不同放牧方式对松嫩草地地下、地上生物量及其分配比例的影响

崔 猛，冯媛媛，王新宇，高英志

(东北师范大学草地科学研究所，植被生态科学教育部重点实验室，吉林 长春 130024)

草地生态系统作为陆地生态系统的重要组成部分之一，具有分布广泛和面积大等特点[1]，同时兼具防止水土流失、调节气候和维持生物多样性等生态功能，在陆地碳循环中占据重要地位[2].植物生物量及其分配比例一直是植物生产、草地退化和植物固碳能力等相关研究的核心问题[3-5].松嫩草地位于我国东北中部，是我国北方重要的牧草产区之一，是典型的草甸草原[6-7].放牧是该地区最主要、最常见的草地利用方式之一，主要通过牲畜的采食、践踏以及排泄物的返还等方式影响草地植被组成和生态功能[8].近年来，由于放牧强度的不断上升以及草地农垦面积的不断扩大，致使该地区的草地退化问题愈发严重[9]，直接影响着我国北方草地资源的可持续利用以及牧草生产的稳定发展，同时间接地影响着松嫩草地的生态功能，因此也成了人们关注、研究的热点问题，

以往的研究多集中于放牧强度对草地植物地上生物量[10]和地下生物量[11]的影响.Bai等[12]的研究表明，重度放牧会通过剧烈的采食和践踏显著减少植物的地上生物量；王艳芬等[13]的研究同样表明植物的地上现存量会随着放牧强度的增加而线性下降.而另一些相关的研究[14]认为，轻度放牧可以刺激植物产生超补偿生长，从而增加草地地上生物量.此外，也有研究[15-16]表明，适度放牧可以显著提高温带草原植物的地下生物量；而Gao等[17]在内蒙古草原所进行的放牧实验发现，中度放牧显著降低了植物的地下生物量，且主要是由于长期放牧导致的土壤中有机质大量减少所致.除放牧强度外，不同的放牧方式也越来越受到研究人员的关注.有研究[18]表明，适度的混合放牧可以提高生物多样性，具有维持草地系统功能等重要作用.然而，放牧方式对植物地下生物量以及分配比例的研究尚未见报道，为此，本文通过设置不同的放牧方式，探究了松嫩草地植物地下、地上生物量以及分配比例对放牧方式的响应，并从地下生物量和分配比例角度进一步揭示了草地退化的潜在过程，提出了合适的放牧管理措施，为草地生态系统的可持续利用和发展提供了科学依据.

1 研究方法

1.1 研究区概况

图1 研究样地大气温度和降水量的季节动态

本文的研究地点位于吉林省松原市长岭县东北师范大学松嫩草地生态研究站(44°45′N，123°45′E)，该地区为典型的半干旱、半湿润温带大陆性季风气候，四季分明，年平均气温4.6℃～6.4℃，年平均降水量350～450 mm.由图1可见，2012年、2013年平均气温分别为5.17℃和5.27℃，均在当年的7月份达到最高峰.2012年平均降水量为530.5 mm，主要集中于6—9月，属于降水较为充足的年份；而2013年年平均降水量为346.6 mm，主要集中于7—8月，在生长季初期的5，6月份降水量仅为32.4和39.7 mm，是典型的干旱年份.该地区年无霜期136～163 d，土壤类型主要为草甸黑钙土，地带性植被为以羊草(Leymuschinensis)和杂类草群落为主的草甸草原.

1.2 实验设计

实验样地位于东北师范大学松嫩草地生态研究站北侧约4 km的羊草草地实验区域内.2011年8月曾对实验样地进行了植被调查，主要包括两个植物群落多样性水平不同的实验区域，本文根据植物群落多样性的差异将这两区域分为高、低植物多样性区域，两区域中物种组成以及丰富度(香浓-威纳指数)显著不同，而地下、地上生物量无明显差异[19].因此，本研究没有考虑两区域内植物多样性的差异，在计算植物生物量等相关指标时所用到的数据均为两地区的平均值.

本文共设计4种放牧方式：禁牧(CK)、牛单牧(C)、羊单牧(S)以及牛羊混牧(M)，设4个重复实验区.在每个实验区内随机分布4个小区，其中禁牧、牛单牧和羊单牧小区均为25 m×25 m，牛羊混合放牧小区大小为25 m×50 m.同时，在每个放牧小区随机选取3个1 m×1 m的样方，间隔10 m以上.实验选取的羊为2～3岁的东北细毛羊(Ovisaries)，体重(32±1.8)kg；牛为成年黄牛(西门达尔与本地黄牛杂交种)，体重(300±7.5)kg.所有放牧处理采用的放牧强度均为相同的当地适度放牧强度，在小区内大约50%的地上部分被采食后便停止放牧，放牧时间为每年的6—8月.

1.3 测量与计算

1.3.1 地上生物量的获取和测定

植物群落地上生物量采用刈割法测定.2012—2013年的8月中旬，于每个小区样方内齐地剪下所有绿色植物的地上部分，用记号笔做好标记后将所有的刈割样品装入信封，105℃杀青0.5 h后转入65℃恒温烘箱烘干，至恒重后称重，计算植物群落地上生物量.

1.3.2 地下生物量的获取及生物量向地下分配比例的计算

在已经刈割过地上生物量的样方内，小心去除土壤表层残留的凋落物后，采用根钻法，使用直径7 cm的根钻在16个小区样方刈割后的位置按照对角线法各取3钻，每次取样分3层：0～10，10～20，20～40 cm，并按照土层混合装入网袋，利用标签写好编号进行标记，带回实验室进行清洗；在区分活根、死根后剔除死根，105℃杀青0.5 h后转入65℃恒温烘箱烘干，至恒重后称重并记录.

生物量向地下分配比例(BB/TB)=地下生物量(BB)/总生物量(TB).

其中，总生物量(TB)=地上生物量(AB)+地下生物量(BB).

1.4 数据处理

使用R语言3.5.2和R Studio 1.1.463软件，通过Shapiro-Wilk检验对所有数据进行正态分布和均方差检验.利用一般线性模型中的重复度量方差(Repeated measures ANOVA)分析，以年际(Y)为重复因子，检验不同放牧方式(T)对总生物量、地上生物量和地下生物量的影响；如果作用因素(年际、放牧方式)间交互作用显著时，通过单因素方差分析(One-way ANOVA)检验年际(Y)和放牧方式(T)对各指标的作用.本文中的模型分析以及数据可视化处理利用了函数包“tidyverse”“reshape2”“ggplot2”“ggsci”.显著性水平设定为P<0.05.

2 结果与分析

2.1 不同放牧方式对松嫩草地植物总生物量及地上生物量的影响

不同的放牧方式及年份对植物群落的总生物量有显著影响，但两者间交互作用并不显著(见图2(a)).通过对比两年的总生物量发现，2012年植物群落总生物量显著高于2013年41%(P<0.05).禁牧、羊单牧以及混合放牧植物群落总生物量均显著高于牛单牧，分别高出34%，45%和34%(P<0.05)(见图2(a)).不同的放牧方式、年份及两者的交互作用均对植物的地上生物量有着极显著的影响(见图2(b)).2012年羊单牧植物地上生物量显著高于牛单牧和混合放牧，分别高出57%和90%(P<0.05)；而2013年各放牧方式之间的植物地上生物量差异不显著(P>0.05).通过对比两年的植物群落地上生物量发现，2013年仅羊单牧地上生物量显著低于2012年42%(P<0.05)，而其余放牧处理在两年间差异并不显著(P>0.05).

表1 年际和放牧方式对植物群落总生物量及地上生物量影响的双因素方差分析结果

CK禁牧，C牛单牧，S羊单牧，M混合放牧.不同小写字母表示同一年内不同放牧方式间差异显著(P<0.05)，不同大写字母表示同一放牧处理在两年间差异显著(P<0.05).

2.2 不同放牧方式对松嫩草地地下总生物量及不同土层地下生物量的影响

不同放牧方式、年份以及两者交互作用对植物群落总地下生物量的影响显著(见表2、图3(a)).2012年，牛单牧总地下生物量相比较禁牧显著降低37%(P<0.05)，混合放牧总地下生物量最高，为1 688 g/m2，比禁牧、牛单牧和羊单牧显著提高38%，118%和40%(P<0.01)；2013年不同放牧方式对植物总地下生物量均无显著性影响(P>0.05).此外，2012年禁牧和混合放牧的总地下生物量分别显著高于2013年36%，107%(P<0.05)，而牛单牧和羊单牧在两年间的总地下生物量差异不显著(P>0.05).

表2 年际和放牧方式对植物总地下生物量及不同土层地下生物量影响的双因素方差分析结果

CK禁牧，C牛单牧，S羊单牧，M混合放牧.不同小写字母表示同一年内不同放牧方式间差异显著(P<0.05)，不同大写字母表示同一放牧处理在两年间差异显著(P<0.05).(a)总地下生物量，(b)0～10 cm土层，(c)10～20 cm土层，(d)20～40 cm土层.

在0～10 cm土层，2012年植物地下生物量显著高于2013年，高出51%(P<0.05)；混合放牧地下生物量显著高于禁牧和牛单牧，分别高出42%和102%(P<0.05)；禁牧和羊单牧显著高于牛单牧，分别高出41%和64%(见图3(b)).在10～20 cm土层，2012年植物地下生物量显著高于2013年63%(P<0.05)；混合放牧显著高于牛单牧和羊单牧，分别高出140%和108%(P<0.01)，但3种放牧方式与禁牧相比差异均不显著(P<0.05)(见图3(c)).在20～40 cm土层，2012和2013两年间各放牧方式地下生物量差异不显著(P>0.05)，2012年牛单牧比禁牧显著降低了62%(P<0.05)，2013年各放牧方式间差异不显著(P>0.05)(见图3(d)).

2.3 不同放牧方式对松嫩草地植物地下生物量分配比例的影响

不同放牧方式对植物生物量向地下分配的比例在2012和2013年趋势相同(见图4).2012年混合放牧与禁牧生物量向地下分配的比例超过50%，分别为57%和51%，其中混合放牧向地下分配的比例显著高于牛单牧，高出41%(P<0.05)；牛单牧和羊单牧生物量分配到地下的比例低于50%，分别为40%和47%(见图4(a)).2013年禁牧、牛单牧以及羊单牧生物量分配到地下的比例均低于50%，分别为49.8%，44%和45%，仅混合放牧处理下植物生物量分配到地下的比率高于50%，为57%，并且混合放牧生物量向地下分配的比例显著高于牛单牧，高出30%(P<0.05)(见图4(b)).

CK禁牧，C牛单牧，S羊单牧，M混合放牧.不同大写字母表示同一年内不同放牧方式间差异显著(P<0.05).

3 讨论

3.1 放牧方式对草地总生物量和地上生物量的影响

植物的总生物量以及地上生物量是衡量草地健康和放牧稳定与否的重要的参数之一[18，20].在连续两年的实验中，2013年的降雨量远低于2012年，是典型的干旱年份(见图1)，降水的减少直接导致植物在被牲畜采食和践踏过后难以快速进行补偿生长，导致2013年植物总生物量与地上生物量显著低于2012年.2012年牛单牧模式下植物总生物量最低，这主要是由于牛的体型远大于羊，较强的践踏作用使土壤压实程度增大，土壤的孔隙和物理结构被改变，降低了土壤对水分的固持，导致植物大量死亡；其次，牛倾向于采食生物量较大的优势物种以满足其发育生长的需求，这种不同于羊的采食行为和食性选择使得植物地上部分大量减少，导致植物的地上生物量和总生物量显著降低[21-22].而羊在采食过程中具有较强的选择性，主要表现为对羊草的采食较少，这使得草地群落的优势种羊草受到放牧的干扰较小，导致羊单牧模式在总生物量和地上生物量上均显著高于牛单牧[22].混合放牧情况下植物总生物量显著高于禁牧和牛单牧，但地上生物量为所有放牧方式中最低的，这说明在混合放牧情况下，植物选择的是将大部分光合作用产物转移至地下部分的生长策略.此外，降水的减少也会增大各物种之间对水分的竞争，减弱放牧对植物总生物量和地上生物量的影响，从而导致2013年混合放牧与其他放牧方式相比植物总生物量以及地上生物量差异并不显著.

3.2 放牧方式对草地地下生物量及分配比例的影响

在连续两年的放牧实验中，不同放牧方式对草地总地下生物量及生物量分配比例的影响存在差异.2012年总地下生物量表现出混合放牧>禁牧≈羊单牧>牛单牧的情况(见图3(a)).这是由于混合放牧过程中牛对于草地的优势种羊草大量采食，使得地上资源相对匮乏，根据功能平衡理论(Functional equilibrium theory)[23]：当植物的地上部分大量减少，植物的光合作用产物会优先分配到植物的地上部分以促进地上部分的恢复生长.但在恢复的初期植物生长需要大量的水分和养分，因此植物将光合作用产物转移至地下根系，从而导致混合放牧处理下植物生物量分配到地下部分的比例显著高于其他放牧方式，为57%(见图4(a)).其次，在放牧的6—8月间，作为实验地优势物种的羊草适口性逐渐下降，羊偏食幼嫩的植物或豆科植物，对羊草的采食较少，羊的这种偏食性提高了羊草的竞争力，使羊草偏向于采取横走根茎的方式进行无性繁殖，从而抵消了放牧对于植物地下生物量的影响，使得羊单牧的地下生物量约等于禁牧[22].此外，牛单牧的放牧方式在单位面积上对植物地上部分的采食以及践踏作用最为强烈，造成植物大量减少和死亡，使得牛单牧情况下地下总生物量最低，分配给地下的比率也最低.在2013年，不同放牧方式对地下生物量的影响未见显著差异(见图3(a))，这主要是由于生长季的初期降雨过少(见图1)，使植物在生长季初期受到较为严重的干旱胁迫，抑制了植物生长，从而抵消了不同放牧方式对于植物地下生物量的影响[24].不同放牧方式中，混合放牧生物量向地下分配的比例仍是最高，为57%.这是由于干旱条件下，两种放牧家畜共同的采食改变了植物的生长策略，促使植物选择将更多的碳贮存在地下根系之中，是食物在面临干旱的一种适应性策略.同时，生物量向地下分配的比例在降雨量不同的两年差异并不显著，这说明降水仅对植物地下、地上生物量影响较大，而对生物量向地下分配的比例影响较小，影响生物量分配比例的主要因素是放牧方式.

不同放牧方式对不同土层的草地地下生物量的影响也存在差异.其中，0～10 cm土层的地下生物量受到的影响最强(见图3(a)、图3(b))，直接影响并决定植物地下总生物量的积累.这是由于放牧主要通过草食动物的践踏和排泄物的返还影响表层土壤含水量(0～10 cm)，从而影响植物根系的生长[25].随着土壤深度的加深，10～20 cm土层的地下生物量受到放牧方式的影响减弱，植物可以依靠0～10 cm的根系吸收到足够的水分和养分，并不需要扎根更深的土壤来保证植物的快速生长，这也符合碳投资-经济模型(Carbon investment economic model)[26-27]所描述的当其他条件相同时，植物可以充分利用地上和地下的资源，使植物可以在碳投资最小时获得最大收益，从而达到植物的最优生长[28-29].而在20～40 cm土层，禁牧、羊单牧和混合放牧之间生物量差异不显著，这主要是由于土层过深导致放牧对土壤含水量影响较小所致[30-31].

4 结论

不同的放牧方式对植物地下、地上生物量的影响会随着降雨量的变化而发生变化.在降雨较多的2012年，牛、羊的共同采食和践踏使得植物将大量光合作用产物转移至地下，导致混合放牧模式植物地下生物量最高；2013年干旱胁迫掩盖了不同放牧方式对地下、地上生物量的影响，从而导致不同放牧方式间差异均不显著.生物量向地下分配的比例主要受不同放牧方式的影响，受降水量影响较小，其中混合放牧模式植物生物量向地下分配的比例在连续两年的实验中均为最高，说明混合放牧模式无论是在降水充足还是干旱条件下均有利于植物地下生物量的积累，是最优的放牧方式.综合而言，在我国北方半干旱草原应减少牲畜单独放牧，而将混合放牧作为一种有效且可持续的草地管理方式进行推广.