植食性动物与植物互作关系研究进展*

2022-04-20冯佳楠于晶晶张明海

西部林业科学 2022年2期

冯佳楠，于晶晶,2，张明海

(1.东北林业大学野生动物与自然保护地学院，黑龙江哈尔滨150006；2.西藏农牧学院，西藏林芝 860000)

在自然生态系统中，动物与植物的相互作用方式多种多样，并影响着生物群落组成结构及其动态趋势[1-2]。动物对植物的影响表现为植物生长发育、群落外貌和结构等一系列变化；植物对动物的影响体现在很多方面，如行为、分布、种间关系及生理健康等[3-6]。植物防御机制由多种因素决定，如环境变化、植食性动物的食物选择等[7-10]。植物中蛋白质、矿物质和能量的含量是植食性动物选择食物的主要依据，同时也会受到植物次生代谢物的影响[11-13]。植物与植食性动物之间的相互作用对于理解群落动态和生态系统功能至关重要，因为它们是初级生产和食物网之间的关键环节[14]。

1 植物为植食性动物提供生存条件

1.1 植物为植食性动物提供营养

对于野生植食性动物而言，其营养的获取全部来源于植物。许多研究表明，影响植食性动物食物选择的主要原因是能量和营养的摄入，植食性动物生存的主要营养组分是蛋白质和能量[15]，其食物选择具有一定策略，在采食时往往会选择能量与营养摄入率大的植物，并减少有毒化合物与抗营养化合物的摄入[16]。植食性动物对某种植物的偏爱综合考虑营养素(蛋白质、可溶性糖、可消化性纤维)和非营养化合物(木质素和缩合单宁)这两大类物质之间的关系[17-18]。马鹿(Cervuselaphus)食性研究表明，其食物选择是一个复杂的过程，由营养成分含量、次生化合物、适口性等多种因素共同作用，其中营养成分中的粗蛋白、能量和纤维素起着决定性作用[11,19-20]。草原田鼠(Microtusochrogaster)喜欢采食蛋白含量丰富的植物，避免采食食物中酚类、木质素、单宁含量高的植物[21]。

植物所提供的营养种类以及含量不同还会影响动物的分布[22]，在食物匮乏时期，大型植食性动物通过迁徙的方式保证所需资源的获取；在草原生态系统中，有蹄类的迁移与营养动态相吻合。达摩麝凤蝶(Byasadaemonius)食物来源单一，特化性高，生活史严重依赖于贯叶马兜铃(Aristolochiadelayayi)，达摩麝凤蝶的分布与贯叶马兜铃存在较强相关性，模型预测结果也显示，贯叶马兜铃的潜在分布区大于且包含了达摩麝凤蝶的潜在分布区[23]。作者在野外调查中也发现，马鹿、梅花鹿(Cervusnippon)、西伯利亚狍(Capreoluspygargus)的足迹往往出现在森林生境中喜食植物资源丰富的区域。

1.2 植物为植食性动物提供栖息场所

植物除为植食性动物提供营养外，还可为其提供栖息场所，使动物能更好的栖息、繁衍。完达山地区马鹿主要选择郁闭度低的生境，这类生境既可提供较好的食物资源，又可躲避狩猎者[6]；不同的啮齿类动物喜欢的栖息环境有所差别，布氏田鼠(Lasiopodomysbrandtii)、白足鼠(Peromyscusleucopus)喜欢植被低矮、郁闭度相对较低的生境[24-26],黑耳白足鼠(Peromyscusmelanotis)和澳沼鼠(Rattuslutreolus)则喜欢植被茂盛、郁闭度高的生境[26-27]。在进行生境选择时，考虑的主要因素为能否发现天敌并及时逃脱，小型动物会选择隐蔽度高的生境，而大型动物会选择相对开阔的生境。

2 植食性动物对植物的影响

动物的啃食会影响植物的正常生长，减缓其生长速度，影响森林群落的自然演替。但植食性动物对植物的影响不仅仅是负面的，也具有正向作用。如植食性动物的啃食可以抑制优势树种的生长，促进幼苗补充，更利于森林生态系统的演替[28-29]。此外，许多鸟类和哺乳动物促进了植物种子的传播[30]。鸟类、有蹄类动物等采食果实，未消化的种子随粪便排出后发芽率升高，可以扩大植物的分布范围[30]。啮齿类动物散布种子的行为也可促进种子传播，从而改变当地的景观格局[31]。

2.1 正向作用

一定程度上，植食性动物对植物的采食，不仅不会对植物造成危害，还会促进其生长发育，这种现象称为植物的超补偿反应(plant overcompensation response)，可以补偿因植食性动物的采食造成的损失[32]。研究表明，动物啃食去除顶端生长点，可提高植物产量，如棉花(Gossypiumspp.)和烟草(Nicotianatabacum)，二者被烟青虫(Chlorideaassulta)去除顶端后，产量和品质都有提升[33-34]。对塞伦盖提大草原的角马(Connochaetes)与牧草关系的研究也发现角马采食的样地内的生物量恢复很快，植物生长情况更好，而无角马采食的样地内，植物生物量有所下降[35]。动物的采食可以去除植物衰老部分，降低营养资源的消耗，提高光合作用效率和阳光透过率从而促进植物生长[36]。Gregory等认为美洲河狸(Castorcanadensis)对杨属植物(Populus)的作用可促进其再生，对栖息地再生发挥重要作用[3]。一些植物会形成油质体，为蚂蚁提供食物的同时，还可以吸引蚂蚁为其散布种子，提高种子存活率，扩散分布范围[37]。

一些植食性动物在提高经济作物品质方面也发挥着重要作用。绿茶叶蝉(Empoascaonukii)是一种以茶叶为食的害虫，茶农可通过将叶蝉密度控制在一定范围内，提高茶的风味品质，绿茶叶蝉对茶叶的采食会影响茶叶次生代谢物的总浓度与不同物质的比列，从而提高茶叶的品质[38-39]。

2.2 负向作用

植食性动物对植物产生负面的效应一般发生在啃食强度比较大的情况下，对植被产生毁灭性的破坏，且不能恢复。

从长期来看，植被系统的动态可能主要取决于幼苗的补充。在对高山植物群落的研究中发现，动物对于植物群落产生了负面影响——大型和小型植食性动物踩踏和采食影响幼苗的存活，并且这种负面影响会随着时间累积，狍对挪威云杉(Piceaabies)幼苗的的采食会影响正常生长，连续3年会使挪威云杉幼苗的生长高度减少1年[28,40]。Jonas等研究发现被狍啃食过的云杉幼苗相比于未被啃食过的幼苗生长缓慢[4]。植食性动物对植物的取食还会对树的形态具有一定影响，如狍啃食过的云杉变成单枝生长，但这些负面影响比预计要小得多[4,41]。

3 植物应对植食性动物啃食产生防御机制

在野外，植物随时可能受到动物的侵害，对于这种不可避免的伤害，植物会产生相应的防御机制[42]。植物的防御机制可以分为两类：(1)物理防御——形态结构做出改变；(2)化学防御——生理生化产生变化[43]。

3.1 物理防御

物理防御也称机械防御，主要表现形式为结构特性与某些物质的含量的变化。结构特性包括叶片的韧性、厚度等，植物在长期进化过程中形成针、刺、钩、鞘、叶部会产生毛状体，这些结构性的变化在一定程度上可以降低动物的偏食性[44-45]。物质含量的变化主要包括木质素、纤维素、半纤维素以及叶片干物质等含量的变化。纤维素、半纤维素含量的增加可以增强茎和叶等器官的韧性，木质素可促进植物木质化，动物难以咀嚼，在采食这类植物时会耗费更多的时间与能量，降低其采食频率[46-47]，从而达到物理防御的作用[43]。

植物之间密切的种间关系也可起到一定的防御作用[5,48]。研究发现，几种植物共同存在的情况下可以降低绵羊(Ovisaries)对喜爱植物的啃食程度，这种通过与周围植物形成紧密联系而保护自己不受植食性动物的伤害的方式，既可以维持植物的物种多样性，也有助于植食性动物与草原生态系统的稳定共存[49-50]。

3.2 化学防御

3.2.1 植物对植食性动物的化学防御

植物为防止动物的采食，除进行物理防御外，还进行化学防御。植物主要通过产生次生代谢物(plant secondary metabolites，简称PSMs)来防御植食动物过度捕食[51]。植物次生代谢物对植物生长发育无明显作用，但对植物本身具有保护作用，是植物生存所必需[50-51]。植物次生代谢物具有一定滋味、气味以及毒性，如单宁具有涩味，部分类黄酮和生物碱具有苦味，生物碱对动物产生一定的毒害作用[12,52]。大量研究表明，植物次生代谢物对动物有多方面的影响，如食物摄入、蛋白质利用率、酶活性、肝脏和肾脏细胞膜的完整性、生长速率、存活及繁殖等[49,53-55]。当植物受到昆虫和植食性动物的侵害时，植物体内单宁、总酚、类黄酮、氰化物等次生代谢物的含量会增加，抑制动物取食[43,56]。美洲兔(Lepusamericanus)会避免啃食含有次生代谢物的食物[57]；植物中单宁含量与高原鼠兔和林麝(Moschusberezovskii)的采食量呈负相关[12,58]；雪兔(Lepustimidus)的取食与柳树枝条中的酚苷含量同样呈负相关[59]；在云南切梢小蠹虫(Tomicusyunnanensis)新成虫蛀梢期，云南松(Pinusyunnanensis)释放的β-蒎烯，对云南切梢小蠹虫具有一定趋避作用[60]。

3.2.2 化学防御行为的产生

防御机制的产生通常在几分钟或几小时内，但防御反应的启动因子尚不能确定。一些研究认为，昆虫采食植物时口腔分泌的唾液在诱导植物产生防御作用中起决定性作用[42，61]，但戈峰、袁红娥等分别研究了马尾松(Pinusmassoniana)和落叶松(Larixgmelinii)的防御机制，发现人工剪叶对这两类植物造成的损伤也会诱导产生防御，其中缩合单宁等物质的含量变化与昆虫取食强度相一致[43,62]。Arimura(G I)的研究指出植食性动物唾液中消化酶具有激发子活性可作为诱导因子[42]。

化学防御反应产生可能需要植食性动物对植物的损害到达一定阈值，研究大豆(Glycinemax)的防御反应时印证了这一观点[63]；绿茶叶蝉密度以及对茶树(Camelliasinensis)之间关系亦是如此，损害达到一定程度茶树的次生代谢物含量才发生变化[39]。植物化学防御机制的产生是一个复杂的过程，需要大量的实验研究来验证[42]。

3.2.3 化学防御类型

根据不同物质发挥作用将化学防御分为质量防卫与数量防卫。质量防卫，次生代谢物含量很低便会对动物的生理产生影响，如氰类和生物碱类；数量防卫，这类防卫是通过影响植食性动物的食物选择和利用率来达到防御目的，如萜类和酚类化合物[45,64]。

次生代谢物对植食性动物的作用方式可分为直接作用与间接作用。直接毒害作用是指某些次生代谢物可直接对采食者产生毒害作用；间接保护作用是指当植物受到植食性昆虫的侵害时会分泌出特定的物质，吸引其天敌以减少害虫对植物的损害[65]。Kesler等[66]研究发现，昆虫采食玉米(Zeamays)、黄瓜(Cucumissativus)、马豆(Caesalpiniadecapetala)等植物后，受害植物会形成大量的挥发性次生代谢物，这些物质在抑制昆虫取食的同时，还会吸引其捕食者，从而达到自身保护作用。

4 植食性动物对植物防御机制的适应策略

在长期的进化过程中，植物与动物之间存在一定的协同进化。虽然植物会产生物理与化学防御来抵御植食性动物的采食，但在不断进化过程中植食性动物会逐渐适应植物的防御机制。

针对植物产生的物理防御，植食性动物会产生相应的特化，牛、马、羊等齿冠较高，昆虫形成特化的口器与触角，植食性动物形态上的特化可以保证获得足够的营养[67]，其取食策略也会发生相应的变化[68]。

针对植物产生的化学防御，植食性动物也会在行为与生理上进行适应。行为上，昆虫在在取食时会选择嫩叶部分来避免植物毒素[69]，蚜虫通过缩短世代历期来减少与植物化合物接触的时间[70]。大型植食性动物也可根据植物质量调整取食行为，选择营养丰富且次生代谢物低的食物，桉树(Eucalyptusrobusta)枝叶中含有萜类物质，卷尾袋貂(Pseudocheirusperegrinus)可根据萜类物质的气味调整取食量[71]；当食物中黄酮含量过高时，绵羊会降低其采食量[52]；食草动物还会通过控制单次采食量以及两次采食的时间间隔，减少次生代谢物的摄入量[72]；通过混合食物提高食物多样性，稀释植物次生代谢物的毒性以及对次生代谢物的耐受能力[52,73]。

生理上，昆虫会产生可以解毒的酶以此降低毒害作用[74]，如植食性昆虫可以利用蛋白酶，将其分解成氨基酸或缩氨酸，这样可以减少植物防御蛋白对其消化和营养吸收的影响[75]，昆虫的唾液也具有一定的解毒能力，可以帮助其躲避、提前适应植物毒素[76]。关于昆虫反防御机制的研究很多，可将其反防御机制进行如下分类(图1)。

大型植食性动物也会形成相似的生理上的适应，通过释放唾液单宁结合蛋白，使食物中摄入的单宁在口腔中直接与唾液单宁蛋白结合，降低其生理影响[77-79]。孙逍[52]的实验中也表明单宁结合蛋白的分泌与单宁对植食性动物消化率影响密切相关，山羊(Caprahircus)可分泌大量唾液单宁结合蛋白，即使取食单宁含量较高的植物其氮的消化率基本保持不变[80]。哺乳动物适应植物次生代谢物的机制还包括形成络合物或发生过敏反应[59，81-82]。