农田景观格局对南疆枣园传粉昆虫群落多样性的影响

李 浩, 潘云飞, 杨 龙, 宋博文1,, 李 倩, 王 兰, 陆宴辉,*

(1. 塔里木大学, 南疆农业有害生物综合治理兵团重点实验室, 南疆特色果树高效优质栽培与深加工技术国家地方联合工程实验室,新疆阿拉尔 843300; 2. 中国农业科学院植物保护研究所, 植物病虫害生物学国家重点实验室, 北京 100193)

传粉昆虫是生态系统的重要组成部分之一，在维持植物生态系统稳定性,帮助植物授粉完成繁殖的过程中发挥着重要作用(Winfreeetal., 2011; Maldonadoetal., 2013)。据统计，在全球约35万被子植物中，近30万植物需要昆虫等动物授粉(Litt and Kramer, 2010; Ollertonetal., 2011)。尤其对于农作物，传粉昆虫为提升作物的产量和品质做出了巨大贡献。2005年传粉昆虫为全球带来约1 530亿欧元的收益，占全球粮食生产总值的9.5%(Gallaietal., 2009)。2015年，我国昆虫授粉服务价值为8 860.5亿元，占当年GDP的1.3%(欧阳芳等, 2019)。大量研究证明，不同作物因传粉昆虫授粉产量平均增加18%～71% (Bartomeusetal., 2014;申晋山等, 2020)；反之，传粉昆虫的减少可导致作物产量下降(Kevan, 1977)。

农业集约化和过度的人为干扰往往导致农田景观格局发生明显变化，例如自然和半自然生境比例的大量减少，从而影响农田生态系统中的生物多样性，改变传粉昆虫与植物的关系，打破原有的生态平衡等(王玉朝和赵成义, 2003; 郑云开和尤民生, 2009)。农田景观是由作物生境和半自然生境组合而成的镶嵌体，在景观尺度上表现为生物生存的各类缀化栖息地的空间网状结构。通常从景观组成(landscape composition)和景观配置(landscape configuration)两方面衡量农田景观格局，即景观区域中各类生境类型所占比例和景观构成要素的空间结构差异。景观尺度上多样化的作物生境和半自然生境均能为区域内传粉昆虫提供相应的食物资源和栖息生境等，与传粉昆虫的群落组成息息相关。作物生境中大量的开花植物可为传粉昆虫提供充分的食物和筑巢资源，有利于传粉昆虫建立群落(Westphaletal., 2003)，例如，油菜花期传粉昆虫丰富度、多样性均显著高于非花期(孙广芳等， 2018)。半自然生境对传粉昆虫群落有重要影响，研究发现，在半自然生境面积比例大的区域，蜜蜂自然种群即可为需要授粉植物提供足够的授粉服务，而在半自然生境比例较低的景观区域，本地蜜蜂数量和多样性大大减少，则无法满足虫媒植物授粉需求(Kremenetal., 2002)。

新疆南疆地区是我国重要的农业种植区，属于荒漠绿洲过渡带农田生态系统，存在生物多样性较低、传粉昆虫服务功能偏弱等问题。枣树作为当地种植面积广且产量高的果树之一，花期较长，在传粉昆虫区域种群发展中可能扮演着重要的角色。本研究系统研究了阿克苏地区农田景观格局对枣园传粉昆虫群落多样性的影响，为促进传粉昆虫在南疆地区农田生态系统中区域性种群保育及其授粉服务功能的整体提升提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 试验站点

新疆阿克苏地区位于天山南坡中段、塔里木盆地北部，地理坐标为39°30′～41°15′N， 79°40′～82°00′E，该地区戈壁、绿洲相间分布，属暖温带大陆性气候。阿克苏地区是新疆最大的红枣生产基地，同时种植有苹果、核桃、梨等多种其他林果品种，也是重要的棉花产区。

2019年和2020年，在阿克苏地区分别选取半径为2 km的试验站点15和14个(图1)，各站点中心为面积介于2～17 hm2的常规管理枣园，同一年份相邻两个试验站点的间隔距离为3～14 km。

图1 南疆阿克苏地区试验站点分布图Fig. 1 Distribution of selected sites for field trialsin Aksu of southern Xinjiang地图底图来源于：www.malagis.com；图中虚线为县界线。Base map is from: www.malagis.com. The dotted line in the figure represents the county-level boundary.

1.2 传粉昆虫调查

在枣树花期采用陷阱法诱集枣园传粉昆虫，2019年诱集时间为5月18日至6月22日，2020年诱集时间为5月25日至6月22日。在每个试验点的中心枣园内选择4棵枣树，相邻两棵枣树之间距离不少于20 m，每棵树上悬挂一组诱虫陷阱，每组诱虫陷阱由白色、蓝色和黄色的3个小桶组成，各小桶分散悬挂在距地面1 m的树枝上。各小桶中装有500 mL由洗洁精、洗衣粉和盐水混合而成的溶液。每7 d收集一次陷阱中诱集的传粉昆虫并更换陷阱中溶液，将收集到的传粉昆虫样本带回实验室分类鉴定至种水平。因种水平分类时仅将全部传粉昆虫整合后进行统计，因此使用科水平计算传粉昆虫多度(abundance)，使用种水平分类结果计算传粉昆虫物种丰富度指数(Margalef species richness index)和同时反映物种丰富度和均匀度的综合指标——辛普森多样性指数(Simpson’s diversity index)(陈亚宁等, 2003)。

1.3 景观背景调查

使用手持GPS信息采集仪记录中心枣园位置信息，将生成的坐标导入Google Earth获取中心枣园周边2 000 m范围内数字地图影像，打印后结合实地调查的方式记录土地使用信息，利用Google Earth绘制调查范围内所有生境类型的多边形矢量图，利用ArcGis 10.5软件将多边形矢量图转换为栅格类型文件，再将此文件导入Fragstats 4.2。依据已有研究推荐的景观效应参数(Haanetal., 2020; Zhangetal., 2020)，计算了500, 1 000, 1 500和2 000 m半径尺度内的各类土地类型所占比例(percentage of landscape, PLAND)、边缘密度(edge density, ED)、香农多样性指数(Shannon’s diversity index, SHDI)和平均周长面积比(mean perimeter area ratio, PARA_MN)作为景观变量用于后续数据分析。计算公式(Mcgarigaletal., 2002)如下：

其中，E为景观中边缘的总长度(m)，A为景观总面积(m2)；

其中，Pi为全部景观中第i种景观所占比例；

其中，Pij为斑块ij的周长(m)，aij为斑块ij的面积(m2)，N为第i类生境斑块数量。

1.4 数据分析

根据不同土地利用类型对传粉昆虫可能的生态学功能，将全部土地利用类型合并归类为棉花生境(cotton)、小宗作物(小麦、水稻等)生境(secondary crops)、枣园生境(jujube)、其他果园(苹果园、核桃园、梨园、桃园等) 生境与半自然(休耕地、树篱等)生境(orchard and semi-nature habitat, OS)和村落生境(dwellings)。试验期间，棉花处于苗期，小麦处于灌浆期和成熟期。除枣树外其他果树均已进入结实期，但当地果园(如苹果园、梨园等)以及半自然生境常长有大量蒲公英、油菜等开花植物，试验执行过程中都处于盛花期，因此将其他果园与半自然生境合并。再利用方差膨胀因子(variance inflation factor, VIF)对棉花生境、小宗作物生境、枣园生境、其他果园与半自然生境、村落生境面积比例与边缘密度、景观香农多样性指数和平均周长面积比变量进行多重共线性分析(Kabacoff, 2015)。发现村落和棉田生境存在时有较强的共线性(VIF>6)，因此将村落和棉田生境从解释变量中剔除。

将传粉昆虫多度、物种丰富度指数和辛普森多样性指数依次作为响应变量，其中传粉昆虫多度lg(x+1)转换以符合正态分布，将景观变量标准化后作为固定因子，将年份作为随机因子分别在4个尺度上建立线性混合模型(linear mixed model)，用矫正后赤池信息准则(Bias-corrected Akaike’s information criterion, AICc)对所有候选模型排序，AIC和AICc值计算公式(Akaike, 1998; Burnham and Anderson, 2004)如下：

选择ΔAICc<7的模型进行模型平均，该条件下无法获得有效竞争模型时选择AICc累计权重<0.95的模型进行模型平均。数据分析在R4.0.3(R Core Team, 2020)内完成。使用lme4包的lmer () 函数建立线性混合模型(Batesetal., 2015)，car包vif ()函数检验模型的共线性(Fox and Weisberg, 2018)，DHARMa包提供的诊断工具进行模型检验，结果表明没有残差特征和空间自相关问题(Florian and Lukas, 2021)。通过使用MuMIn包进行多模型选择和平均(Kamil, 2020)。采用ggplot2包完成作图(Wickham, 2016)。

2 结果

2.1 南疆地区枣园周边景观组成

在2019和2020年南疆地区选取的枣园周边主要以其他果园(苹果园、核桃园、梨园等)和半自然生境(休耕地、树篱等)以及小麦、水稻、蔬菜等小宗作物为主，各中心枣园周围2 000 m范围内其他果园和半自然生境平均比例为51.02%，枣树面积均占比为7.97%，小宗作物种植平均比例为7.38%(表1)。

表1 南疆地区枣园周边500, 1 000, 1 500和2 000 m范围内景观变量比例Table 1 Proportions of landscape variables within 500, 1 000, 1 500 and 2 000 m buffersaround jujube orchards in southern Xinjiang

2.2 南疆地区枣园传粉昆虫群落组成

两年共诱集传粉昆虫20 103头，其中2019年诱集15 027头，2020年诱集5 076头。两年中膜翅目传粉昆虫多度最高且占据了全部传粉昆虫的96.73%，鳞翅目和双翅目昆虫数量相对较少(表2)。

表2 南疆地区枣园传粉昆虫群落组成Table 2 Community composition of insect pollinators in jujube orchards in southern Xinjiang

2.3 农田景观对枣树传粉昆虫多度的影响

模型拟合发现，2 000 m尺度上的景观变量与传粉昆虫多度的拟合效果最好，该尺度上最优模型的AICc值最小为177.03。模型平均结果显示，传粉昆虫多度与枣园外的其他果园和半自然生境所占比例在4个尺度下均呈显著的负相关关系(500 m:P=0.003; 1 000 m:P=0.001; 1 500 m:P=0.001; 2 000 m:P<0.001)(表3)，即在各尺度下传粉昆虫多度均随着其他果园和半自然生境比例的增加而减少(图2)；其他变量对传粉昆虫影响均不显著。

表3 南疆地区枣园传粉昆虫多度与景观变量关系的模型平均结果及其变量的相对重要性Table 3 Results of model average and the relative importance of landscape variables for the relationship betweenthe abundance of insect pollinators in jujube and landslape variables in southern Xinjiang

续表3 Table 3 continued

2.4 农田景观对枣树传粉昆虫物种丰富度指数的影响

对传粉昆虫物种丰富度指数与景观变量进行回归分析得到的竞争模型进行排序，所有尺度下最优模型均为无效模型。模型平均结果显示，在500和1 000 m尺度下，小宗作物与传粉昆虫物种丰富度指数呈显著正相关关系(500 m:P=0.044; 1 000 m:P=0.038)(表4; 图3: A, C)，表明随着小宗作物种植比例的增加，传粉昆虫物种丰富度增加；景观边缘密度1 000 m尺度上与物种丰富度指数呈显著正相关关系(P=0.032)，表明1 000 m尺度下随着景观边缘密度的增加，传粉昆虫物种丰富度增加(图3: B)；其他景观变量对传粉昆虫物种丰富度均无显著影响。

2.5 农田景观对枣树传粉昆虫辛普森多样性的影响

对传粉昆虫辛普森多样性指数与景观变量进行回归分析得到的竞争模型进行排序，所有尺度下最优模型均为无效模型。模型平均结果显示，所有景观变量在各尺度下与传粉昆虫辛普森多样性指数间均无显著相关性(表5)，该结果表明景观变量的变化不会引起传粉昆虫多样性的显著变化。

3 讨论

传粉昆虫对周围环境敏感度较高，因此常被视为评价环境质量的重要指标。大量研究表明，昆虫群落与周围景观格局存在重要联系，且不同生境类型对其影响存在差异。本研究评估了枣园周边景观格局对枣园内传粉昆虫群落组成的影响，发现在枣树花期传粉昆虫数量随着景观中除枣园外其他果园和半自然生境比例的增加而减少(表3; 图2)。枣树处于花期时，其他果树如苹果树、梨树和杏树等均进入结实期，该生境类型中吸引传粉昆虫的主要是果园中地上开花植物如蒲公英、油菜、苦豆子等以及果园边缘的草带，此时果园所发挥的生态功能与半自然生境相似，随着其他果园和半自然生境比例的增加，蜜源植物在一定程度上可满足传粉昆虫对食物的需求，对枣园传粉昆虫起稀释作用，引起中心枣园传粉昆虫数量下降。

图2 南疆地区枣园传粉昆虫多度与不同尺度下景观变量的相关性Fig. 2 Relationship between abundance of insect pollinators in jujube in southern Xinjiang and landscape variables at different scalesA: 500 m尺度下其他果园与半自然生境比例与传粉昆虫多度的相关性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 500 m buffer; B: 1 000 m尺度下其他果园与半自然生境比例与传粉昆虫多度的相关性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 1 000 m buffer; C: 1 500 m尺度下其他果园与半自然生境比例与传粉昆虫多度的相关性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 1 500 m buffer; D: 2 000 m尺度下其他果园与半自然生境比例与传粉昆虫多度的相关性Relationship between OS and abundance of insect pollinators within 2 000 m buffer. 传粉昆虫多度进行了lg (x+1)转换以符合正态分布且各景观变量已进行标准化处理，图3同。The abundance of insect pollinators has been transformed by lg (x+1) to conform to the normal distribution and landscape variables have been scaled. The same for Fig. 3.

南疆阿克苏地区棉花以外的小宗作物主要为小麦等粮食作物，小麦花期较枣树稍早，能为农田生态系统中早春传粉昆虫种群提供重要食物来源，因此小麦种植在一定程度上有利于后期枣园传粉昆虫群落建立，这可能是随着小宗作物比例增加促进传粉昆虫物种数量增加的原因之一。

边缘密度是反映景观格局中斑块形状复杂性的参数，形状指数反映了能量流和物质流等扩散过程的可能性(王军等, 2007)。本研究发现，1 000 m尺度范围内随着边缘密度的增加，传粉昆虫的物种丰富度呈上升趋势(表4; 图3: B)。研究表明，边缘类型可以改变动物的扩散行为(Friedetal., 2005)，例如，较高的边缘密度有助于增强斑块间的连通性，且可增强黄蜂的扩散能力(Holzschuhetal., 2010)，增加农田景观的边缘密度是提高其范围内节肢动物多样性的途径之一(Martinetal., 2019)。边缘密度越大意味着枣园周边斑块形状越趋复杂，为各斑块提供了较大的连通性，可能促进了传粉昆虫的扩散，增加传粉昆虫飞行时进入枣园的几率。

表4 南疆地区枣园传粉昆虫物种丰富度指数与景观变量的模型平均结果及其变量的相对重要性Table 4 Results of model average and the relative importance of landscape variables for the relationship betweenthe Margalef species richness index of insect pollinators in jujube and landscape variables in southern Xinjiang

续表4 Table 4 continued

图3 南疆地区枣园传粉昆虫物种丰富度与不同尺度下景观变量的相关性Fig. 3 Relationship between insect pollinators species richness in jujube in southern Xinjiangand landscape variables at different scalesA: 500 m尺度下小宗作物比例与传粉昆虫物种丰富度的相关性Relationship between proportion of secondary crops and species richness of insect pollinators within 500 m buffer; B: 1 000 m尺度下景观边缘密度与传粉昆虫物种丰富度的相关性Relationship between landscape edge density and species richness of insect pollinators within 1 000 m buffer; C: 1 000 m尺度下小宗作物比例与传粉昆虫物种丰富度的相关性Relationship between proportion of secondary crops and species richness of insect pollinators within 1 000 m buffer.

表5 南疆地区枣园传粉昆虫辛普森多样性指数与景观变量的模型平均结果及其变量的相对重要性Table 5 Results of model average and the relative importance of landscape variables for the relationshipbetween the Simpson’s diversity index of insect pollinators in jujube andlandscape variables in southern Xinjiang

一些研究证明景观中生境类型比例变化常影响传粉昆虫多样性(刘云慧等, 2012; 戴漂漂等, 2015)，但本研究发现各景观变量对传粉昆虫多样性无显著影响(表5)，表明传粉昆虫多样性不一定受景观中各种生境类型及其比例的变化而发生明显变化。Carré等(2009)在研究欧洲多国景观背景和生境类型对蜜蜂群落的影响时发现，半自然生境比例的变化并没有引起野生蜜蜂的多样性发生明显，这与本试验结果比较一致。

本研究针对生态系统中发挥重要生态服务功能的传粉昆虫展开试验，系统评估了景观系统中枣园、其他果园和半自然生境以及小宗作物种植面积所占比例和边缘密度等指标对南疆枣树花期传粉昆虫群落组成的影响。研究表明，枣树外其他果树和半自然生境比例可显著影响中心枣园传粉昆虫数量；传粉昆虫物种丰富度主要受小宗作物种植比例的影响。其他果园和半自然生境比例增加稀释了传粉昆虫，使传粉昆虫多度下降，小宗作物比例的增加有利于传粉昆虫物种丰富度的增加。本研究证实了景观格局可以影响传粉昆虫种群的发生，为促进传粉昆虫在南疆地区农田生态系统中区域性种群保育与授粉服务功能整体的提升提供参考依据。