食用菌多糖活性研究进展

段亚宁，朱泓静，陈舒雅，周 莹，马高兴

（南京财经大学 食品科学与工程学院，江苏 南京210023）

0 引言

食用菌具有低脂肪、高蛋白、高膳食纤维等特征，其丰富的纤维素及矿物质含量亦被国内外学者所挖掘。基于相关营养特征，食用菌（如香菇、金针菇、双孢菇、黑木耳、杏鲍菇等）品种被越来越多的消费者所接受，成为当前国内外主要的消费品种。研究显示，当前我国食用菌产量呈逐年显著上升的趋势，2019年我国食用菌产量已高达3 922.52万t，相较2018年增幅达到了2.1%。

食用菌应用越来越广泛，其作为一种高蛋白低脂肪的大型食用真菌，已被发现具有抗肿瘤、抗炎、抗氧化和与肠道菌群相互作用等活性，如基于猴头菇中多糖的抗炎和抗菌活性可以发挥预防胃病的作用，猴头菇被制成饼干应用在食品领域，毛木耳多糖基于其抗氧化活性在美容产品方面也有应用。

此外，多糖作为食用菌主要活性成分，其相关研究也在不断深入。β-葡聚糖是当前发现的食用菌多糖中的主要活性多糖组分，其具体结构多为具有分支的β-（1,3）-D-葡聚糖。国内外学者通过体内外试验揭示了食用菌多糖在抗肿瘤[1]、抗衰老[2]、抗病毒[3]、降血糖[4]等方面的营养功能特征。由于多糖不能被人体内存在的消化性酶分解，在口腔、胃和小肠中依然保持完整的结构，但能被肠道菌群中的一些细菌选择性分解[5]。而食用菌多糖具有帮助调节肠道菌群的组合和构成等作用。现已有研究基于食用菌多糖与肠道菌群的互相作用揭示了其调节免疫[6]、抵抗疾病[7]的活性。因此，论述食用菌多糖与肠道菌群作用等活性的相关研究进展及其应用，从活性类型、产品开发等方面展开，以期为后续食用菌多糖在功能食品领域的开发与应用研究提供一定的理论参考。

1 食用菌多糖生物活性

1.1 免疫调节作用

通过查阅相关文献可看出，机体免疫功能强弱直接决定了相关疾病的发生几率，具体而言，机体免疫功能的稳定可作为机体本身强有力的天然防御体系，对外界及本身健康威胁起到显著的抵抗作用。作为人体的一种天然免疫调节剂，多糖具有的免疫调节作用包括促进机体免疫器官的生长、激活免疫细胞及释放免疫细胞因子等。因此，研究人员对于多糖免疫调节功能的作用机制展开了广泛的研究。刘苏等人[8]发现平菇、茶树菇、香菇、木耳、金针菇来源的5种多糖在特定条件下可以一定程度提高巨噬细胞的吞噬能力或者使巨噬细胞分泌出NO、肿瘤坏死因子-α（TNF-α）和白细胞介素-1β（IL-1β），继而提高免疫能力。于志洋等人[9]研究表明，鸡腿菇实体粗多糖能激活巨噬细胞，增强此类细胞的免疫调节功能。赵明明等人[10]通过构建免疫抑制小鼠模型发现，黑灵芝多糖可以通过改善小鼠肠道黏膜损伤发挥显著的免疫调节功能活性。Fang L等人[11]研究出杏鲍菇多糖不仅能够增加小鼠体内脾脏和胸腺的质量，还可以通过诱导免疫细胞RAW264.7的增殖来增强小鼠的免疫调节功能。Gan Y等人[12]以阿魏菇多糖为研究对象，发现其可通过显著提高小鼠巨噬细胞吞噬能力发挥免疫调节营养功能活性。王金辉等人[13]同样用不同浓度阿魏侧耳多糖作用于小鼠腹腔巨噬细胞24 h，发现小鼠腹腔巨噬细胞的吞噬能力明显提高，同时与剂量的相关性很强。综上可以看出，食用菌多糖作为一种天然来源的功能组分，具有显著的调节机体免疫功能作用特征，主要表现在通过促进巨噬细胞免疫因子的产生、激活免疫细胞相关免疫功能、改善机体巨噬细胞特性等方面发挥免疫调节功能。

1.2 抗炎作用

具有免疫活性的多糖大多能够在一定程度下抑制小鼠的感染，进而阻止炎症甚至肿瘤发展[14]。相关营养功能活性主要通过改善机体中单核细胞、自然杀伤细胞和树状细胞数量发挥改善机体炎症功能活性。欧阳学农等人[15]揭示了香菇多糖对小鼠在不同条件下诱导的肿胀反应的改善作用。丛媛媛等人[16]利用阿魏菇多糖试验对二甲苯所致小鼠耳肿胀的效果，结果表明不论是多糖低剂量或高剂量组均能显著抑制小鼠耳肿胀的病状。除此之外，阿魏菇多糖还具有缓解模型动物渗出性急性炎症的功能。食用菌多糖对肠道炎症（如结肠炎等）也有缓解和抑制效果。例如，李望等人[17]研究结果引出小鼠结肠炎也许能通过使用猴头菌粉来调节肠道微生物比例进而缓解炎症。李露等人[18]研究得出黑灵芝多糖可以通过抑制促炎因子的释放和代谢紊乱等改善脂多糖诱导所致的急性肠道炎症。

1.3 抗氧化性

食用菌多糖作为天然活性大分子物质之一，在相关领域的研究中，除了抗肿瘤和激活免疫活性等功能之外，还能够清除DPPH自由基、超氧离子自由基和羟基自由基[19]，抑制其对人体细胞的攻击，起到显著的抗氧化效果。目前，研究植物多糖抗氧化性的重点集中在植物类中药多糖和茶多糖，如枸杞多糖[20]、灵芝多糖[21]、普洱茶多糖[22]等，而在食用菌多糖领域研究则甚少并且食用菌多糖抗氧化性研究主要基于化学方法和物理方法。例如，党蕾等人[23]利用硫代巴比妥酸法（TBA tes）t比色测定小鼠肝组织中氧化醛类含量，同时使用分光光度法这种化学方法测定小鼠的线粒体肿胀程度，最终通过对金钱菇、花菇、冬菇多糖的还原性测定来判断其是否具有抗氧化活性。陈新瑶等人[24]的研究中心构建了H2O2猪小肠上皮细胞氧化应激模型，研究了猴头菇多糖对致敏性猪小肠上皮细胞的抗氧化活性的影响及作用机制。结果发现，猴头菇多糖可以通过提高或显著提高猪小肠上皮细胞相关基因的表达（如ZO-1基因）来改善猪小肠上皮细胞紧密连接的功能特性，从而降低细胞膜的通透性及细胞的氧化损伤程度，发挥抗氧化活性作用。另外，当前的研究方向不仅仅局限于单一多糖的抗氧化活性，复合多糖的抗氧化性研究也有了一定进展，如木耳多糖、香菇多糖、银耳多糖[25]等，经研究发现按等体积比制备的复合食用真菌多糖，其表现的抗氧化活性远远高于3种单一多糖。另外，研究食用菌多糖的抗氧化性更可以作为其他研究的基石，帮助深入揭示食用菌多糖的其他各种营养功能及其作用于人体的有效机制，如香菇多糖[26]能基于其抗氧化营养功能活性，改善小鼠衰老相关症状，从而显著降低小鼠体内丙二醛（MDA）和过氧化脂质含量，从而达到增强记忆力的效果。

1.4 抗肿瘤性

目前，关于食用菌及其所含的多糖组分的抗肿瘤活性方面是食品营养领域研究的热点。具体而言，已有研究发现，食用菌多糖可通过抑制癌细胞增殖、调节细胞因子水平、调控细胞凋亡等途径发挥显著的抗肿瘤营养功能活性。崔红霞等人[27]发现并揭示了姬松茸多糖的抗肿瘤活性，但尚未揭示其相关的作用机理。郭焱等人[28]研究了灵芝多糖的抗肿瘤活性，其主要表现为对特异性杀伤肿瘤细胞的显著激活作用和T细胞免疫活性改善作用。邢会军等人[29]研究发现，灵芝多糖能够抑制体内外胃肿瘤细胞数目的增多，其通过增加Bax基因表达、抑制Bcl-2基因表达，从而达到促进肿瘤细胞凋亡的目的。王金辉等人[13]揭示了阿菇多糖在抑制小鼠宫颈癌U14移植瘤增值生长方面的显著作用。唐恩红等人[30]研究表明，茯苓多糖不仅能显著抑制人宫颈癌He La细胞增殖，还具有诱导其凋亡的功能。另外，还有研究发现，松口蘑、冬虫夏草、口蘑等11种食用菌混合多糖对S-180腹水瘤小鼠身体状况具有积极的改善作用[31]。据上述研究发现，当前研究热点重点多集中在食用菌多糖对肝癌、宫颈癌的抑制作用上。然而，基于食用菌多糖的不可消化特性，其对肠道健康的影响将是未来研究的热点问题。现已有研究发现，从灵芝和茯苓子实体和菌丝体中提取出的4种多糖都能够增加如双歧杆菌、直肠真杆菌、约氏乳酸菌等小鼠肠道益生菌的数量，从而达到抑制病原菌的生长、减少结肠癌发生可能性的目的[32]。Luo J M等人[33]研究结果表明，灵芝多糖对结肠癌的减缓作用与灵芝多糖对小鼠肠道菌群变化有关，并表明摄入适量灵芝多糖，患病小鼠的结肠将不易缩短，这使此类小鼠的死亡率降至30%。由上述研究可知，食用菌多糖对结肠癌具有一定的抑制或减缓作用，但关于此方面的机理尚需深入研究。

1.5 肠道菌群与多糖活性的关系

非淀粉多糖，大多由植物细胞壁构成，同时也是食用菌的主要成分。已有研究表明人体缺乏降解非淀粉多糖的酶或降解此类多糖的酶活性过低，导致多糖不能被直接消化并利用。但食用菌多糖可被肠道菌群中的某些细菌选择性利用，作为机体肠道菌群的能量来源进入大肠，从而上调具备利用多糖能力的部分细菌在肠道菌群中的比例，改变肠道菌群的构成[5]。肠道菌群是人体与营养物质代谢的桥梁，其与多糖有2种相互作用关系：其一，肠道菌群利用食用菌多糖所产生的代谢产物可进一步被肠道组织吸收，能够发挥优质的益生元作用[34-36]，正向调节益生菌的比例，稳定人体日常代谢水平，激活人体免疫机能，增强机体抗癌、抗炎等能力。银耳多糖[37-38]可以抑制试验小鼠肠道中的优势菌群，如益生菌普雷沃菌（Prevotella）和乳杆菌（Pediococcus）向紫单胞菌（Parabacteroides）和疣微菌（Akk-ermansia）的转变，激活人体免疫抑制效能，维持有利菌群在肠道中的优势地位。黄酒多糖[39]可抵抗胃酸与α-抵淀粉酶的水解，其被食用后到达结肠，由肠道菌群酵解成木糖、L-阿拉伯糖、岩藻糖等，这些成分有利于抑制鼠伤寒沙门氏菌的增殖，防止其对肠道上皮细胞的黏着，进而抑制炎症的发生。钟千贵等人[35]通过体外模拟人体胃肠道环境对特定食用菌多糖的作用进行研究，结果表明猴头菇多糖显著增强了青春双歧杆菌（Bifidobacteriumadolescentis）、保加利亚乳杆菌（Lactobacillusdelbruecki）i和嗜热链球菌（Streptococcusthermophilus）3种益生菌在模拟胃液中的耐受性、增加了益生菌在肠道上的定殖能力，最终能够降低结肠癌的发病率[36]。其一，有氧运动及复合多糖[38]的联合干预策略可改变高膳食小鼠体内肠道菌群的比例，如双歧杆菌科（Bifidobacterium）菌数量增加，布氏瘤胃球菌（Ruminococcaceaebromi）i数量减少，使肠道菌群的结构平衡在6周内得以恢复，降低肥胖几率。其二，肠道菌群的主要消化产物短链脂肪酸[40]（Short-chain fatty acids，SCFAs）能够有效降低肠道环境的pH值和氧气含量，营造有益于细菌生长的物理环境并维持肠道菌群的稳定状态，为肠道、肝脏等机体重要器官系统提供能量。短链脂肪酸的组成成分之一——丁酸[41]，能够提高小鼠的胰岛素敏感性，诱导细胞内线粒体产生能量，增加耗能，可达到减轻质量的目的，也为今后糖尿病的临床治疗提供了新的参考想法和技术路线。此外，郭芸等人[42]研究发现，富硒平菇多糖能够促进副干酪乳杆菌（Lactobacillus paracase）i和植物乳杆菌（Lactobacillusplantarum）代谢生成甲酸、乙酸等短链脂肪酸，进而提高了人体的免疫活性。基于以上对多糖和肠道菌群的相互作用可知，我国目前相关研究在功能活性和作用机制方面主要以植物多糖为对象，而针对食用菌领域的甚少，且进展多处于起步阶段，对于多糖调节肠道菌群的功能活性和作用机制并没有全面而深刻地研究阐述。故之后的研究可以在食用菌领域深入，扩大如相互作用机制的研究范围等，从而能够进一步探究多糖通过作用于肠道菌群改变人体生理代谢的机制，能够将多糖的功能性与营养性运用得更彻底，从而提升人体健康水平。

2 食用菌多糖产品开发及应用前景

随着近年来对食用菌的开发和研究，市场上也出现越来越多针对机体功效应用食用菌多糖的产品，如江中集团推出的一款由猴头菇[43]制成的饼干。猴头菇中含有的氨基酸和多糖的成分具有将损伤的胃黏膜上皮修复和再生的作用，同时在一定程度上消退炎症，阻碍幽门螺杆菌的生长，长期服用能够产生改善胃部健康状况的良好成效。一些治疗胃病的药物亦利用了猴头菇这一功效。此外，食用菌多糖还具有增稠、稳定等特点，可以代替果冻、冰激凌中作为增稠和凝固剂的物质[44]，在改善口感的同时提高其营养价值。而根据抗衰老方面的作用，云芝多糖、毛木耳多糖[45]、银耳多糖等已成为美容产品领域上广泛使用的重要原料。

食用菌多糖还具有与功能性低聚糖类似的益生元效应，可与肠道菌群相互作用改善人体的健康。例如，香菇、银耳多糖可以提高粪便中乳杆菌和双歧杆菌的数量，使沙门氏菌数量下降[46]；香菇多糖能够明显促进乳酸菌生长的作用[47]；黄精多糖对植物乳酸菌具有促进作用并可改善食品口感[48]。因此，食用菌多糖的众多功效已获得国内外一致认可，食用菌多糖产品的研发也逐渐成为业界关注的重点。中国作为食用菌生产与出口大国，也应加强新兴产品的研发，着重关注食用菌多糖作为益生元作用于肠道方面的特性，迎合市场的需求，充分利用好食用菌多糖的独特功效，把握其巨大的开发潜力。

3 结语

食用菌多糖活性除了已发现的抗肿瘤、抗氧化等，还有作为益生元与肠道菌群相互促进达到抗炎等作用效果。目前，食用菌多糖在肠道菌群方面的研究尚且不够深入，故食用菌作用于肠道的活性应用在功能食品领域具有极大的开发潜力。通过综述食用菌多糖部分生物活性的研究进展，探讨了食用菌多糖与肠道菌群相互作用的机制，为食用菌多糖在功能食品领域的进一步拓展提供理论依据。