长期施肥对黄土高原典型草原群落稳定性的影响及机制研究

2021-03-29晏昕辉温仲明伟2

西北植物学报 2021年2期

刘晶，杨雪，张博，晏昕辉，温仲明,，李伟2,*

(1 西北农林科技大学草业与草原学院，陕西杨陵 712100；2 西北农林科技大学水土保持研究所陕西杨陵 712100；3 中国科学院，水利部水土保持研究所，陕西杨陵 712100)

草地是中国陆地上面积最大的生态系统，约占全球陆地总面积的20%[1]，不仅是重要的生态屏障和牧民赖以生存的基本生产资料，也在维持生态平衡，调节气候，保持水土等方面占据重要地位[2]，然而，目前大多数草地都面临着不同程度的环境干扰，其中施肥是最常见的干扰之一[3]。过量施用肥料会导致养分富集，从而影响草原生态系统的功能[3-4]。一些研究发现，随着施肥水平的提高，群落稳定性下降[4-5]，但其他一些研究发现，长期施肥可以增强物种的优势度，从而使群落的稳定性增加[6]。深入了解影响草地生态系统稳定性变化的潜在机制，对于预测生态系统如何响应环境扰动具有重要意义[3,7]。Grman等[3]提出四种潜在的机制(物种多样性，物种同步性，投资组合效应和优势种)来解释干扰如何影响生态系统的稳定性。(1)干扰可以通过减少物种多样性来降低群落的稳定性[6,8-9]，多样性较高的群落往往更稳定，抗干扰能力更强[10]，很多研究通过物种丰富度指数的变化来说明群落多样性的变化[5]。(2)干扰可能会影响群落中物种的同步性，导致物种之间的补偿动力强度降低，从而使群落的稳定性下降[11-12]。(3)干扰可能会影响群落中的投资组合效应而影响群落的稳定性[3]，投资组合效应实际上是一种数学统计意义上的指标，取决于物种生物量平均值和方差的比例指数[13-14]，因此，如果干扰改变了其均值-方差的比例指数，群落的稳定性将会改变[15]。(4)种群的稳定性对于群落的稳定性具有重要的意义，尤其是一些主要优势物种的稳定性会决定整个群落的变化方向[6]，干扰可能会影响优势物种的稳定性甚至会导致群落中的优势物种消失，从而对群落稳定性产生不利影响[16]。尽管一些研究表明施肥可能会影响生态系统的稳定性[17]，但得出的结果并不一致；另外，对人为干扰(施肥)时，维持草地生态系统稳定的机制尚不清楚。

本研究以黄土高原典型草原为研究对象，通过设置 6 个施肥(肥料为尿素)处理(0、5、10、20、40 和80 g·m-2)，来深入研究施肥对群落稳定性的影响及其潜在机制，研究结果拟为稳定性-多样性关系的相关理论研究及黄土高原恢复草地的合理利用提供一定的科学指导。

1 材料和方法

1.1 试验地点

试验区位于宁夏云雾山草原生态系统国家长期科研基地(106°24′～106°28′E,36°13′～36°19′N)，其海拔高度为1 800～2 150 m，该区域属于中温带半干旱气候，年平均温为7.01 ℃，年平均日照时间为2 300～2 500 h，年平均降水量为425.5 mm，降水季节分配不均，全年60%～75% 的降水集中在6～9月[18]，土壤类型为山地灰褐土和黑垆土，其pH值为7.9～8.2[19]。植被类型为温带典型草原，优势种有甘青针茅(Stipaprzewalskyi)、白莲蒿(Artemisiasacrorum)和百里香(Thymusmongolicus)[20]等。

1.2 试验设计

试验选择了长期封育(30年)且植被生长均匀的草地，自2013年进行了长期氮肥添加试验。试验采取随机区组设计，包括6个氮肥处理，施肥量分别为0、5、10、20、40和80 g·m-2(对应的氮素含量分别为0、2.34、4.67、9.36、18.68和37.75 g·m-2)，每个处理有6个重复小区(4 m× 6 m)，36个小区分布在6× 6的矩阵中，每2个小区之间相距2 m。在每年的生长季节(4月底)，以尿素为肥料进行撒施[21]。

1.3 样品采集及处理分析

于2013～2020年间，对每个小区进行1 m× 1 m样方的植被调查，为避免边缘效应，样方距边缘至少0.5 m。每年8月中下旬，测定每个样方中物种的生物量、丰富度、多度以及高度。将物种放在信封中带回实验室，并将其放置到80 ℃的烘箱中烘干至恒重，并用天平称量，修剪的样方每年偏移一次，以避免人为扰动所产生的实验误差；物种丰富度(尺)以植物群落中物种的数量来衡量；每个物种的个体数量记录为物种多度；每个物种随机取其中5株来测量高度，并求其平均值，记为该物种高度[21]。

目前关于稳定性的定义以及其指数的计算方法存在争论，但大多采用生产力(地上生物量)的时间稳定性指数来衡量其稳定性，记为S：

S=μ/б

(1)

S代表群落或种群的稳定性，μ是地上生物量的平均值，б是地上生物量的标准偏差[6,13,22]。为了避免趋势化效应，对数据进行去趋势化处理，例如，将以8年衡量生态系统稳定性的数据分为较短持续时间(2年或4年)的非重叠间隔的数据来再次计算其稳定性[23]。若在不同氮肥处理下，物种丰富度(R)发生显著变化，且群落稳定性(S)与物种丰富度(R)存在相关性，那么物种多样性对于维持群落的稳定性具有重要作用[24]。为了衡量物种之间的补偿能力，我们利用群落水平的物种同步性(B)进行计算，表达式如下[25]：

(2)

σ2=cμz

(3)

σ2是物种生物量的方差，c是常数，μ是物种生物量的平均值，z是比例指数，z一般在1～3之间。若1

(4)

s表示物种数，Pi是物种i的生物量与所有物种生物量和的比值[28]，若物种优势度指数随着施肥水平的增加发生了显著变化，且与群落稳定性存在相关性，那么优势度也是决定群落稳定性的重要潜在机制[3]。

1.4 数据处理及分析方法

利用Excel 2010和SPSS 22.0进行数据整理、分析和作图。采用Shapiro-Wilk test和Bartlett test 检验数据的正态性和方差齐性。采用单因素方差分析检验施肥对群落稳定性、物种丰富度、均匀度指数、B以及优势度指数的影响，其中施肥为固定因素，群落稳定性、物种丰富度、均匀度指数、B以及优势度指数为因变量。投资组合效应主要依赖于比例指数z的变化，采用协变量方差分析来检验施肥对z值的影响，其中施肥为固定因素，物种生物量方差对数作为因变量，物种平均生物量对数作为协变量。采用 Ducan 法进行多重比较，进一步分析各施肥水平间群落稳定、物种丰富度、B以及优势度指数的差异性。采用线性回归分析检验群落稳定性与物种丰富度和优势指数之间的相关性。

2 结果与分析

2.1 施肥对群落稳定性的影响

与不施肥的对照相比，施肥显著降低了群落的稳定性(F=4.25;P< 0.01)，但不同施肥处理对于群落稳定性的影响程度不同，当施肥量不超过20 g·m-2时，群落稳定性有下降趋势，但变化不显著(图1)；随着施肥量的继续增加，当施肥水平高于20 g·m-2时，群落稳定性开始显著下降，当施肥水平达到40 g·m-2时，群落稳定性最低(图1)。此外，本研究进一步从种群稳定性的角度分析发现，施肥后群落中大部分物种如甘青针茅、白莲蒿、百里香等仍能维持相对稳定(表1)，但施肥显著改变了早熟禾(Poaannua)、干生苔草(Carexaridula)、阿尔泰狗娃花(Heteropappusaltaicus)等物种的稳定性(表1)。

表1 草地生态系统中种群稳定性对不同氮肥处理的响应

2.2 施肥对物种多样性的影响

随着施肥量的增加，物种的丰富度显著降低(F=13.05;P< 0.01)。相比不施肥对照，当施肥量为5、10、20 g·m-2时，物种丰富度均呈下降趋势，但变化不显著；随着施肥水平的增加，当施肥水平达到40 g·m-2时，物种丰富度开始显著降低(图2)。我们发现群落稳定性和物种丰富度随着施肥水平的增加均呈下降趋势(图1、2)，线性回归分析结果显示，物种丰富度与群落稳定性之间存在正相关性(图3)。该结果表明，群落稳定性的降低可能与物种多样性的降低有关。

图3 物种丰富度与群落稳定性的线性关系Fig.3 Linear relationship between species richness and community stability

图1 群落稳定性对不同氮肥处理的响应Fig.1 The response of community stability to different N fertilizer treatments

图2 物种丰富度对不同氮肥处理的响应Fig.2 The response of species richness to different N fertilizer treatments

2.3 施肥对物种同步性的影响

图4 物种同步性对不同氮肥处理的响应Fig.4 The response of species synchrony to different N fertilizer treatments

2.4 施肥对投资组合效应的影响

线性回归结果显示，物种生物量的方差和平均值对数间呈正相关，其均值-方差的比例指数(z)<1(图5)，单因素方差分析结果表明随着施肥水平的增加，z值并没有发生显著改变(F=0.25;P>0.05)。该结果表明，在施肥干扰下，投资组合效应并不是决定群落稳定性的重要机制。

图5 物种生物量的方差和平均值对数间的相关性Fig.5 The correlation between the logarithm of species biomass variance and the logarithm of the mean biomass

2.5 施肥对优势度的影响

与不施肥对照相比，当施肥水平为5 g·m-2时，优势度指数上升，但变化不显著，随着施肥量的继续增加，优势度指数开始显著下降(F=15.80;P<0.01)(图6)，且线性回归分析结果显示，优势度指数与群落稳定性不相关(图7)。该结果表明优势物种并不是该群落稳定性的决定因素。

图7 优势度指数与群落稳定性的线性关系Fig.7 Linear relationship between Simpson index and community stability

图6 优势度指数对不同氮肥处理的响应Fig.6 The response of Simpson index to different N fertilizer treatments

3 讨论

3.1 施肥对群落稳定性的影响

本研究结果表明施肥干扰显著影响了群落的组成结构及其稳定性，Fowler等、 Pellkofer等和Downing等也得出了和本研究相似的结果[17,29-30]。Yang 等通过10年的氮肥添加试验，发现施肥能够提高青藏高原高寒草甸群落的稳定性，但大多数物种的稳定性下降[6]。然而，本研究结果表明随着施肥水平的增加，草地生态系统稳定性显著下降，但大部分物种仍能维持相对稳定。同样地，Song 和Yu以及Wang等在高寒草甸中的研究结果显示，长期施肥会降低生态系统的稳定性，但是一些物种的稳定性并没有发生显著变化[5,31]；Tilman 和Downing 在明尼苏达草地上进行了长期氮肥添加试验，也得出了和本研究一致的结果[32]。干扰可能通过影响物种组成和结构进而影响群落的稳定性[5,33]，因此，本研究检验了可能决定群落稳定性的四个潜在机制即物种多样性、物种同步性、投资组合效应和优势度。

3.2 影响群落稳定性的四种潜在机制

本研究结果表明，随着施肥水平的增加，物种丰富度呈显著下降趋势。Song等和Yang 等也发现随着氮肥的添加，物种的多样性降低，其降低的原因可能是因为施肥导致土壤酸化，进而导致一些物种不能适应而消失[5-6]，也可能是因为光竞争增强导致[25]。随着施肥水平的增加，甘青针茅、早熟禾、冰草(A.cristatum)等嗜氮的禾本科植物的竞争优势增强，导致阿尔泰狗娃花、石缝蝇子草(S.foliosa)、小米草(E.pectinata)等低矮植物无法得到充足阳光而死亡。施肥降低了物种丰富度，也因此降低了群落的稳定性。Zhang等和Xue 等也得出和本研究一致的研究结果，指出物种多样性与群落稳定性之间呈正相关，物种多样性的丧失会导致群落稳定性的降低[34-35]。然而，Yang等和Xue等发现施肥降低了物种的丰富度却增加了群落的稳定性，而且群落稳定性与物种丰富度不相关[6,35]。本研究结果与Yang等和Xue等的结果存在差异，可能与草地类型和群落物种组成差异有关[36]，青藏高原高寒草甸进行施肥后，群落中两种优势禾草，垂穗披碱草(Elymusnutans)和冷地早熟禾(Poacrymophila)占绝对优势，对群落的稳定起决定作用。

有些学者发现生态系统受到干扰后，物种的不同步性对于生态系统的稳定性起关键作用[5,32]。物种不同步性意味着不同物种对环境干扰的响应不同，一种物种的丧失将由其他物种的增加来补偿[36,37]。本研究发现尽管群落中的物种存在不同步性(B<1)，但B随着施肥量的增加并没有显著差异，表明物种同步性并不决定群落的稳定性。Leps等在半灌木草地群落中也同样发现，施肥后物种之间的补偿动态并没有影响群落的稳定性[37]。

投资组合效应也被认为是一种影响群落稳定性的机制，干扰会影响均值-方差的比例指数，从而导致生态系统稳定性的变化[27]。Grman等指出美国密歇根州草地施肥后稳定性的变化与物种生物量均值-方差的比例指数有关[3]。但本研究结果表明，施肥并没有显著影响 z值(F=0.25;P>0.05)，投资组合效应并不能解释该草地生态系统稳定性的变化。Niu等在黄土高原典型草原也得出了和本研究类似的结果，指出投资组合效应很难解释施肥对稳定性的正效应[11]。本研究与 Grman等的研究结果不同，这可能是因为投资组合效应在均匀度高的群落中才发挥作用[6]，而本研究长期施肥试验结果表明群落的均匀度显著下降(F=9.03;P<0.01)，所以投资组合效应在本所研究的草地生态系统中并不起作用。

Yang等发现优势物种数量的增加有助于维持甚至增加生态系统功能的稳定性[6]。本研究结果表明，尽管优势度指数随着施肥水平的增加显著下降，但优势度指数与群落稳定性不相关，因此，在黄土高原典型草原植物群落中，优势度并不是决定群落稳定性的潜在机制。同样，Wilsey等也指出增加群落中优势物种数量并不能促进群落的稳定性[28]。本研究与Yang等的研究结果不同，可能与草地类型和物种特性相关[23]，我们试验样地的主要优势物种是丛生禾草甘青针茅和半灌木白莲蒿，而Yang等研究样地的主要优势物种是垂穗披碱草和冷地早熟禾，群落中优势物种组成和特性的不同会影响群落的稳定性[23]。