高分辨磁共振对直肠癌术前局部分期及系膜筋膜受累的诊断价值

汤 为，胡昌盛 (.广东省东莞市黄江医院放射科，广东东莞 53750；.云南省彝良县人民医院放射科，云南昭通 657600)

直肠癌是一种常见的恶性肿瘤。1992-2012 年间，50 岁以下男性和女性的直肠癌发病率以每年2.1%的增幅上升[1-2]。对于能切除的早期直肠癌患者，手术切除是治愈性治疗的基础，而手术类型取决于肿瘤的分期及其在直肠内的位置。对于肿瘤透壁性浸润(T3/T4)或淋巴结转移的患者，术前辅助放疗联合化疗可加强局部控制并提高治愈率。在选择适合接受初始放疗或放化疗而不是手术治疗的患者时，主要依据准确的术前局部区域分期及肿瘤透壁浸润的深度，直肠周围是否有可疑的淋巴结，是否存在系膜筋膜受累。因此，对直肠癌术前局部分期及系膜筋膜受累进行准确评估对于直肠癌患者治疗方案的选择至关重要。本文探讨了高分辨磁共振对直肠癌术前局部分期及系膜筋膜受累的评估价值，旨在为直肠癌术前治疗方案的制定提供参考依据。

1 资料和方法

1.1 研究对象

收集2018 年1 月-2020 年6 月在东莞市黄江医院、彝良县人民医院接受手术治疗且经术后病理结果证实的直肠癌患者为研究对象。纳入标准：(1)初次诊断为直肠癌，在首次接受MRI 检查前未接受任何抗肿瘤治疗；(2)磁共振检査后接受手术并且取得准确病理结果的患者；(3)患者在医生告知后自愿签署知情同意书。排除标准：(1)存在MRI检查禁忌证者；(2)在MRI 检查前行化疗治疗者。入选46 例，其中男28 例，女18 例，年龄34～82 岁，平均(63.64±10.67)岁。所有入组病例在接受直肠MRI 检查前均未接受任何术前放化疗及抗肿瘤治疗。本研究获医院伦理委员会批准。

1.2 方法

1.2.1 磁共振检查 ⑴检查前肠道准备：磁共振检查2 d 前开始半流质饮食，检查前1 d 流质饮食，晚上8点行清洁灌肠排空肠道内容物，且需禁食禁水至检查前，使得病灶在MRI 检查过程中易于显示和分辨。⑵检查范围：腰5 椎体至肛门边缘，包括直肠和乙状结肠交界区。⑶扫描方法：选用GE 1.5 T超导型磁共振机，应用8 通道体部相控阵型线圈。患者取仰卧位，行三维定位检查后，采用快速自旋回波序列进行冠状位、矢状位、横轴位T2WI 序列和横轴位T1WI 序列、斜轴位和斜冠状位高分辨T2WI，以及DWI 扫描。扫描参数：矢状位、轴面位、冠状位T2WI，TR 3 000 ms，TE 68 ms；ETL 为16，Slice 为5.0 m，Space为1，FOV 26 cm×26 cm，NEX 为4，矩阵288×256。DWI(b=1 000 s/mm2)，TR 4 000 ms，TE 为minimum，Slice 为5.0 mm，Space 为1，FOV 32 cm×32 cm，NEX为6，矩阵128×128。斜轴位、斜冠状位高分辨T2WI，TR 4 000 ms，TE101 ms，ETL 为16，Slice 为3.0 mm，Space 为0，FOV 20 cm×20 cm，NEX 为4，矩阵256×256。横轴位T1WI，TR600 ms，TE 为minimum，ETL为2，Slice 为5.0 mm，Space 为1，FOV 28 cm×28 cm，NEX 为2，矩阵288×256。动态增强扫描：显影剂为钆喷替酸葡甲胺(Gd-DTPA)，按照0.2 mmol/kg的剂量经静脉注射，连续进行8个时相的LAVA序列扫描，参数如下：矩阵256×256，层厚4.0 mm，FOV=32 cm×32 cm，采用无间隔扫描。

1.2.2 图像后处理 两名高年资影像科医师在不了解患者临床资料的情况下进行阅片观察，对直肠癌筋膜系膜受累状态进行评估以及T 分期和N 分期诊断，对于不同的意见由另一位影像学医师及前两位影像科医师讨论后得出一致的结论。所有患者均在MRI检查后进行手术，术中取相应标本送病理科进行病理诊断，按照全直肠系膜切除术的原则进行手术。其中行直肠低位前切除术(Dixon 术)35 例，行腹会阴联合直肠癌切除术(Miles 术)10 例，行经腹直肠癌切除、近端造口、远端封闭手术(Hartmann术）1例。在取材前，肿瘤标本需在福尔马林溶液中浸泡至少24 h，之后沿着肿瘤的横轴切开肿瘤，尽量从标本中心部位取材，使用石蜡包埋标本后切片，完成HE 染色后再显微镜下对标本进行病理诊断。

1.2.3 直肠癌病理及MRI 的分期诊断标准 依据直肠癌美国癌症联合会第7版分期标准确定[3]。T1指肿瘤侵犯黏膜下层；T2指肿瘤侵犯固有肌层；T3指肿瘤突破固有肌层，侵犯直肠系膜；T4 指肿瘤穿透脏层腹膜和(或)直接侵犯其他器官或组织结构。N0 指区域淋巴结无转移，N1指1～3个区域淋巴结转移，N2指大于4个区域淋巴结转移。

1.3 统计学处理

采用SPSS 21.0 统计软件，选用Kappa 检验，其判断标准：若Kappa<0.4 则认为一致性差；若Kappa 在0.40～0.75 之间则认为一致性中等；若Kappa>0.75 则认为一致性好。以P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 MRI与病理T分期对比

MRI 评估T 分期的总体准确率为65.2%(30/46)，不同分期诊断的准确度、特异度、灵敏度的结果见表1。Kappa 值为0.425(P<0.01)，MRI 判断直肠癌T 分期与病理分期对比具有中等一致性。

表1 MRI诊断的T分期诊断结果与病理分期比较

2.2 MRI与病理N分期对比

MRI 评估N 分期的总体准确率为89.1%(41/46)，不同分期诊断的准确度、特异度、灵敏度的见表2。Kappa值为0.827（P<0.01），MRI判断直肠癌T分期与病理分期对比具有较好的一致性。

表2 MRI诊断的N分期诊断结果与病理分期对比

2.3 MRI与病理对系膜筋膜受累状态评估

MRI 判定是否系膜筋膜受累的准确率为95.7%(44/46)，灵敏度88.9%、特异度97.3%。Kappa 值为0.862（P<0.01），MRI 判断直肠癌系膜筋膜受累状态与病理分期的一致性好。

3 讨论

直肠癌是一种发病率和病死率均逐渐上升的消化道恶性肿瘤，其治疗方法取决于多个因素，其中肿瘤的位置及其浸润程度有着重要的参考价值。对于局限性息肉内浸润癌并且未发现不良特征的部分患者，单纯行息肉切除术就可达到治愈的目的。然而对于局部扩散的巨大肿瘤或有广泛淋巴结转移的患者，则通常在术前需行诱导放化疗或诱导化疗后放化疗。影像学检查在直肠癌分期中的作用已变得越来越关键，这是因为治疗的类型和顺序通常取决于影像学检查确定的治疗前分期结果。CT 扫描有助于对远处转移性播散进行分期和识别肿瘤相关并发症(例如穿孔、瘘管形成)，但仅能提供有限的局部肿瘤(T)分期和淋巴结(N)分期信息[4-7]。与CT相比，MRI在评估肿瘤浸润深度(T 分期)、N 分期和预测环周切缘状态时更为准确。

本文研究结果显示，高分辨磁共振预测肿瘤T1/T2 分期的灵敏度仅为50.0%，特异度为92.3%。而一项meta 分析纳入了21 项研究，使用组织病理学分析作为参考标准，发现术前MRI 预测T 分期(T3/4vsT1/2)的敏感性为87%(95%CI 81%～92%)，特异性为75%(95%CI 65%～80%)[8]。本研究中灵敏度偏低，是因为有10 例患者被高估为T3 分期，原因在于这些病例的肿瘤病变范围广，且肿瘤本身体积偏大，容易引起局部炎症和纤维化，而容易将纤维化和炎症错误的判断为肿瘤浸润。所以，临床医生若遇到肿瘤巨大且需鉴别T2 及T3 期的直肠癌患者必须谨慎小心。在本研究中MRI 预测T4 期患者的准确率为66.7%，2 例T3 期患者被误判为T4 期，Dresen 等[9]研究发现MRI预测T4 期的患者的准确率为100%。该结果与我们的结果有较大出入，估计与本研究样本量较少有关。2 例患者被误判为T3 期的原因可能在于迂曲直肠上较大的肿瘤在高分辨斜轴位图上存在部分容积效应，使得阅片者对肿瘤与腹膜反折关系判断不准，造成肿瘤侵犯腹膜反折的误判。目前，MRI术前评估的重点和难点在T2 期和T3 期的鉴别上，因为局部纤维化、炎症、血管病变均可以造成肿瘤浸润的假象，因此临床医生在判别T3期和T4期肿瘤时应更加注意。

表3 MRI诊断的系膜筋膜受累诊断结果与病理诊断对比

淋巴结转移与否对于患者的生存率、复发率有着至关重要的影响，因此，术前应用MRI 判断转移性淋巴结并准确分期，对术前、术后治疗方案的制定有重要意义。本研究中MRI 判断N 分期的准确性为89.1%，这与曹云太等[10]的研究结果一致，发生误诊可能是由于炎性淋巴结误判为肿瘤侵犯。

直肠系膜筋膜是一个独特解剖结构，其包绕直肠、系膜脂肪、淋巴管和淋巴结。环周切缘是指直肠系膜筋膜与肿瘤外缘之间的最短距离。若环周切缘小于1 mm，则认为直肠筋膜受累阳性。已有研究证实直肠系膜筋膜受累是影响直肠癌患者术后复发和死亡率的重要危险因素[11]。因此术前准确判断是否存在系膜筋膜受累具有重要的意义，可以直接决定患者的手术方案，而MRI 是一种有效评估此关系的工具。在本研究中MRI 正确判定直肠系膜筋膜受累状态44 例，诊断准确率为95.7%，灵敏度88.9%，特异度97.3%。Beets-Tan 等[12]评估了MRI 测量肿瘤距离系膜筋膜的距离与镜下肿瘤距离系膜筋膜距离的关系，发现若MRI 测量的距离大于5 mm，那么镜下距离也会大于1 mm，所以若MRI 测量的距离大于5 mm 则可以认为直肠筋膜受累阴性。该结果从侧面证实了在评估肿瘤是否侵犯直肠系膜筋膜方面MRI 具有较高的预测性。由此可见MRI 可以准确评估直肠筋膜系膜受累的状态，为术前手术方案的制定和预后的判断提供参考。

本研究也存在以下不足：⑴样本数较少，受限于设备、阅片者专业水平和纳入人群的影响，所得到的结论存在一定的偏倚；⑵对于肿瘤分期的判断是人为判断，其准确度受限于阅片者的经验，使得该研究结果与其他结果的对照存在一定的困难。总而言之，MRI 在直肠癌术前局部分期及系膜筋膜受累的评估具有重要价值，对于制定合适的手术方案具有不可替代的作用。