昆虫肠道菌群组学研究及功能和应用进展

胡紫媛 夏嫱

（遵义医科大学珠海校区基础教学部，珠海 519041）

昆虫是地球上分布最广、数量最多的动物群体［1］，昆虫肠道作为连接宿主与外界环境的交界线，存在着大量的肠道菌群［2］，对宿主的营养代谢、生长发育、行为活动和生存能力等方面均具有重要意义［3-4］，昆虫肠道菌群还可以帮助宿主消化、均衡营养、降解毒素、抵御病害、调节宿主免疫等［5］。由于昆虫肠道菌群功能的多样性，其在生物防治、人类疾病研究、保护环境及助力工农业生产等方面均发挥重要作用。

1 昆虫肠道菌群概述

栖息于昆虫消化道内的所有微生物统称为昆虫肠道菌群，是昆虫体内相互作用最集中的群体。肠道菌群主要包括细菌和古生菌，昆虫肠道菌群主要以细菌为主［6］。肠道中普遍存在的细菌包 括α-变 形 菌（Alphaproteobacteria）、β-变 形 菌（Betaproteobacteria）、γ-变 形 菌（Gammaproteobacteria）、拟杆菌（Bacteroidetes）、乳酸杆菌（Lactobacillus）、芽 孢 杆 菌（Bacillus species）、梭 状 芽 孢 杆菌（Clostridia）、螺旋菌（Spirochetes）、疣微菌门（Verrucomicrobia）和放线菌（Actinobacteria）等［1］。按肠道菌群对宿主的影响分为益生菌、中性菌和致病菌。益生菌是指对宿主具有保护和防御作用的肠道微生物，常见的益生菌包括乳酸杆菌类和双歧杆菌类细菌；中性菌是指在正常情况下对宿主健康有利，一旦数量大幅度增加，便会引发宿主疾病的肠道微生物，包括大肠杆菌、肠球菌等；致病菌是指对宿主具有有害作用的肠道微生物，如芽孢杆菌、蜡质杆菌等。昆虫的肠道是肠道菌群的定殖环境，昆虫从外界环境摄取食物的不同导致肠道菌群的多样性不同。此外，昆虫的龄期、食物种类、抗生素和杀虫剂的使用也与昆虫肠道菌群密切相关［7-9］。

2 昆虫肠道菌群组学研究方法

组学（Omics）是一些种类个体的系统集合，从整体的角度出发去研究某一组分子并对其进行评估［10］。组学技术主要包括基因组学（Genomics）、蛋白质组学（Proteinomics）、代谢组学（Metabolomics）、转录组学（Transcriptomics）、脂类组学（Lipidomics）、免 疫 组 学（Immunomics）、糖 组 学（Glycomics）、RNA组学（RNAomics）、影像组学（Radiomics）、超声组学（Ultrasomics）及培养组学（Culturomics）等。其中，昆虫肠道菌群研究常用的组学技术为宏基因组学、蛋白质组学、代谢组学、培养组学，如表1所示。

表1 昆虫肠道菌群各组学技术

2.1 宏基因组学

宏基因组学（Metagenomics）也称元基因组学，是特定环境中全部菌群（包括真菌和细菌）的DNA总和。宏基因组学通过测定昆虫肠道菌群的所有DNA，分析昆虫肠道菌群的整体群落结构、群落多样性、功能活性及进化关系，是研究昆虫肠道菌群多样性和功能的重要工具［24］。利用宏基因组测序技术，Liu等［25］发现白蚁肠道菌群中含有大量降解纤维素功能的酶基因，这些基因的发现充分诠释了白蚁的食性与其肠道菌群的高效代谢特性；Xia等［26］发现小菜蛾肠道菌群具有降解植物毒素的能力，肠道菌群在植物细胞壁破裂、酚类物质解毒和氨基酸合成方面发挥重要作用。宏基因组学是昆虫肠道菌群研究首选工具，通过宏基因组学测序技术可以获得海量数据，对肠道菌群结构及其功能进行全面分析。但是，由于其参考数据库不全、无法获得目标菌群，难以对目标菌群的功能进行深入研究。

2.2 蛋白质组学

蛋白质组学（Proteomics），是对生物体所有表达蛋白的功能进行研究，包括蛋白质的表达水平，翻译后的修饰，蛋白与蛋白相互作用等，是生命科学研究的一个热点问题［27］。通过蛋白质组学，我们可以检测昆虫肠道菌群的蛋白质组成，将肠道菌群蛋白的差异表达与肠道菌群功能相结合，进一步推测肠道菌群功能差异的作用。Jing等［28］利用蛋白质组学技术研究象鼻虫（Cryptorhynchus lapathi）肠道菌群时发现，其肠道细菌的最主要功能是氨基酸的生物合成，其次分别是蛋白质消化、能量代谢、维生素生物合成、脂质消化、植物次生代谢物（PSM）降解和碳水化合物消化。Kwong等［29］利用靶向蛋白质组学技术在蜜蜂肠腔和血淋巴中检出抗菌肽apidaecin，发现含有正常肠道菌群的蜜蜂其apidaecin的浓度较缺乏正常肠道菌群的蜜蜂高，表明正常肠道菌群可以诱导宿主的免疫反应。蛋白质组学揭示了蛋白质的结构和功能，从而确定细胞的相应功能，补充了基因组学、转录组学等其他组学技术的不足。然而，由于蛋白质组学昂贵的设备软件以及数据库和人员的要求，使其成本大大增加，因而在一定程度上限制了蛋白质组学的发展［30］。虽然蛋白质组学在昆虫肠道菌群中的研究还比较有限，但已在动植物研究领域取得了重大成就［31］，相信随着组学分析技术的不断发展，蛋白质组学会成为研究昆虫肠道菌群强有力的工具。

2.3 代谢组学

代谢组学（Metabolomics）是继基因组学和蛋白质组学后发展起来的一门新兴学科。代谢组学是以细胞、组织或生物体为研究对象，针对各种代谢途径中相对分子质量小于1000的底物和产物进行定性和定量分析［32-33］，常用LC-MS技术、NMR技术对所有代谢物进行测定，并将测定结果与数据库比对，研究生物体系内源代谢物质的数量、种类及其变化规律，为进一步了解相关代谢途径及其代谢物含量变化提供关键信息［27］。代谢组学研究包括非靶向代谢组学和靶向代谢组学。非靶向代谢组学主要分析昆虫肠道菌群代谢产物的种类，而靶向代谢组学主要分析昆虫肠道菌群特定代谢产物的数量，通过两个技术结合使用，可以推测出昆虫肠道菌群的各种代谢活动及昆虫肠道菌群间的相互作用［34-35］。Kesnerova等［35］结合靶向和非靶向代谢组学技术研究发现，蜜蜂肠道菌群不仅可以代谢黄酮类化合物和花粉外壁，还可以通过肠道菌群间的相互作用代谢产生有机酸和芳香族化合物；Zheng等［36］研究亦表明，蜜蜂的肠道菌群不仅能够降解植物聚合体，还能代谢产生氨基酸和维生素，供宿主利用。说明肠道菌群能够独立在肠道内代谢多种化合物，而且肠道菌群间又可互利共生。代谢组学最大的优势是对机体损伤小，获得信息量大，检测便捷，可直接反映生物体的代谢变化，收集基因、转录和蛋白质水平变化的所有信息。但代谢组学技术目前还存在数据库差异大、代谢物名称未标准化、易发生假阳性等现象，相比单独使用代谢组学，更多的是将代谢组学与其他组学技术联合使用，实现优势互补，以发现更多未知但意义重大的代谢物［37-38］。

2.4 培养组学

培养组学（Culturomics）是在传统细菌培养方法的基础上提出的新概念，即可丰富培养基的多样性，又在尽可能还原细菌原始生活环境下结合基质辅助激光解吸电离飞行时间质谱（MALDI-TOF MS）技术，鉴定新的细菌种类［21］。虽然宏基因组学技术极大促进了昆虫肠道菌群数据库的丰富度，鉴定出了许多新菌种，但仍有许多未知的菌种等待人们发现，而培养组学的应用有效的补充了宏基因测序技术无法鉴定的新物种［22］。Tandina等［23］利用培养组学和MALDI-TOF MS技术研究蚊中肠肠道菌群的多样性，发现成蚊中肠菌群由蛋白菌门（Proteobacteria）、拟杆菌门（Bacteroidetes）、放线菌门（Actinobacteria）和厚壁菌门（Firmicutes）组成，以蛋白质菌门为主，并首次鉴定出成蚊中肠一种新的细菌—春冈乳球菌（Lactococcus chungangensis）。培养组学在人类肠道菌群研究应用方面已成为当今焦点，但在昆虫肠道菌群研究方面还十分有限。培养组学通过改进传统细菌培养方法，为更多的未知目标菌寻找合适的生存条件，大大提高了细菌检测效率。但培养组学还存在培养条件苛刻、耗时耗力、步骤繁琐等缺点，随着设计新培养基、优化培养环境、简化培养程序等方法的推进，培养组学必将成为肠道菌群研究的重要工具。

2.5 多组学联合应用

多组学（Multi-omics）是指将两种或两种以上的高通量组学联合应用，以明确某种生物学机理的一种新兴的数据整合技术。多组学研究的出现为系统生物学的发展提供了有力的工具，结合不同类型的组学数据，可以反映肠道菌群生物学途径的具体变化［39］；通过多组学数据的综合分析，有助于更全面地解释肠道菌群的作用机制。由于昆虫肠道菌群十分庞大复杂，涉及到基因组、蛋白质组、代谢组和培养组等多个层面的分子网络变化，与单一组学的研究相比，多组学应用提供了更多了解昆虫肠道菌群背后信息流的机会，因此，越来越多的科研人员利用多组学联合的技术进行昆虫肠道菌群的研究［40］。Rothman等［41］联合使用16S rRNA基因测序和非靶向LC-MS代谢组学技术分析了镉和硒酸盐对蜜蜂肠道菌群的影响，研究表明，镉和硒酸盐不仅改变了蜜蜂肠道菌群的组成，还改变了蜜蜂的代谢物分布，使参与解毒、蛋白水解和脂解的化合物更为丰富。多组学联合应用最大的优点是将多个组学所获得的数据进行整合，可以全方位、深层次地了解生物体内产生的微妙变化，为推测生物体的功能和作用机理提供更为可信的数据支撑。尽管多组学技术能将不同组学的数据进行有效的整合，但其整合的结果依然需要生物信息学分析结果的辅助［40］。随着组学技术的迅速发展和数据处理软件的逐渐完善，多组学在昆虫肠道菌群研究中必将起到越来越重要的作用。

3 昆虫肠道菌群的功能研究

3.1 参与宿主营养代谢

肠道菌群不仅能够帮助昆虫分解和吸收食物，还能为宿主提供维生素B族、氮源和氨基酸等物质，促进宿主营养代谢；在蜜蜂肠道菌群研究中发现，肠道细菌重建了肠道内的物理化学条件，降低了pH值和含氧浓度［36，42］。蜜蜂肠道菌群不仅可以合成宿主所需营养素和消化食物，还可以进行蜜蜂自身无法消化的复杂有机物的发酵［5，36］。如蜜蜂肠道中的青霉菌可以帮助蜜蜂消化吸食的花粉粒，乳酸杆菌Firm-4和Firm-5可以降解花粉中的类黄酮［5，35］。肠道菌群失调也会影响宿主的营养代谢，Cai等［43］利用辐射照射雄性桔小实蝇（Bactrocera dorsalis）发现，桔小实蝇肠道中性菌群如肠杆菌科（Enterobacteriaceae）细菌的相对丰度和负荷均显著降低；有害菌群如芽孢杆菌科（Bacillaceae）、梭菌科（Clostridiaceae）、黄单孢菌科（Xanthomonadaceae）、鞘氨醇杆菌科（Sphingobacteriaceae）、气单孢菌科（Aeromonadaceae）和黄杆菌科（Flavobacteriaceae）则显著增加，致使肠道细菌的营养代谢旺盛，引起肠道生态紊乱，从而导致桔小实蝇的摄食量下降，营养代谢降低。另外，肠道菌群还会影响宿主的营养偏好，Wong等［44］研究发现，无菌果蝇喜欢在乳酸杆菌和醋酸杆菌的混合物上觅食，而具有肠道菌群的果蝇则更喜欢在自身肠道菌群含量高的食物上觅食。

3.2 对宿主的保护作用

昆虫的肠道菌群分为过路菌群和常驻菌群，后者除了合成营养物质外，还发挥着分解和中和毒素、抵御病原体、提高免疫力及抵抗不良环境影响的作用［5，42，45-46］。毒死蜱（Chlorpyrifos，CP）是一种常用的有机磷杀虫剂，其靶向特异性差，通过抑制乙酰胆碱酯酶在多种物种中引起急性神经毒性。研究表明，补充黑腹果蝇肠道内的鼠李糖乳杆菌（Lactobacillus rhamnosus，GG），可显著提高无菌黑腹果蝇对CP的耐药性；此外，存在于小菜蛾（Plutella xylostella）肠道的肠球菌属、肠杆菌属和沙雷氏菌属菌群均能够降解CP并激发宿主的免疫功能，从而增加小菜蛾的耐药性［47-48］；蜜蜂肠道中的酿酒酵母能够激活蜜蜂的免疫力，提高蜜蜂对大肠杆菌的清除率以及增加拟杆菌等有益菌的数量［49］；Näpflin等［50］研究大黄蜂免疫系统的活性时亦发现，具有抗性的大黄蜂肠道菌群可以刺激易感大黄蜂的免疫系统，使易感大黄蜂对熊蜂短膜虫具有抗性。

3.3 影响宿主生长发育

肠道菌群可以通过直接接触宿主和调节宿主激素信号来影响宿主的生长发育。如：大约50%格兰维尔贝母蝴蝶（Glanville Fritillary Butterfly）幼虫的生长速率是由肠道菌群以及肠道菌群与车前草（Plantago lancelata）、尖 叶 龙 葵（Veronica spicata）两种寄主植物的协同作用决定的，而单一的寄主植物对其生长发育影响不显著，其肠道菌群的组成显著影响幼虫的生长速度［51］；与分泌尿嘧啶的细菌结合可以促进无菌果蝇幼虫的发育，此调控是尿嘧啶诱导氧化还原信号，进而调节p38α促丝裂原活化蛋白激酶调控糖和脂质代谢［52］；另外，蜜蜂肠道菌群分解类黄酮产生的黄酮类代谢物可作为信号分子，有利于蜜蜂的菌群依赖性增重［35-36］，拥有核心肠道菌群的蜜蜂体重增长率比具有不稳定肠道菌群的蜜蜂体重增长率高82%［53］。肠道菌群还可以通过调节其营养代谢来调控昆虫的发育，Habineza等［54］研究发现，用灭菌的饲料饲养无菌的红棕象甲幼虫，会导致其生长发育明显抑制，将肠道菌群重新引入无菌的红棕象甲幼虫体内，其生长发育情况显著提升。Solomon等［55］利用从野外捕获的铃木氏果蝇（Drosophila suzukii Matsumura）体内分离得到的酵母菌和细菌在无菌环境下培养黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）发现，酵母菌可以显著促进幼虫的发育，而细菌除了芽孢杆菌（Starmerella bacillaris）会显著降低黑腹果蝇幼虫的发育速度外，其他细菌虽能促进幼虫发育，但效果不显著。

3.4 影响宿主寿命

肠道菌群失调可能影响宿主肠道衰老，进而影响宿主寿命［56］。Clark等［57］研究发现，果蝇肠道菌群失调与其肠道屏障功能障碍有密切关系，肠道屏障功能障碍后，肠道菌群的组成发生明显的变化，导致免疫系统激活和组织死亡，进而影响果蝇的寿命。最近的研究还表明，宿主的寿命还与其肠道菌群的特定微生物组成相关。在衰老的工蜂肠道菌群中乳酸杆菌和双歧杆菌含量降低，而γ-变形菌和β-变形菌的数量增加，而蜂后的肠道菌群与工蜂相反，因而蜂后的寿命往往比工蜂长［58］。另外，肠道菌群还会对卵黄原蛋白的表达、保幼激素的合成、胰岛素信号的传导及抗氧化能力等产生影响，而卵黄原蛋白和保幼激素相互抑制作用、胰岛素信号传导、氧化应激等都与蜜蜂的寿命密切相关［36，59-60］，因此，昆虫肠道菌群与其寿命长短有着密切的联系。抗生素、农药等引起肠道菌群失调也会导致昆虫的免疫能力下降［53］，从而影响昆虫的寿命。Gore等［8］在野外蜂箱和实验室研究中均表明，感染细菌的蜜蜂使用抗生素治疗后会引起蜜蜂肠道菌群失调，造成营养不良，从而降低蜜蜂的存活率；Paris等［61］研究亦表明，单独使用杀菌剂boscalid对未感染东方蜜蜂微孢子虫（Nosema ceranae）的蜜蜂没有显著影响，但当杀菌剂boscalid和东方蜜蜂微孢子虫共同作用时，蜜蜂肠道内α-变形菌的丰富度降低，而γ-变形菌的丰富度增高，导致蜜蜂死亡率上升。

4 昆虫肠道菌群应用研究

4.1 保护益虫

昆虫与人类活动密切相关，有些昆虫对人类的生产生活和经济发展具有重要的作用。近年来，随着对昆虫共生菌研究的不断深入，利用昆虫肠道菌群保护有益昆虫的策略受到广泛关注。昆虫肠道菌群能够影响昆虫营养代谢、免疫能力、生长发育和寿命等，在保护益虫方面，可以通过保护和改善昆虫肠道菌群群落结构，提高益虫上述各个方面的能力，进而提升益虫的存活率。此外，还可以通过研究昆虫肠道菌群的种类，增加有益菌或减少有害菌的摄入来保护有益昆虫。家蚕是丝绸业重要的经济昆虫，但其往往易被病原菌感染而导致蚕软化病。Haloi等［62］鉴定出家蚕肠道菌群中的金黄色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）、铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）和苏云金杆菌（Bacillus thuringiensis）对宿主具有高致病性。因此，可以通过减少家蚕肠道菌群中这3种致病菌数量来使其免于感染蚕软化病。研究表明，四环素会显著降低蜜蜂肠道菌群的群落多样性、遗传多样性和丰度［8，63］，从而降低蜜蜂的存活率。因此，减少抗生素的使用，对保护蜜蜂肠道菌群，提高蜜蜂存活率意义重大。

4.2 杀灭害虫

随着肠道菌群研究的不断深入，科学家们已经开始利用减少害虫有益肠道菌群、增加有害肠道菌群的方式，来控制害虫。一是，通过使用抗生素，破坏害虫的肠道菌群，进而增加杀虫剂的药性，从而达到控制害虫的目的。如德国小蠊（Blattella germanica）的一些肠道菌群与包括合成杀虫剂在内的外源物质的解毒有关，在杀灭德国小蠊时联合使用抗生素可以增加具有耐药性德国小蠊对杀虫剂的敏感性［64］。二是，使用生物杀虫剂，将昆虫肠道共生菌转变为致病菌，加速害虫死亡，达到消灭害虫的目的。如粘质链球菌存在于蚊的中肠，对蚊并无杀灭作用，但当球孢白僵菌（Beauveria bassiana）感染蚊后导致粘质链球菌机会性生长，并从肠道转移到血腔，从肠道共生菌转变为血腔病原菌，导致蚊快速死亡［65］。Ramirez等［66］发现色杆菌属细菌（Chromobacterium，Csp_P）不仅能够抑制蚊中肠内铜绿假单胞菌和肠杆菌属细菌的生长，而且定植在中肠组织的Csp_P会引起蚊强烈的免疫反应，显著降低蚊幼虫存活率和成虫寿命。另外，Jiang等［67］使用绿僵菌CQMa421感染和杀灭蝗虫，发现其浓度为1×108时，对蝗虫的半致死时间最短，而且此浓度时其超氧化物歧化酶（SOD）和前体氧化酶（ProPO）的活性均低于对照组，表明绿僵菌CQMa421与蝗虫的免疫反应相互作用，导致蝗虫死亡。

4.3 作为人类疾病研究的模型

肠道菌群与疾病的发生发展息息相关，由于昆虫肠道菌群主要以细菌为主，且种类相对较少，较易研究。因此，通过对昆虫肠道菌群的研究来建立人类疾病研究的模型已被广泛应用。近年来，基于昆虫肠道菌群的人类疾病模型主要集中在神经系统疾病、衰老、肥胖等方面。研究表明，肠道菌群失调可以引发大脑炎症，加剧阿尔茨海默病的发展。Wu等［68］在果蝇阿尔茨海默病模型研究中发现，果蝇肠道细菌的感染增加了血细胞的运动能力，使血细胞更容易被氧化应激状态升高的大脑皮层所吸引，加剧了免疫相关性血细胞向大脑的聚集，从而导致TNF-JNK介导的神经变性，加剧果蝇阿尔茨海默病的发展。肠道菌群可调节营养代谢，并在人类肥胖中起重要作用。Liu等［69］使用Illumina MiSeq平台比较了生殖和滞育的大猿叶甲（Colaphellus bowringi）肠道细菌群落组成发现，与人类肥胖有关的肠道菌群，如拟杆菌、硬毛菌、变形杆菌与滞育的大猿叶甲肠道菌群密切相关。

4.4 降解有机废物，保护环境

昆虫肠道菌群可以降解人类生产生活中产生的各种难以降解的垃圾以及人畜粪便，为垃圾处理提出了更环保的生物解决方案。如黄粉虫幼虫肠道内的月形单胞菌属（Selenomonas）细菌可以分解纤维素；农杆菌属（Agrobacterium）、亚硝化单胞菌属（Nitrosomonas）、硝化螺旋菌属（Nitrospira）等细菌可以分解特定塑料［70］。黑水虻幼虫在降解抗生素时起核心作用的也是肠道菌群［71］。研究表明，有肠道菌群的黑水虻幼虫对四环素的降解速率是无肠道菌群幼虫的两倍［72］；自然生长状态下的黑水虻幼虫在降解鸡粪中抗生素抗性基因（ARG）时，其降解率亦高于肠道无菌的黑水虻幼虫对ARG降解率［73］。家蝇幼虫处理对环境有污染的含有莫能菌素（Monensin，MON）的鸡粪时，发挥降解作用的亦是肠道菌群，主要为不动杆菌属（Acinetobactersp.）、寡养单胞菌（Stenotrophomonassp.）和产碱菌属（Alcaligenessp.）细菌［74］。此外，蜡蛾（Galleria mellonella L.）幼虫能够明显降解聚苯乙烯塑料［75］，此降解作用与其肠道中芽孢杆菌（Bacillus）和沙雷氏菌（Serratia）有明显相关性［76］。

4.5 助力工农业生产

利用肠道菌群的调节功能处理与昆虫有关问题，已被工农业领域广泛应用。蜜蜂是多种农作物和生态系统的重要传粉者，具有巨大的生态和经济价值。由于养蜂业限制化学药物和抗生素的使用，促使人们寻找天然替代品，特别是肠道共生体。Alberoni等［77］研究蜜蜂肠道中有益微生物与蜜蜂孵化、花粉采集及可采蜂蜜数的关系时发现，双歧杆菌和乳酸杆菌能显著增加蜜蜂的孵化数、花粉采集数和可采蜂蜜数。另外，Lee等［78］从黑水虻肠道菌群中鉴定出一个新的编码α-半乳糖苷酶的基因，该基因编码的α-半乳糖苷酶具有耐盐性以及对有机溶剂和蛋白酶的抵抗力，在工业、农业生产方面具有较好的应用前景。Lu等［79］从蜻蜓肠道曲霉菌QT122中提取的物质对黄瓜尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum）、中国红根猪草（Amaranthus retroflexusL.）和稗草（Echinochloa crusgalliL.）的生长以及T细胞活性均有较强的抑制作用，有望成为农业生物防治剂或免疫抑制剂。

5 展望

昆虫作为世界上种类最多、分布最广的物种，影响着全球生物的多样性。且随着科学技术的迅猛发展，人们对昆虫肠道菌群的研究越来越深入。近年来，人们利用宏基因组学、蛋白质组学、代谢组学以及培养组学等组学技术研究昆虫的肠道菌群，极大地促进了昆虫肠道菌群结构和功能多样性的研究。此外，我们不仅要解释每一个单一的组学技术，而且还要系统地整合多组学数据，以全面了解昆虫肠道菌群的调控景观，并进一步促进相关资源的利用和环境保护。但是由于肠道菌群的多样性及复杂性导致人类对昆虫肠道菌群的功能和作用了解不足，对于某些昆虫肠道菌群的变化依然处于摸索状态，仍然有许多应用未被发现。我们相信，随着肠道菌群研究更广泛、更全面、更深入的发展，人们能够发现昆虫肠道菌群的更多功能，为昆虫肠道菌群的应用提供更多新途径。