丛枝菌根真菌对植物抵抗水分胁迫的影响研究进展

田鑫怡 马 俊 李 珊 王梦媛

（江苏财经职业技术学院粮食与食品药品学院，江苏 淮安 223001）

我国干旱、半干旱地区面积占全国土地总面积的50%［1］。土壤水分直接影响植物生长发育，而干旱胁迫被认为是影响我国及世界作物产量的重要因素之一［2］。对于处于水分胁迫（Waterstress）条件下的植物，其水分大部分被土壤保留，土壤中养分物质转移到植物体的效率较低，并且无法满足植物对营养元素的需求，从而影响植物的生长发育。目前，在农业可持续发展中，微生物菌肥的应用越来越受到重视，其中丛枝菌根真菌（Arbuscular Mycorrhiza Fungi，AMF）对植物的积极作用使得其在农林业应用中发挥着一定作用。AMF 是一种古老又分布广泛的菌根真菌。据统计，约80%陆生植物可以与AMF真菌形成有益的共生关系［3］。古植物学和分子序列分析数据显示，早在4.6 亿多年前，第一个陆地植物的出现就与球囊菌（Glomeromycota）有密切联系［4］，经预测，其比固氮菌还要早出现约4 亿年，这说明球囊菌群对地球生物的进化起着重要的作用。许多研究已经证实丛枝菌根真菌在维持土壤营养、植物群落结构和营养成分吸收等方面起到了积极作用［5］。

目前，丛枝菌根真菌的研究逐渐引起了研究者的兴趣，但是，关于丛枝菌根真菌对植物在水分胁迫下的影响研究还不是很多。下面通过综述丛枝菌根真菌与水分的关系、水分胁迫对植物的影响以及丛枝菌根真菌的缓解作用，来探讨丛枝菌根真菌对植物受水分胁迫的影响，以期为丛枝菌根真菌在农业上的应用提供参考。

1 丛枝菌根真菌概况

1.1 丛枝菌根真菌的功能

丛枝菌根与植物根系建立联系后在根系会形成菌丝网络，从而增加植物根系与土壤的接触面积。这些外生菌丝可以延伸到更远的范围，吸收较远处的营养物质。大量研究表明，AMF可以帮助处于贫瘠土壤的植物吸收难溶性矿质营养元素，尤其是对磷和氮的吸收；同时，菌根真菌进一步增强了宿主植物对水分的吸收［6］，而植物需要对真菌提供碳水化合物等含碳物质［7］。这种互利共生关系可以增强营养物质向植物的转运，并且提供生物保护物质以抵抗生物胁迫及非生物胁迫，如对受到高温胁迫的大豆［8］、高粱［9］和小麦［10］的影响，对受到盐胁迫的玉米［11］的影响，对受到干旱胁迫的小麦［12］的影响。

1.2 水分胁迫对丛枝菌根真菌生长的影响

丛枝菌根真菌（AMF）只有在适宜的土壤环境中才能进行正常的生长发育，土壤中的含水量及通气性均会对其造成影响。AMF 在根系形成的菌丝网络可以增加植物根系与土壤的接触面积，并且对土壤及植物的生长状况更为敏感。在干燥的环境中部分莎草科植物的侵染率相对较高，而潮湿的环境不利于这两种植物菌根的形成［13］。研究表示，在潮湿的环境中根表面的菌丝侵入点减少，即AMF 对根系的侵染率降低，降低值可达到50%。在土壤含水量占田间持水量40%～60%的条件下，AMF的菌丝生长状况良好，且对根系的侵染率随着田间持水量的升高而下降；当田间持水量低于20%时，AMF的侵染率会下降（接近凋萎系数）；当田间持水量为20%～60%时，菌根的侵染率会随着含水量的增加而增加；而当田间持水量高于80%时，根系接种AMF后经过较长时间才出现侵染现象［6］。SAFIR在适宜的土壤环境条件下，给土壤加入氧气，发现AMF在香泽兰根系中形成的囊泡数量比未加入氧气的囊泡数量增加了21%［14］。在没有加入氧气的条件下，水生的红树林植物根系中没有发现AMF侵染［15］。在水稻中更没有发现根系侵染现象，这些均表明泥土中的含氧量与AMF的侵染率密切相关。

2 水分胁迫对植物的影响及其响应机制

植物对水分胁迫的响应取决于植物的发育阶段、抵抗胁迫能力、胁迫持续时间以及品种特性等。水分缺失条件下的植物常表现为生长迟缓、气孔关闭，到达叶绿体的二氧化碳减少，光合作用减弱以及叶片老化加速等。除此之外，水分胁迫还会引起细胞膜特性的改变，包括选择渗透性（细胞溶质的渗漏）、流动性和微黏度［16-18］。

2.1 气孔调节、光合作用与水分胁迫

气孔是水分蒸发和植物光合作用的门户。在干旱胁迫下，植物会通过调节气孔关闭，以达到保护植株水力系统、防止叶片或茎部水势过度下降的目的。水分利用效率假说（Wateruse Efficiency Hypothesis，WUEH）认为气孔调节可以使一定量的水在一段时间内最大限度地进行光合作用［19］。除此之外，气孔参与水分在植物体内的运输还受到保卫细胞渗透压对气孔导度的影响、脱落酸（ABA）对水分胁迫的响应以及保卫细胞渗透压对ABA的响应［20］。

有研究表明，玉米在干旱条件下最大净光合速率降低［21］，这与在水分胁迫条件下植物的气孔受抑制有关。还有研究者认为水分胁迫会影响果树的叶绿素、类胡萝卜素等色素含量［22］。这些色素含量将影响植物叶片等光合活性，最终导致植物的光合能力受到影响。

2.2 活性氧与水分胁迫

活性氧类物质在植物细胞代谢中广泛存在，如超氧阴离子、过氧化氢和羟自由基等。在正常情况下，活性氧类植物不会对植物产生危害。但是，当植物在逆境胁迫条件下时，细胞膜脂过氧化会对植物造成氧化胁迫。在干旱条件下，植物的膜损伤和膜透性的增加会对植物产生本质性伤害。气孔的关闭导致植物体内过氧化物累积，这些物质破坏了膜系统中的不饱和脂肪酸，使膜脂发生过氧化，MDA产物增加，膜结构被破坏，进一步导致植物生理生化功能发生改变。有研究证明，抗旱性强的植物抗膜质过氧化能力强，所产生的MDA 含量相对较低，膜透性较低，细胞膜的伤害相对较轻［23］。

2.3 渗透调节与水分胁迫

在干旱条件下，细胞内溶质的积累和渗透式的降低是渗透调节的关键。渗透调节的主要物质有无机离子和有机溶质2 种，有机溶质有可溶性糖、脯氨酸、甜菜碱等。有学者研究认为，在水分胁迫的条件下脯氨酸含量在200～600 mg/g DW范围时，其累计对水分胁迫是适应效应［19］。高秀萍等研究表明，抗旱性强的枣植物中甜菜碱的含量高，板栗的抗旱性与可溶性糖的含量有关［24］。

2.4 一氧化氮与水分胁迫

一氧化氮对植物根系的生长具有调节作用。STOHR 等研究表明一氧化氮可以促进植物侧根生长［25］。在供体浓度低于 10 μmol/L 时可以使水稻的根系的生长加快，当浓度大于100 μmol/L 时对水稻的根系生长起抑制作用。

一氧化氮还可以加快叶片的生长速度。经过一氧化氮处理的植物叶片，在干旱条件下气孔开度降低，但叶片中的相对含水量和抗氧化酶活性均有所增加［26］。

2.5 其他物质与水分胁迫

在干旱条件下内源素也会受到影响。截至目前，研究者对脱落酸和细胞分裂素的研究相对较多，大部分研究者认为水分胁迫会导致脱落酸含量的增加而抑制植物的生长。除此之外，脱落酸增加还会促进脯氨酸的积累。

多胺是一类具有生理活性的小分子脂肪族含氮碱，可以和DNA、RNA结合，控制核酸和蛋白质的代谢，从而使植物的抗旱性增强。但也有研究者发现在干旱条件下苜蓿叶子和根中的多胺浓度会有所下降，经历干旱后会出现各种不良现象，最终导致其生长受抑制，结果期缩短，严重时会导致植物死亡［27］。

3 丛枝菌根真菌对植物在水分胁迫下的影响及其作用机制

3.1 对植物光合作用的影响

在甜椒［28］和西瓜［29］的试验中发现，AMF侵染植株后可以提高叶片的相对含水量和光合作用。唐娴等认为，丛枝菌根真菌能有效降低植物的萎蔫系数，特别是对降低永远凋萎点最为显著［30］。

丛枝菌根真菌通过在根系形成的根外菌丝与土壤颗粒缠绕形成土壤微聚体，能够改善土壤的孔隙度，从而促进植株根系对水分的吸收［31］。除此之外，土壤微聚体还可以改善AMF寄主的营养状况。有研究者发现，轻度水分胁迫、中度水分胁迫和重度水分胁迫条件下AMF对植株的影响效果不一样，在中度水分胁迫下，菌根三叶鬼针草的光合速率和蒸腾速率都有较为明显的提高［32］。

3.2 对寄主植物水分代谢的影响

目前，众多研究者在AMF如何改善植物水分代谢的作用机制上没有达成共识。有的研究者认为AMF 菌丝能够起到桥梁作用，使根系吸收原本难以吸收的水分，使植物在干旱的环境中也可以保持较高的蒸腾速率，从而更好地进行光合作用；也有研究者认为AMF之所以可以改善水分状况，是因为其对植物磷营养状况间接作用的结果［33］。针对丛枝菌根真菌可以改善植物水分代谢的作用机制，当前还存在以下几种假说：第一，接种过AMF后会形成植物的根外菌丝，这些根外菌丝增加了根系的表面积，从而提高了植物对水分的吸收速率；第二，植物原有的根内菌丝是一条阻力较小的水分通道；第三，根系表面积的增大帮助植物吸收和利用更多的营养成分；第四，菌根的发育使得植物菌根形态发生变化，这种变化对于水分及营养成分的吸收更为有利。

3.3 对矿质元素吸收的影响

根系是植物吸收水分和营养成分的主要器官，其吸收能力的大小主要取决于根系的形态［34］，而且根长对水分利用效率的贡献大于根系比表面积与根干质量［35］。丛枝菌根真菌与植物形成共生关系后，在根系周围形成极细的外延菌丝。这些菌丝可以到达很多原来菌丝进入不到的地方，这样就使得植物与土壤的接触面积大大增加，进而扩大了植物吸收营养的范围。

在干旱的环境中，土壤中的磷元素很少会移动，而普通的根系大多处在磷匮乏的区域，这就使得植物长期处于缺磷的状态。而菌根植物根系中有较好的菌丝网络，可以保证根系有充足的矿质元素，从而促进植物生长发育。有试验研究证明，AMF可以促进植物对土壤中磷的吸收，比正常含水量条件下的效果更为明显。有研究者试验证明，在连续干旱的条件下，丛枝菌根真菌提高了冬小麦、大豆和洋葱等植物的经济产量［36］。有研究者研究发现，在轻度水分胁迫、中度水分胁迫和重度水分胁迫的条件下，丛枝菌根真菌可以增加枇杷实生苗对氮、磷、钾、钙、镁和铜的吸收。有研究者研究发现，在干旱的环境下，接菌莴苣的硝酸还原酶活性较之对照植株有明显下降，但是接菌AMF 硝酸还原酶、谷胱酰胺合成酶和谷氨酸合成酶的降低程度明显减少，均表明AMF对植物在水分胁迫下有促进植物吸收矿质营养的作用。

3.4 对渗透调节物质及相关生物酶活性的影响

丛枝菌根真菌可以调节植株的渗透势，进而提高植株的抗旱性。在干旱的环境中，AMF能够加快脯氨酸的合成、增加细胞的渗透势，从而防止细胞膜受损［37］。有研究者表明，丛枝菌根真菌可以增加玉米中糖含量的累积，从而保证植物在干旱的环境中降低叶片水势。还有研究者研究后发现，AMF 植物促进植物进行光合作用，从而直接或间接使细胞内可溶性糖、蛋白质或氨基酸的含量增多，以此来提高植物的吸水能力。

在干旱的环境中，植物本身以及相关的生物酶活性均会有所下降。接种过丛枝菌根真菌的植物本身以及相关生物酶的活性都会有所提高。在正常的水分条件下，丛枝菌根真菌处理过的地上部分的超氧化物歧化酶的活性没有明显影响，但是地下部分根系中的超氧化物歧化酶的活性比没有接种过的会增加16%～18%；在干旱条件下，丛枝菌根真菌处理过的地上部分的超氧化物歧化酶的活性增加了17%。还有研究证明，丛枝菌根真菌会提高植物过氧化氢酶的活性以及谷胱甘肽的含量，还证实了丛枝菌根真菌可以抑制膜脂过氧化，可以显著提高抗坏血酸过氧化物酶的活性、降低MDA对细胞的毒害。

AMF可以影响苜蓿中游离多胺的含量，菌根植株游离多胺的浓度明显高于没有经AMF处理过的植株，这说明丛枝菌根真菌可以帮助植物适应水分胁迫。

3.5 对内源激素及其他因素的影响

丛枝菌根真菌对植物的影响还表现在内源激素上，但其作用大多数表现在植物气孔的开合度及叶片的含水量上。在干旱的环境中，细胞分裂素能够帮助气孔关闭，减少叶片蒸腾，从而减少水分损失。通常，保护柑属植物就是运用这一原理。有研究者发现，在土壤含水量低的情况下，菌根植物的呼吸作用比较强，且该研究者认为造成这种情况的原因为根部的ABA 含量低，从而使得叶片中的ABA 含量相对较少。还有研究者认为，叶片中的脱落酸和细胞分裂素的平衡可以调节气孔交换，而丛枝菌根真菌可以调节脱落酸和细胞分裂素之间的平衡关系。

3.6 对植物耐涝性的影响

关于AMF对植物的耐涝性的影响研究很少报道，但是也有部分研究者发现摩西囊霉菌可以有效增强沙生植物对海水浸涝胁迫下的耐涝性。

4 结语

全球水资源短缺问题日益受到人们的关注，实行节水农业是世界农业发展的必然选择。丛枝菌根真菌对植物水分胁迫影响研究表明，在一定的水分亏缺范围内，接种丛枝菌根真菌可以起到缓解植物生理损伤的作用。因此，必须加强研究对不同作物起到抗旱作用的专一AMF抗旱菌种，并且将丛枝菌根真菌对有限水分亏缺产生的补偿效应作为提高作物整体抗旱性和提高水分利用效率的理论依据，为丛枝菌根在农林业、旱地农业和节水农业上的应用提供指导原则。