜好豌豆彩潜蝇。斑潜蝇类害虫上的茧蜂科和金小蜂科寄生蜂种类和发生数量均较少，一方面可能是由于姬小蜂科寄生蜂种类多，且大多数是幼虫寄生蜂，而茧蜂科为幼虫-蛹寄生蜂(寄生时寄主为幼虫但羽化时寄主为蛹)，金小蜂科为蛹寄生蜂(寄生时寄主为蛹)，幼虫寄生蜂先占据并杀死寄主，导致蛹寄生蜂不能获得足够的寄主资源，从而使其后代数量较少；另一方面，除豌豆彩潜蝇在叶片内化蛹外，其他5种斑潜蝇均以咬破叶片表皮的方式爬出潜道，在叶表面化蛹，并常常入土化蛹，导致蛹寄生蜂不能及时搜寻到合适寄主，因而发生量少。此外，被茧蜂或金小蜂寄生的斑潜蝇蛹可能因落入土中而不被发现和采集，因此，推测茧蜂科和金小蜂科寄生蜂在田间的实际发生量要比调查显示的更多。

为了有效控制白银市面临本地潜叶蝇的严重危害以及入侵斑潜蝇的进一步扩散危害，建议合理利用当地丰富的寄生蜂资源，因地制宜地制定防控策略。如培育豌豆潜蝇姬小蜂，或采取联合释放多种优势寄生蜂的方式，在潜叶蝇开始危害后，适当释放寄生蜂以控制潜叶蝇的种群数量。针对温室环境，可采取高温闷棚、种植非潜叶蝇嗜好植物等措施来减少虫源基数。也可通过改变作物布局，助迁、释放寄生蜂等方式增强寄生蜂对潜叶蝇的生物防治和生态调控效应。