日本鲭种群生态学及繁殖生物学研究进展

周翰林，李建生，严利平

（1.中国水产科学研究院东海水产研究所，农业农村部东海渔业资源开发利用重点实验室，上海 200090；2.上海海洋大学海洋科学学院，上海 201306）

繁殖生物学是鱼类生活史研究的重要组成部分，对资源保护及开发利用具有重要意义［1］。种群是资源开发利用和管理的对象，对其鉴定的目的在于获取管理单元，并借此减少模型评估中的不确定性以改善资源管理的不足［2］。日本鲭（Scomber japonicus）也称鲐鱼、青花鱼、白腹鲭，隶属鲈形目，鲭科，鲐属，广泛分布于热带和亚热带地区的太平洋、大西洋和印度洋大陆架海域［3］，为大洋暖水性中上层洄游鱼类。

本研究从日本鲭种群生态学和繁殖生物学的研究现状两个方面，总结了目前国内外日本鲭种群生态学及繁殖生物学的研究进展，并对日本鲭的种群划分和性腺等级划分方法提出了建议，以期为今后日本鲭的研究和管理提供参考依据。

1 日本鲭种群生态学研究进展

日本鲭种群分布广泛，且由于海洋领域缺乏天然的物理屏障，种群间的基因流动频繁，导致不同鲐属鱼类种群杂交现象较显著［4］。不同日本鲭群体在迁移行为和外形特征上存在很大的差异性，可能是因为在没有物理障碍或地理距离很远的情况下，日本鲭等鲐属鱼类会基于产卵行为、自我补充和幼体在近岸时滞留机制的细微差异进行种群适应性调整，因此在其种群结构上表现出差异［5］。而只有正确地划分和了解种群结构才能合理地利用并管理日本鲭资源［6］。

1.1 日本鲭种群划分

在中国东、黄海，20世纪70年代，邓景耀和赵传絪［6］以标志放流结果为依据把东海和黄海的日本鲭划分为3个群系：东海西部群系、五岛西部群系和闽南—粤东地方群系；20世纪70年代，日本学者依据鱼卵仔鱼数据将西北太平洋（中国东海）的日本鲭划分为对马暖流群体和太平洋群体［7］；1979年，丁仁福等［8］依据标志放流结果认为五岛西部群和东海西部群的日本鲭同属于东海群系；2010年，刘楚珠等［9］通过框架法判定东、黄海日本鲭繁殖群体形态差异明显，也认定中国东、黄海存在多个日本鲭种群；而后2018年刘尊雷等［10］通过分子遗传学技术佐证了丁仁福的假说。结合中、日学者对于东海日本鲭的研究，可初步认定东海共有2个日本鲭种群：闽南—粤东近海地方群系和东海群系［11］。

在中国南海，张仁斋［12］于1981年依据标志放流结果将南海北部的日本鲭分为3个群系：粤东群系、珠江口外海群系和清澜外海群系。而严利平等［11］认为南海北部的群体位于闽南—粤东海域，可初步认定应归属于闽南—粤东近海地方群系。由于日本鲭表现出高度洄游行为、较大的种群规模和高扩散潜力，这些特点可以合理解释南海北部和东海的日本鲭具有高度相似的遗传同质性和相似的生物学特征［13］。

在东北太平洋，WEBER和MCCLATCHIE［14］于2008年根据脊椎学特征和生理特征认为东北太平洋存在3个不同的日本鲭种群：一个在加利福尼亚湾，一个在下加利福尼亚州的卡波圣卢卡斯附近，还有一个种群是从加利福尼亚州蒙特利湾到下加利福尼亚州蓬塔阿布雷霍斯。

在地中海和大西洋，ZARDOYA等［15］于2000年利用分子遗传学方法分析发现，地中海和大西洋的日本鲭种群之间有广泛的基因流动，地中海的日本鲭种群表现出一定程度的遗传分化，并沿东西轴排列，东地中海（希腊、意大利）与西地中海（巴塞罗那）的日本鲭种群明显分离，西地中海与东大西洋种群形成了一个随机交配群体。2009年，DENIZ等［16］用形态学和分生组织分析法发现，地中海东北部（安塔利亚湾—伊斯肯德伦湾）和北部（包括爱琴海、马尔马拉和黑海）存在两个日本鲭种群。

对于日本鲭群系的划分，早期研究者们通过生物学、生态学、洄游路线等的差异进行其种群的划分研究［8，17-18］，后来逐渐加入了分子遗传分析和生物化学分析等手段进行种群划分［6，10-11］。目前国内外对日本鲭种群遗传研究主要集中在中国沿岸及近海日本鲭种群遗传关系，而中国学者对于日本鲭种群划分的方法较多，不仅仅局限于分子遗传层面，因此种群划分的结果也是不同的。

1.2 环境因子对日本鲭种群的影响

海洋环流对日本鲭幼体的扩散和存活有重要的影响，水温和海水分层以及湍流都会直接影响它的扩散、生长和死亡率。海表温度、海面高度和海表盐度更是影响日本鲭资源丰度变动的关键因子，例如在一定温度范围内，温度越高，其资源量越高，超出温度范围，温度越高，其资源量越低。日本鲭的中心渔场往往出现在冷水团和暖水团交汇且靠近暖水团一侧海域［19］，例如黑潮通过提高海水温度和盐度的变化来影响海洋生物群体的生存环境，为日本鲭提供了生长、繁殖、洄游等有利条件［20］。有研究表明，厄尔尼诺事件和拉尼娜事件是鲐属鱼类群体数量减少的因素之一［21］，但是厄尔尼诺事件和拉尼娜事件强度的影响也是不同的。在太平洋，强烈的厄尔尼诺现象会减少日本鲭的栖息地，中度的厄尔尼诺现象却会增加日本鲭的栖息地，这些环境因素的影响随着每个异常事件的类型、强度以及形成和结束时间的不同而不同［22］。这种现象表明，不同强度的厄尔尼诺事件对日本鲭栖息地环境的影响较为复杂，取决于每年渔场的环境变异性。苏杭等［23］在对东、黄海的日本鲭栖息地分布研究中发现，日本鲭种群在8—11月份海表温度变化时，都会有一定距离的向北移动趋势，并且伴随而来的是种群栖息面积不断缩小。宋利明等［24］在对毛里塔尼亚海的日本鲭种群与环境因素研究中发现，海表面温度对日本鲭单位捕捞努力量的影响最显著，其次是温盐度的交互作用和海表面盐度，但叶绿素a浓度对其无显著影响。这意味着，日本鲭种群对于环境条件的季节性变化极为敏感。因此，应该分季节制定针对该种群的相关管理策略［25］。

1.3 日本鲭生长摄食特点

日本鲭早期生活史的特征是生长速度快、游泳能力强、新陈代谢旺盛［26］。仔鱼在最初的10～15 d生长缓慢，直到体长达到6～7 mm，随后迅速增长，此时水温越接近于20℃对日本鲭仔鱼的生长越有利。当仔鱼在20 d内体长达到15 mm时，蜕变为稚鱼。根据成体鳍棘条计数，仔鱼在孵化后16～24 d内转化为平均大小为15 mm标准长的稚鱼，并在18.9～24.6 mm标准长之间完成骨化过程［27］。4月份种群的增长率是衡量年丰度的重要指标，仔鱼所处的海面温度与其平均日生长率之间存在显著的相关关系，KAMIMURA等［28］在对西北太平洋的日本鲭种群研究中发现，4月份水温越高，太平洋日本鲭的生长速度越快，仔鱼期越短。

日本鲭在幼体阶段生长速度快的原因还与消化道的早熟密切相关［29］。并且随着体长的增加捕食对象也倾向于选择大个体的海洋生物［26］。在仔鱼阶段初次摄食时，摄食率和摄食强度还会受光照强度的影响。唐峰华等［30］研究表明，日本鲭摄食强度不仅与个体大小有关，而且随着个体的增大其摄食的种类会先增加后减少。随着光照强度的增加，在消化道内出现的幼鱼数量增加［31］。

不同海域日本鲭群体的食性也有差异。20世纪90年代，邓景耀和赵传絪［6］发现，黄海日本鲭群体主食浮游生物又属于兼捕食性，东海南部［6］的日本鲭以捕食浮游甲壳类为主，而南海北部［6］的日本鲭则以海底沉积物和浮游动物为食。非洲大陆架西北部的日本鲭食物以龙虾和糠虾为主［32］。唐峰华等［29］发现，日本东部太平洋公海海域的日本鲭胃含物以虾类、鱼类和桡足类为主，而森脇晋平等［33］发现，日本海西南沿岸海域日本鲭主要以鳀（Engraulis japonicus）、甲壳类和海鞘类为饵料。

日本鲭作为一种长距离洄游鱼类，由于洋流等因素的影响，其食性特征具有一定的地理差异［34］。因此，对于日本鲭的食性也需要按群系进行周期性监测以探明日本鲭食性的变化趋势。

2 日本鲭繁殖生物学研究进展

据联合国粮农组织报道，全世界范围内日本鲭产量较高，是海洋重要经济鱼类之一［35］。日本鲭的寿命短、繁殖力高［36］，这些生物学特性使它们对环境变化高度敏感，其种群丰度变化极大［21］。随着中国近海底层鱼类的严重衰退，中上层鱼类资源的开发强度逐渐加大，日本鲭不仅是围网和敷网的主要捕捞目标，而且也是其他渔具的主要兼捕种类。面对高强度的捕捞压力，日本鲭通过调节自身生物学特征如减小卵径、增加相对繁殖力、性成熟提前等来维持种群数量［37］。李建生等［38-41］对东黄海日本鲭繁殖群体的生物学特征研究发现，日本鲭群体虽然趋于低龄化，但其通过繁殖策略的调整依然能够提供稳定的渔业产量。同时，WATARU等［42］发现，日本鲭由于繁殖能力强，还可以作为资源匮乏的海洋鱼类物种胚胎移植的载体，从而间接达到保护该物种的目的。我国从20世纪50年代开始，便有对日本鲭繁殖策略的研究，例如繁殖力、产卵场、繁殖期等［6，18，43］。人工养殖对于解决日本鲭繁殖阶段体内能量转换的问题很有意义，SHIRAISHI等［44］通过人工养殖获得了日本鲭的繁殖信息。目前国外学者关注日本鲭的产卵频率，从细胞角度对日本鲭的产卵策略展开研究［45-46］；国内学者则从环境对日本鲭繁殖群体分布、繁殖生物学特征的年代际变化等方面的影响展开研究［37-41］。

2.1 繁殖季节及产卵场环境条件

影响鱼类产卵场分布的因素较多，如海水温盐度、深度、海流等［47］。鱼类早期生活阶段是鱼类生命周期中最薄弱的时期，外界环境的变化对其分布影响较大，幼鱼时期的生长与存活是补充种群结构和数量的基础［48-49］。渔获量统计分析是了解产卵场分布的有效方法，RYUJI等［50］利用渔获量统计和生物特征数据估算了东海日本鲭和澳洲鲐（Scomber australasicus）的产卵场，并且解析产卵场生境适宜性及其对环境变化的响应，对于资源的保护具有重要意义。

日本鲭一般选择每年3—6月批量产卵。但是不同水域海洋环境条件的差异性，造成了不同海域日本鲭繁殖时间的不同。闽东、浙江中南部附近海域每年3—5月出现日本鲭产卵群体，说明此时东海群系日本鲭开始产卵，产卵盛期为3—4月［38］。对马海流种群的产卵场在台湾北部海域，产卵期为2—6月［50］。台湾海峡的日本鲭群体在每年春汛期3—5月产卵［25］。浙江中南部近海日本鲭在每年4—6月产卵［51］。粤东和珠江口的日本鲭群体产卵季节一般是2—5月，表层水温一般在22～27℃。在粤西每年的2月和7—8月份均有日本鲭产卵群体，其中2月份表层水温为22～23℃，7—8月份的表层水温为28～30℃［6］。亚得里亚海东部的日本鲭在5—8月产卵［52］。阿根廷沿海的日本鲭繁殖季节一般为春季和初夏，温度记录为16～18℃［53］。太平洋的日本鲭产卵季节一般为3—5月，而南加州海湾日本鲭产卵高峰期为4月，水体温度约为15.5℃；加利福尼亚州日本鲭产卵高峰期为8月，位于墨西哥蓬塔尤金尼亚附近，水体温度为20℃或更高［14］。

韩国南部的日本鲭主要栖息在朝鲜半岛周围水域，并把这里当成越冬场和产卵场［54］。产卵季节过后，日本鲭迁徙到靠近朝鲜半岛东部附近的索饵场，索饵活动通常会持续到11月。然后，它们返回韩国东部海域的越冬场［55］。太平洋亚种群产卵场大多聚集在伊豆群岛附近的水域或稍微向北的地方［56］。浙江中南部近海的日本鲭产卵场主要在南北麂山、披山、大陈岛以东海域［51］，海水表层温度为18.40～24.51℃、表层盐度为31.72～34.84。在台湾海峡附近越冬的日本鲭产卵场主要在崇武至闽江口近海水深40～60 m的海域［18］，海水温度19.5～24.7℃，盐度33.9～34.5［57］。在东海中南部外海越冬的日本鲭群体则分成了3个群体在不同地点产卵：一个产卵群体在南部外海越冬场就近产卵；另外一个群体在鱼山、温台和闽东渔场；还有一个群体则在鱼外和舟外渔场产卵［38］，5月份海水温度为20.8～24.2℃时每天产卵，而这3处产卵场都属于高盐环境。

综上所述，各种群日本鲭性腺成熟的时间不一样，产卵场附近的环境条件例如温盐度等影响了日本鲭产卵群体对于产卵场的选择。不同海域存在环境条件、温度条件等差异而使得产卵时间改变，可见盐度和温度可能是影响日本鲭对产卵场和产卵时间选择的重要因素。

2.2 繁殖群体特征

2.2.1 性比

日本鲭繁殖群体的雌雄性比随个体大小、年龄和年代的不同而有所变化［52］。CIKEŠ和ZORICA［52］发现，亚得里亚海东部日本鲭的性比呈现出季节性变化：从4月到9月，雄性和雌性的比例几乎相等，而11月和3月的差异最大。戴澍蔚［58］发现，北太平洋的日本鲭群体夏秋季的雌雄比会略高于冬春季，总体上雌性数量占优势。温台渔场日本鲭产卵群体中，叉长340 mm以下个体的雌雄比基本符合1∶1的性比关系；叉长340 mm以上个体中，雌鱼显著多于雄鱼［36］。从20世纪60年代到21世纪初期，东海中部日本鲭的雌雄性比呈现升高的趋势［38］。

日本鲭作为一种分批次产卵鱼类，雌鱼在繁殖期间会多次产卵以补充群体丰度，因此日本鲭群体中雌性个体数量多于雄性个体也可能是一种维持种群数量的手段。

2.2.2 繁殖力和性腺指数

鱼类繁殖力及繁殖潜力的计算是资源评估的重要环节，个体鱼的年繁殖力决定了种群的繁殖补充量。随着温度变化，日本鲭会通过改变卵径大小、相对繁殖力、产卵期以及摄食条件来影响繁殖潜力，由此可见产卵前和产卵期间的温度条件也可能通过影响卵的数量和质量来影响补充数量。不同海域的日本鲭繁殖力和性腺指数也有差异［59］，比如东海中部的日本鲭平均繁殖力和性腺指数低于黄海北部的日本鲭［40，48］，但高于台湾海峡中部的日本鲭产卵群体［43］。TECHETACH等［60］在研究大西洋日本鲭卵母细胞组织学时也发现，不同种群的日本鲭相对繁殖力是有差异的；CIKEŠ和ZORICA［52］在研究雌性日本鲭产卵群体时发现，其产卵量与叉长、总重和卵巢重呈显著的指数正相关（P＜0.05）。

在日本鲭群体中，无论雌鱼还是雄鱼，排卵（精）前的性腺指数都随着性腺的发育而呈现增加趋势，总体来说雌性的性腺指数高于雄性。CIKEŠ和ZORICA［52］对亚得里亚海东部的日本鲭研究时发现，雄性在产卵高峰期占优势，雌性在生殖周期的剩余时间占优势，他们认为日本鲭繁殖群体中雌性的性腺指数平均值是高于雄性的；瞿俊跃等［61］在研究同属鲭科中上层鱼类的蓝点马鲛（Scomberomorus niphonius）时，也得出了类似的结果。

2.2.3 最小性成熟个体大小

郑元甲等［62］研究发现，从20世纪60年代起至21世纪初，东海区日本鲭种群低龄化、小型化现象明显，黄海和东海日本鲭性成熟个体年龄一般为2龄，少数个体在1龄即可达性成熟。但有关资料表明，日本鲭性成熟开始时间不是由年龄、而是由体长决定的，个体生长速度越快，其达到性成熟的时间越早［6］。在黄海，日本鲭初次性成熟的叉长一般为250 mm［6］；亚得里亚海东部［51］的雄性和雌性日本鲭个体，叉长分别为204 mm和168 mm时即达到性成熟；东海海域的日本鲭群体自20世纪60年代起至21世纪初，雌性最小性成熟叉长从292 mm缩小到248 mm，雄性最小性成熟叉长从290 mm缩小到了250 mm［40］；台湾海峡中部的日本鲭雌鱼最小性成熟叉长为225 mm，雄鱼最小性成熟叉长为221 mm［43］。此外，日本鲭个体的繁殖力与叉长、性腺质量和鱼体总质量之间呈幂相关。20世纪50年代，烟台外海的日本鲭体质量达到200 g时才性成熟［6］。20世纪70年代，在东海南部已发现叉长190 mm就已达到初次性成熟的日本鲭个体［62］。对比后发现，日本鲭种群在高强度捕捞压力下，其性成熟年龄提前以及性成熟时体长减小。

3 小结与展望

3.1 关于日本鲭种群划分研究的不足与建议

自中日韩三国渔业协定生效以后，各国对于东、黄海公共管理区域的资源分配等问题备加关注，因此开展对日本鲭等重要经济鱼类的种群划分研究尤为重要。从20世纪中后期开始就有学者利用形态学判别分析方法对鱼类种群划分进行研究，目前对于种群鉴别较为先进并容易实施的方法主要有分子遗传学、鱼类框架形态、稳定同位素、可记忆式标志放流等［63-67］。

对于东、黄海的日本鲭群体，有学者使用形态学和框架法进行群系区分时发现，有些群体形态上并无差别，但对其进行遗传分析却是两个群体［59，68-69］。因此笔者认为仅以单一的方法去判别日本鲭种群是不够严谨的，应该先根据不同海域的日本鲭渔获数量和产卵场分布进行初步分析，然后在不同海域采样进行形态学差异分析，最后利用分子遗传学的技术进行种群判断划分，才能得出更准确的结论。

3.2 关于日本鲭繁殖生物学特征研究的建议与展望

目前大多数中国学者是通过观察卵的大小、颜色、占卵巢体积的比例来划分日本鲭性腺等级，这种方法虽然也有理论基础，但是过于依赖鉴定者的主观意见。日本鲭属于分批产卵鱼类，产卵频率跟幼鱼的存活率和生长速率呈显著相关的关系，产卵频率低会降低受精卵在孵化期间的性能［70］，卵子的产生对繁殖潜力和繁殖是否成功具有决定性影响。精确划分性腺发育等级对确定日本鲭产卵类型、研究日本鲭在繁殖期间的产卵频率等起到重要辅助作用，确定经济鱼类的产卵类型对于保护其繁殖群体尤为重要，而卵巢细胞组织切片法能精确鉴别卵巢发育时期［71］。由于日本鲭性腺等级划分不够严谨，对其制定保护措施也会较为困难，因此建议今后对日本鲭性腺划分等级时应采用细胞组织切片法，并且可以根据细胞组织切片确定日本鲭最小性成熟卵径大小等，为日本鲭繁殖生物学研究提供参考。

在研究日本鲭的繁殖力时，为了计算怀卵量会对卵巢内所有的卵进行统计。然而并不是每个卵子都具有活性，卵子存活率也应该是研究繁殖特性时的重要指标之一。为了更准确地得到日本鲭繁殖信息，应不间断地检测记录一批日本鲭从卵生时期直至死亡的信息。但是由于影响此项工作的客观因素太多而较难完成，所以这是目前研究日本鲭繁殖生物学时不够严谨的地方。在今后对日本鲭繁殖特征进行研究时，需要考虑针对不同海域采集更多批次和更多年份的日本鲭样品数据，这样才会更全面地了解其繁殖特性。

随着全球海洋底层鱼类资源的日趋衰退，海洋渔业所面临的形势更加严峻。中上层鱼类由于生长速度快、繁殖能力强大，因此资源量比底层鱼类更加稳定，其渔业生产将日显重要。鱼类繁殖生物学是渔业生产和管理不可或缺的科学依据。因此，日本鲭作为中上层鱼类的重要种类之一，加强其繁殖生物学研究具有十分重要的现实意义。