植物转录因子HD-Zip基因家族参与逆境胁迫的研究进展

罗 少，唐翠明，戴凡炜，王振江，冀宪领，吴福安，罗国庆*

（1.广东省农业科学院蚕业与农产品加工研究所，广东广州 510610；2.山东农业大学林学院，山东泰安 271018；3.江苏科技大学生物技术学院/中国农业科学院蚕业研究所，江苏镇江 212018）

植物为适应生长过程中不同类型的生物胁迫和非生物胁迫产生系列的分子响应机制，转录因子的调控在胁迫响应中起重要作用。HD-Zip 转录因子是植物所特有的，在植物抵御环境胁迫中扮演重要角色。汇总HD-Zip 转录因子参与植物抗旱、抗盐、抗低温等植物逆境胁迫的研究进展。

1 转录因子HD-Zip的结构

HD-Zip 转录因子包含高度保守的同源异型结构域（Homeodomain，HD）和亮氨酸拉链结构域（Leucine zipper，LZ）［1］，如图1 所示。HD 结构域包含3 个α 螺旋结构，决定了DNA 识别特异性的差异［2］。LZ 结构域是由多个亮氨酸残基特异多肽链形成的稳定的拉链状疏水结构域。HD-Zip 蛋白质以二聚体形式与DNA 结合，LZ 结构域起二聚化作用，对有效识别DNA 至关重要，LZ 缺失，会导致蛋白质丧失结合能力。HD-Zip 转录因子存在于植物的各个组织中，参与植物各阶段的生长发育和环境胁迫的响应。

图1 转录因子HD-Zip 结构特征示意图

2 转录因子HD-Zip的分类

根据DNA 结合特异性、基序类型和生理功能等一系列特征，HD-Zip 蛋白可被分为HD-Zip Ⅰ、HDZip Ⅱ、HD-Zip Ⅲ和HD-Zip Ⅳ4 个亚类。HD-Zip亚家族基因广泛存在于多种植物中，在拟南芥、苜蓿、番茄及烟草等植物中研究较多［3］。

HD-Zip Ⅰ亚家族主要参与植物对环境胁迫的响应及衰老发育过程的调控，拟南芥中含有17 个HDZip Ⅰ成员［4］。HD-Zip Ⅰ亚家族基因具有与其系统发育关系一致的内含子/外显子分布，编码的蛋白质约为35 kDa，表现出高度保守的HD 和保守性较低的LZ。HD-Zip Ⅰ的表达受外部因素如干旱、高温、渗透胁迫和光照条件的调节，并在植物的不同组织和器官中有特异性［5］。

HD-Zip Ⅱ亚家族蛋白主要参与植物光信号途径，尤其与避荫反应的应答相关，拟南芥中含有9 个HD-Zip Ⅱ成员。HD-Zip Ⅱ亚家族基因与HD-Zip Ⅰ在HD 和LZ 域中，显示出高度保守性，同时还具有2 个特征保守结构域：CPSCE 和N-term。CPSCE 结构域由5 个氨基酸（Cys、Pro、Ser、Cys 及Glu）构成，并位于LZ 结构域下游。N-term 是位于N 末端的L×L×L 的保守结构域，该结构域与植物激素应答调节功能相关［6］。

HD-Zip Ⅲ亚家族主要参与分生组织形成、维管束发育及叶片极性发育等植物发育过程，在拟南芥中有5 个成员［7］。HD-Zip Ⅲ除具有HD 和LD 结构域外，还包含3 个特征保守的结构域：START 结构域、SAD结构域和MEKHLA 结构域。START 结构域与植物响应ABA 功能相关，MEKHLA 结构域与许多非生物胁迫应答相关。

HD-Zip Ⅳ亚家族主要参与植物表皮细胞的分化过程，在拟南芥中有16 个成员，是一个大型基因亚家族。HD-Zip Ⅳ与HD-Zip Ⅲ亚家族的基因结构类似，都包含START 结构域和SAD 结构域，不同的是HDZip Ⅳ亚家族缺乏MEKHLA 结构域。HD-Zip Ⅳ亚家族的基因被证明在多个物种的表皮细胞中特异表达，对表皮细胞的发育、毛状体的形成等起重要作用。该亚家族基因还对农作物的重要农艺性状有改良作用，如棉花纤维分化和玉米籽粒发育等。

3 转录因子HD-Zip参与植物抗性研究

HD-Zip 转录因子参与多种环境胁迫的响应，主要包括参与植物抗旱、抗盐、抗低温及其他非生物胁迫。

3.1 HD-Zip 转录因子与植物抗旱

干旱是植物生长发育中重要环境胁迫之一，植物通过长期进化形成了生理、细胞和分子多层面的抗旱机制［8］。研究表明，HD-Zip 转录因子在植物抗旱响应中发挥了重要作用。拟南芥HD-Zip Ⅰ亚家族成员AtHB7 和AtHB12 通过影响气孔关闭，在干旱和响应中起关键作用。AtHB7 和AtHB12 高度同源，它们在植物干旱反应中发挥着介导ABA 信号负反馈效应的重要功能。AtHB6 在幼苗中被干旱胁迫显著诱导，也表现为ABA 的负反馈调节子。过表达AtHB6 的拟南芥通过抑制气孔闭合，提高植株抗旱性。AtHB5 也显示出与AtHB6 类似的抗旱性。HaHB4 是HD-Zip 蛋白亚家族I 的成员，HaHB4 在干旱条件下延迟拟南芥衰老，过表达HaHB4 的拟南芥表现出极强的抗旱性。OsHOX6、OsHOX22 和OsHOX24，是AtHB7 和AtHB12 在水稻中的同源基因，也表现出抗旱性。在长期干旱条件下，OsHOX22 和OsHOX24 在抗旱和干旱敏感品种中的基因表达逐渐上调，OsHOX6 仅在干旱敏感品种中略微上调。

ABA 是一种对植物生长发育起着至关重要作用的激素，能整合多种胁迫信号并控制下游胁迫响应。研究表明，HD-Zip 基因能够与ABA 相互感应，使植物具备抗旱和抗盐能力，如拟南芥中的AtHB7 与AtHB12 均由干旱与ABA 相互诱导，并在植物缺水反应中对ABA 信号产生负向反馈。

3.2 HD-Zip 转录因子与植物抗盐

土壤盐碱化是影响作物生长的一个突出问题。HD-Zip转录因子在植物抗盐响应中也发挥一定作用。玉米HD-Zip 转录因子Zmhdz10 受盐胁迫和ABA 诱导表达，Zmhdz10 转基因拟南芥植株表现出对盐胁迫的耐受性增强，同时ABA 信号转导相关基因表达也有变化，表明Zmhdz10 通过ABA 依赖的信号途径调节植物的耐盐性。同时水稻HD-Zip 转录因子Oshox22的表达受盐胁迫和ABA 强烈诱导［9］。番茄HD-Zip转录因子SlHB2 基因的RNAi 沉默株系表现出对盐胁迫的耐受性增强，多个胁迫相关基因明显上调，表明SlHB2 转录因子在盐胁迫信号通路中起着负调节作用。棉花HD-Zip 转录因子GhHB1 基因的表达在盐和ABA 处理下被显著诱导。与植物的抗旱性相似，许多植物的抗盐性也是由HD-Zip 基因与ABA 相互感应并通过信号转导来实现的。

3.3 HD-Zip 转录因子与植物抗低温

低温胁迫也是常见的环境胁迫之一。许多植物的HD-Zip 转录因子也参与对低温的应答。拟南芥HD-Zip 转录因子AtHB13 被低温诱导表达，过表达AtHB13 的拟南芥植株表现出更高的低温耐受性。向日葵HD-Zip 转录因子HaHB1 也表现出与AtHB13 类似的功能，HaHB1 转基因植株诱导了葡聚糖酶和几丁质酶的表达，同时积累了部分抗冻蛋白来抵御低温胁迫。小麦的HD-Zip 转录因子TaHDZIPI-2 和TaHDZIPI-5也参与了抗低温胁迫，过表达TaHDZIPI-2 的大麦植株调节了大量与冷适应和春花开花时间相关的基因，过表达TaHDZIPI-5 显著提高了小麦植株的抗冻性。

3.4 HD-Zip 转录因子与其他非生物胁迫

除响应干旱、高盐和低温胁迫之外，HD-Zip 转录因子还参与诸如光照、重金属、机械损伤等其他非生物胁迫。拟南芥中的AtHB1 和AtHB23 参与了植物光响应。AtHB1 在短日照下生长的幼苗中表达上调，AtHB1 突变体和过表达植株的下胚轴分别表现为较短和较长。AtHB23 转录因子是介导的光信号通路的组分之一，AtHB23 突变体在R 光下表现出下胚轴生长变化和子叶扩展缺陷。重金属锰（Mn）是一种土壤毒性元素，限制作物产量。利用cDNA-AFLP 鉴定雪柚与甜橙根中的Mn 响应基因，发现HD-Zip 家族基因（TDF＃170-1 和170-1k）被Mn 胁迫上调表达。向日葵HD-Zip 转录因子HAHB4 的基因表达在受到食草动物攻击和机械损伤时被强烈诱导，HAHB4 转基因植株中相关防御基因表现出较高的表达水平。

4 HD-Zip的未来展望

在过去的20 年间，研究人员在HD-Zip 基因家族的抗性研究方面已经获得了显著成果。不仅在水稻、向日葵、模式植物拟南芥和豆科模式植物中取得了较大进展，还在番茄、土豆等常见农作物中也有不少研究。除抗旱、抗盐、抗低温等应对多种非生物胁迫的机制之外，HD-Zip 还有着诸如抗细胞衰老、参与并调节植物发育过程、光信号的应答等多种生物功能。基于此，需开展相关的科学实验，从多方面、多角度探索HDZip 家族基因参与植物生长的机制，从而在改善植物生长环境、创造植物优良生长发育条件、推动社会发展等方面发挥重大作用。