羊肚菌化学成分及药理作用研究进展

谭一罗，苏文英，樊继伟，秦裕营，周振玲，杨和川

(连云港市农业科学院，江苏 连云港 222000)

羊肚菌是羊肚菌属(Morchella)真菌的总称，隶属于子囊菌门(Ascomycota)、盘菌纲(Discomycetes)、盘菌目(Pezizales)、羊肚菌科(Morchellaceae)[1]。羊肚菌别名美味羊肚菌、羊肚子、蜂窝蘑等，因其菌盖有不规则凹陷和褶皱且形似羊肚得名。羊肚菌在全球都广泛分布，在我国主要分布于四川、云南、甘肃、河南、河北、湖南、黑龙江、新疆、江苏等地。

羊肚菌具有极高的食用价值和药用价值，富含多糖、蛋白质、氨基酸、脂肪酸、微量元素等，《本草纲目》记述羊肚菌有“干寒无毒，益肠胃，化痰利气，补脑提神”等功效，因此，羊肚菌在功能性食品和医药保健品研发上具有广泛的应用前景。随着羊肚菌人工栽培的迅速发展，羊肚菌药理活性受到广泛关注。本文综述近年来羊肚菌药理活性研究进展，包括羊肚菌的化学成分和药理作用，为羊肚菌活性成分提取及医药保健品的研发提供理论基础。

1 化学成分

1.1 多糖

食用菌多糖有抗肿瘤、抗病毒、增强免疫力、抗疲劳等多种药理活性，是食用菌活性成分的研究重点。羊肚菌中的可溶性糖还是一种非挥发性的呈味物质，与羊肚菌独特风味密切相关[2]。羊肚菌多糖是一种复合杂多糖，构成其杂多糖的单糖种类、比例与羊肚菌品种、来源、分离和纯化方法有关[3]。徐娜[4]分别采用超声法、微波法和超声微波协同法3种方法进行粗多糖提取，从尖顶羊肚菌粗多糖中分离出中性多糖和酸性多糖，中性多糖在纯化后分离出2种组分(NMCP-1和NMCP-2)，研究发现，NMCP-2由葡萄糖，半乳糖，甘露糖和木糖组成。范三红等[5]从羊肚菌中分离到2个多糖组分：MEP-2和MEP-3，其中MEP-2是由甘露糖、葡萄糖、半乳糖、阿拉伯糖组成，MEP-3由甘露糖、鼠李糖、葡萄糖、半乳糖组成。

1.2 氨基酸和蛋白质类

羊肚菌蛋白质含量受产区、品种、生育期、土壤条件等影响较大。子实体粗蛋白含量为7.87%～38.11%，含有人体7种必需氨基酸，尤其是呈味氨基酸和药用氨基酸丰富，且鲜甜味氨基酸占比高[6-8]。张航等[9]研究了云南新鲜羊肚菌16种氨基酸含量，结果表明，必需氨基酸占总氨基酸的35.8%～38.0%，其中谷氨酸和天冬氨酸含量最高。张强等[10]研究表明，液态发酵的羊肚菌菌丝体蛋白含有的必需氨基酸占氨基酸总量的38.09%，且菌丝体蛋白具有清除自由基的活性，是保健品开发的潜在基料。Kamal等[11]发现，羊肚菌具有多种酶活性，包括β-葡萄糖苷酶、纤维素酶、多酚氧化酶等，且与羊肚菌生长阶段有关。

1.3 脂类和维生素

羊肚菌脂肪含量低，以不饱和脂肪酸为主，尤其是亚油酸。张勇等[12]研究表明，每100 g栽培羊肚菌子实体含4.30 g粗脂肪；每100 g野生羊肚菌子实体含4.73 g粗脂肪。熊炳全等[6]研究发现，羊肚菌有9种脂肪酸组分，仅油酸和亚油酸占比达到83.5%，不饱和脂肪酸含量高，饱和脂肪酸总量仅为14.27%。熊宏苑等[13]检测了云南羊肚菌维生素B1、B2的含量，发现每100 g羊肚菌样品维生素B1含量为0.048 1 mg，维生素B2含量为0.055 7 mg。黄世群等[14]研究表明，羊肚菌营养成分丰富，含有维生素B1、维生素B2、烟酸和烟酰胺(含量由高至低)。

1.4 常量和微量元素

羊肚菌含有多种营养元素，且元素含量与羊肚菌品种差异有关。研究表明，羊肚菌富含钾、磷、钠、镁、钙等常量元素[15-17]。刘伟等[18]研究发现，梯棱羊肚菌和六妹羊肚菌富含铁、锰、锌、铜、硒等微量元素，其中硒元素含量受标本来源影响较大，常量元素中钾元素含量存在差异。

2 药理作用

2.1 抗氧化作用

Zhang等[19]研究表明，羊肚菌蛋白水解物和糖基化衍生物能增加细胞抗氧化能力，激活Nrf2信号通路，抑制过氧化氢诱导的细胞凋亡。Tang等[20]对羊肚菌多糖进行了乙酰化修饰，发现乙酰化修饰能够增强羊肚菌多糖抗氧化能力。由于食用菌具有较强的富集能力，富集硒、锌等元素的食用菌多糖更有利于食用菌药理活性的发挥。张跃飞[21]研究发现，富硒培养后的菌丝体多糖比非富硒多糖具有更强的抗氧化活性。冮洁等[22]以衰老小鼠为模型，发现多糖能降低小鼠肝脏中丙二醛(MDA)含量，同时提高超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化氢酶(CAT)活力，且其抗氧化活性在质量浓度范围内呈剂量效应关系。此外，羊肚菌的蛋白质也具有一定抗氧化能力。范三红等研究[23]发现，采用超声法提取的清蛋白具有清除1,1-二苯基-2-苦基肼(DPPH)自由基和羟自由基活性，且与清蛋白浓度正相关。

2.2 抗肿瘤

卢可可等[24]研究表明，褐赭色羊肚菌的游离酚和结合酚对人肝癌细胞(HepG2)增殖均有抑制作用。郑少杰等[25]建立体外消化模型模拟研究黑脉羊肚菌经消化处理后的细胞毒性和抗增殖活性，发现在不产生细胞毒性范围内，经胃液处理1 h后对人结肠癌细胞(Caco-2)的抑制率达到96%。李敬等[26]从羊肚菌中分离纯化出2种水溶性多糖(MEP1-1和MEP2-3)，MEP1-1具有较强的宫颈癌细胞(HeLa)抑制活性，IC50为29 μg·mL-1；MEP2-3的人肺癌细胞(A549)抑制活性更强，IC50为81 μg·mL-1。

2.3 保肝护肾

张靖[27]研究发现，牛肝菌和羊肚菌的复合提取物能够抑制酒精中毒小鼠肝脏的脂质过氧化，达到保护肝脏的效果。董雨菡[28]研究发现，酶提羊肚菌多糖能够显著抑制高血脂模型小鼠中甘油三酸酯、低密度脂蛋白等指标变化，改善模型小鼠的氧化应激损伤，且病理学分析显示有保护肾脏的作用。Meng等[29]研究表明，羊肚菌提取物可以通过调节抗氧化和抗炎症相关信号通路来减轻小鼠急性酒精损伤。

2.4 保护心血管系统

羊肚菌具有降血糖、降血压、降血脂的作用，因此，对人体心血管系统保护有重要意义。王亚辉等[30]利用高血压模型大鼠，采用不同剂量的活性提取物开展灌胃试验，发现大鼠在灌胃低、中剂量组提取物后心指数分别增加了7.66%和9.75%，且血管紧张素Ⅱ含量和心率均有不同程度降低，说明该活性提取物具有良好的降血压作用。张雪松等[31]发现，过氧化氢改性后的羊肚菌多糖对糖苷酶的抑制效果明显提高，说明过氧化氢改性能提高多糖降血糖能力。

2.5 调节免疫

Yao等[32]分离出一种新的羊肚菌多糖(MIPW50-1)，研究表明，MIPW50-1具有促进巨噬细胞吞噬、刺激TNF-α(肿瘤坏死因子-α)等细胞因子分泌的作用。孟欣[33]对六妹羊肚菌多糖进行分离纯化，发现羊肚菌多糖可增强小鼠巨噬细胞免疫力。舒芳等[34]对梯棱羊肚菌的凝集素进行外源表达，发现羊肚菌凝集素具有血凝活性和促小鼠脾淋巴细胞增殖活性。

2.6 神经保护

熊川等[35]构建氧化压力损伤的肾上腺嗜铬细胞瘤(PC12)模型，发现多糖能够重塑SOD、CAT等抗氧化酶活性以降低细胞损伤、抑制细胞凋亡，说明多糖具有神经保护作用。彭天祥研究[36]发现，羊肚菌多糖具有预防、辅助治疗神经退行性疾病的潜力，能够通过调节Bax/Bcl比例和Caspase蛋白家族活化进而抑制细胞凋亡。曹红烨等[37]以东莨菪碱诱导的阿尔茨海默症大鼠为模型，发现羊肚菌总提物能够改善大鼠的学习记忆能力。

2.7 抗疲劳

近年来，抗疲劳产品市场潜力巨大。小鼠灌胃胞外多糖和胞内多糖后其负重游泳时间明显延长，说明多糖能有效缓解运动应急疲劳[38-39]。郑红波[40]开展多糖对运动心肌损伤小鼠的影响研究，发现心肌损伤小鼠的恢复率和恢复的促进作用与多糖浓度呈正相关。徐景锋[41]研究表明，高剂量的羊肚菌水提物对疲劳小鼠肝糖原、肌糖原含量有明显提升，负重力竭时间延长率最高达62.8%。李海滨[42]以成年男性运动员为研究对象，发现羊肚菌能够提升运动员骨骼肌的自由基代谢能力。

2.8 保护胃黏膜

罗霞等[43]以乙醇诱导的胃黏膜损伤大鼠为模型研究羊肚菌对胃黏膜的保护作用，结果表明，水提液能通过促进胃蛋白酶和胃液分泌以减少胃黏膜损伤。魏巍等[44]研究发现，羊肚菌的胃黏膜保护效果与品种有关，并筛选出3株效果较好的羊肚菌菌株。

3 展望

羊肚菌营养丰富、药理活性多样，在食品、保健和药品等方向具有广阔的市场和极大的应用前景。在药理学上，羊肚菌具有多种生物活性成分和生理功能，尤其是抗肿瘤、保护心血管系统、免疫调节、保护胃黏膜等作用极具药物开发潜力。目前羊肚菌药理作用的研究多局限于细胞水平，在临床药物研发上，其活性机制还有待深入研究；同时，羊肚菌活性成分的提取工艺和标准在未来的研究中同样值得关注。羊肚菌化学成分复杂，所以还需要关注其活性成分及衍生物的研究，以期为深入研究羊肚菌活性成分的构效关系、医药保健品开发奠定理论基础。