蚜虫翅型分化的影响因素及其发生机制

何衍彪 李意成 张敏 李佳 刘建宏 刘秀 金晨钟

摘  要：翅多型現象在昆虫中广泛存在，比如蚜虫有有翅蚜和无翅蚜，无翅蚜无翅不能飞行。翅型分化是蚜虫对不良生态环境的适应策略。有翅蚜能飞行，使其逃离不良环境并找到新的栖息地;而无翅蚜繁殖周期短、繁殖量大，有助于维持一定的种群数量。影响蚜虫翅发育的因素有遗传因素和环境因素，由环境因素决定的翅的多型现象被称为翅的非遗传多型性。本文就蚜虫翅型分化的生态学意义、影响因素，以及蚜虫翅型分化的生理和分子机制进行了综述。关于影响蚜虫翅型分化的遗传因素的研究较少，部分研究发现豌豆蚜翅型由X染色体上的一对等位基因所控制。更多的研究表明蚜虫翅型分化受环境因素影响，影响蚜虫翅型分化的环境因素有光周期、温度、种群密度、共生微生物、天敌、杀虫剂及抗生素等，事实上这些环境因素往往不是单方面存在的。保幼激素、蜕皮激素等外源激素会影响包括蚜虫在内昆虫的翅型分化，蚜虫的拥挤效应最终可能也是通过激素调控发挥作用。外源激素可以作用于出生后的低龄若虫也可作用于预产期的成虫，比如给豆蚜中龄若蚜施加保幼激素处理后，会出现超龄若虫，而不是无翅蚜。相反，反-β-法尼烯（EBF）的刺激会诱导有翅蚜后代的产生。另有研究发现，上一代豌豆蚜注射蜕皮激素可以减少有翅后代数量，而通过RNA干扰（RNA interference， RNAi）EcR受体或施加EcR抑制物也会导致后代有翅个体增加。蚜虫翅型分化分子机制的研究起始于对同一基因型蚜虫有翅、无翅成虫个体的差异表达基因或差异表达蛋白。

关键词：蚜虫;翅型分化;非遗传多型性;环境因素;生态适应

中图分类号：S432      文献标识码：A

Abstract： Wing polymorphism is commonly observed in insects， for the sake of example， there are winged morph and wingless morph in aphids， the wingless morph lacks wings and is called apterous morph. Be of wings， the alate aphids can fly， successfully escape from wicked environment and find new habitat. Besides， the short reproduction cycle and large reproduction of apterous aphid are helpful to maintain a certain population. For aphid， wing dimorphism is an adaptive strategy in response to wicked environment. Both genetic and environmental factors are usually considered to affect the developmental outcomes of insect wing morphs. The wing polymorphism mainly affected by environment is called polyphenism. In this review， the ecological adaptive significance， influencing factors on determination of wing form， physiological and molecular mechanism of wing polymorphism were summarized. There are a few researches about wing dimorphism of Aphid， which partially confirmed that the wing type of pea aphid is controlled by an allele on the X chromosome. More researches identified that the environmental factors， including photoperiod， temperature， population density， symbiotic microorganisms， natural enemy， pesticides and antibiotics， may play an important role in this dimorphism. But in fact， these environmental factors often do not exist unilaterally. Juvenile hormone， ecdysone and other exogenous hormones are believed have interference effect on wing dimorphism. The appearance of crowding effect is probably resulted from the role of exogenous hormones.These factors may act prenatally， postnatally or both， depending on the species. For example， the middle instar nymphs treated by juvenile hormone probably develop to be supernumerary larva， not to be wingless adults. On the contrary， （E）-β-farnesene induced more winged morph offspring. Previous experimental injections of ecdysone or its analog resulted in a decreased production of winged offspring of Acyrthosiphon pisum. Furthermore， interfering with ecdysone signaling using an ecdysone receptor antagonist or knocking down the ecdysone receptor gene with RNAi resulted in an increased production of winged offspring. Molecular mechanism of wing type differentiation of aphids starts from the expressed differential genes or proteins of winged and wingless aphid of the same genotype.

Keywords： aphids; wing dimorphism; polyphenism; environmental factor; ecological adaptation

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2021.12.005

蚜虫隶属于半翅目（Hemiptera）蚜总科（Aphidoidea），除了刺吸寄主植物汁液影响植株长势外，在取食过程中还能传播植物病毒，是农业生产中的一类重要害虫。蚜虫不同世代可能会具有不同的生殖方式和生活习性，即孤雌生殖世代与两性世代交替，在世代交替的同时出现了翅型分化现象[1]。在适宜的环境生境下，蚜虫通常是以无翅蚜进行孤雌生殖;在种群密度过大、营养条件恶化或受到天敌昆虫威胁等各种环境因子刺激时，若蚜则可以变成有翅蚜，或者母体产下有翅蚜后代[2]。蚜虫在孤雌生殖世代，无翅型的形态较为常见[2]。在两种翅型的蚜虫中，无翅蚜通常都具有较强的生殖功能，而有翅蚜可以进行长距离迁飞，因此蚜虫的翅型分化现象巧妙地平衡了繁殖与迁飞之间的矛盾[2-4]。

有些昆虫的翅型由遗传学机制所控制，称为“多型现象”;有些由生存的环境因素决定，称为“非遗传多型性”[5]。具有相同基因型的生物由于环境条件不同而表现出两种或两种以上不同的表型，比如长翅和短翅，这种由环境因素决定的翅的多型现象被称为翅的非遗传多型性[6]。对昆虫翅多型现象的研究，不只是对翅多型性的机能及其进化的解释，同时对昆虫生活史的进化、种群内多型性维持机制等问题的解释，以及通过翅型人为调控控制害虫的迁移扩散等都具重要意义[7]。本文主要就影响蚜虫翅型分化的因素及其生理机理、分子机制以及翅型分化的生态意义进行了综述。

1  蚜虫翅型分化的生态学意义

非遗传多型性是昆虫面对不同生态环境的一种适应策略，即采取不同的表型以更好地去适应已发生或即将发生的环境变化，如种群密度过大可能导致的营养物质缺乏等“可预见的不可预知的”环境恶化[6]。当经历或遇见光周期变短、食物资源短缺等不利环境条件时，为了在有限的资源条件下维持一定的种群数量，蚜虫通常会主动调整子代中有翅蚜的比例。

昆虫之所以可以飞行，是因为它们具有发达的翅和飞行肌，但是飞行肌的形成、维持及飞行行为均需要消耗一定能量。在一些翅多型的昆虫种类中，短翅型个体产卵前期时间短、产卵量大，这种生殖优势得益于它们没有飞行器官、不需飞行所节约的能量[7]。长翅型昆虫由于具飞行能力，当生境中虫口密度过大或环境不适宜时可进行长距离迁移，以寻找新的适宜的栖息地，这对于扩大种群分布、提高存活率显然都是有益的;而短翅型个体的产卵前期时间短，可以提高繁殖速率，有利于维持昆虫种群数量[7]。

同理，有翅蚜可以飞行，有利于扩散、求偶、寻找新寄主，而无翅蚜可以缩短繁殖周期，有利于种群数量的快速增长。蚜虫种群中有翅型、无翅型在维持种群数量中各自发挥了重要的作用，蚜虫翅型分化特性有利于提高其适合度（fitness）。昆虫的翅型分化和其迁飞习性息息相关，及时、准确地掌握蚜虫等成虫翅型分化的动态对于预测其种群发生动态具有重要意义[8]。

此外，有翅型蚜的产生还能够促进不同种群之间的基因交流。蚜虫进入到有性生殖阶段的时候，随着种群的迁飞、扩散，来自不同种群的性蚜可能发生交配，从而完成基因的交流，促进种内多样性。同时，非遗传翅多型现象能够为蚜虫提供不同的自然选择压力，从而促进蚜虫的进化[2]。

2  蚜虫翅型分化的影响因素

2.1  影响蚜虫翅型分化的遗传因素

有些多型昆虫翅型由遗传基因决定，有些由环境因素决定，但更多的是由遗传基因和环境因素共同决定[9-10]。比如，白背飞虱（Sogatella furcifera）子代的翅型与亲本的翅型密切相关，而温度、光周期、若虫密度、寄主营养条件等对白背飞虱翅型分化又有不同程度的影响[11]。关于不同翅型蚜虫亲本交配对其后代翅型分化的影响的研究未见报道，但有研究发现种群密度、抗生素等因素对麦长管蚜（Sitobion avenae）有翅蚜、无翅蚜后代翅型分化影响程度不一样，在相同处理条件下后代有翅蚜比例也呈现一定的差异[12]。

关于昆虫翅型分化的规律，也有学者认为雄性翅多型现象主要由遗传控制，而雌性翅多型现象受环境因素影响较多[10， 13]。Calathus属的步甲、豌豆蚜（Acyrthosiphon pisum）等昆虫翅型由1对等位基因控制，但昆虫的翅型大多数还是受多基因控制的[7]。研究发现，自然界中存在3种基因型豌豆蚜（A. pisum）雄性蚜，分别为有翅型、无翅型以及混合型，其翅型由X染色体上的一对等位基因所控制 [9， 13-14]。

2.2  影响蚜虫翅型分化的环境因素

蚜虫翅型分化，尤其是孤雌生殖的雌性蚜虫翅型主要由环境因素决定，影响蚜虫翅型分化的环境因素主要包括光照周期、温度、种群密度、营养状况（食物）、共生菌以及天敌等[2， 5， 10， 13]。关于环境因子对蚜虫翅型分化的影响，不同蚜虫可能都有一个对环境因子相对敏感的发育阶段（或龄期）[15]。

2.2.1  光照周期对蚜虫翅型分化的影响  光照周期对昆虫的发育历期、性别分化、产卵量、外部表型等方方面面有着不同程度的影响，是昆虫世代交替的重要影响因子[16]。蚜虫通常在夏季长日照条件下营孤雌生殖，冬季短日照条件下营有性生殖。如张廷伟等[17]研究发现，在14L︰10D光照周期条件下饲养豌豆蚜（A. pisum），后代无性蚜分化，12L︰12D光照周期條件下后代才开始出现性蚜分化，而且相对较短的光照周期有利于性雌蚜产生。

一些昆虫种类（如东方长蝽Cavelerius sac-charivorus、小翅稻蝗Oxya yezoensis）长日照条件下出现长翅型，短日照条件下出现短翅型[7]。前人关于光周期对蚜虫翅型分化的直接影响的研究较少。学者对有翅型蚜虫和无翅型蚜虫生物学进行了一些研究，发现在相同条件下有翅蚜发育历期比无翅蚜的长，其原因可能是有翅蚜通过延长发育历期以便于充分摄取完成个体飞行器官或组织发育所需的营养物质[4]。

2.2.2  温度对蚜虫翅型分化的影响  在一定温度范围内，温度越高，长翅型昆虫的比例越大[7， 13]。但温度对蚜虫翅型分化的影响比较复杂。比如角倍蚜（Malaphis chinensis）越冬世代若蚜在胚后发育过程中，在4.5 ℃～22 ℃温度范围内温度越低有翅型昆虫的比例越高，低温有助于角倍蚜翅的发育[18]。类似的是，在8.2 ℃～22.4 ℃温度范围内温度越高桃蚜（Myzus persicae）和萝卜蚜（Lipaphis erysimi）有翅蚜的比例越低[19];但当温度升高至28.3 ℃时萝卜蚜有翅蚜的比例持续降低，而桃蚜有翅蚜的比例开始升高，可见相对于萝卜蚜来说，桃蚜对高温更敏感[19]。另外的研究发现，麦长管蚜（S. avenae）初产若蚜低温10 ℃和高温30 ℃的处理条件下，有翅率较高，达到40%左右;而在20 ℃温度处理条件下，麦长管蚜初产若蚜有翅率仅达到6%[12]。上述研究表明，较高的温度和较低的温度均有利于初龄若蚜有翅蚜的形成，当温度适中（如20 ℃～22.4 ℃）时则以无翅蚜为主。

2.2.3  种群密度对蚜虫翅型分化的影响  种群密度过大产生拥挤效应，一般会显著提高多型昆虫，尤其是雌虫的长翅型比例[7， 10， 13， 20]。种群密度对蚜虫翅型分化的影响非常大，其影响可能远远超过光照周期、温度和营养等因素[21]。拥挤效应通常会造成大豆蚜（Aphis glycines）有翅蚜数量增加[22]，豌豆蚜（A. pisum）对拥挤效应也有相同的反应，即在高密度时以有翅蚜为主，低密度时以无翅蚜为主[3]。

种群密度过大产生的拥挤效应不仅对当代蚜虫翅型分化产生影响，可能还会影响第二代蚜虫翅型，即母代效应。有人将玉米蚜（Rhopalosiphum maidis）无翅成蚜分别进行单头饲养和群体饲养，结果发现2种饲养方式的子代有翅型蚜虫比例存在显著差异，其中母体经历群体饲养后的子代有翅蚜比例明显提高，表明母体成蚜感受到拥挤信号并将这种信息传递给子代[23]。麦长管蚜（S. avenae）同样存在拥挤效应，当单独饲养初产若蚜时，几乎所有的若蚜均能够成长为无翅蚜;随着初产若蚜密度的增加，其有翅率也逐渐增加;而且母代蚜虫经历的种群密度对后代个体的翅型分化也存在着一定的影响[12]。

2.2.4  共生微生物对蚜虫翅型分化的影响  近年来，越来越多的研究证明，一些共生微生物参与了宿主昆虫的翅型分化。例如共生菌Regiella insecticola显著增加了豌豆蚜（A. pisum）产生有翅型后代的数量等[24]。另外，布赫纳氏菌（Buchnera spp.）是禾谷缢管蚜（Rhopalosiphum padi）的优势共生菌，布赫纳氏菌在有翅蚜体内的含量显著高于无翅蚜[25];用抗生素消除了麦长管蚜（S. avenae）若虫中的布赫纳氏菌后，其后代发育成有翅蚜的比例降低[26]。

2.2.5  杀虫剂及抗生素等对蚜虫翅型分化的影响

有研究表明，摄入低剂量的杀虫剂对蚜虫翅型分化有影响，且通常是诱导有翅蚜的产生。例如，经LC50浓度的吡虫啉药液处理后，棉蚜（Aphis gossypii）有翅蚜比例明显高于对照[27];经吡虫啉、阿维菌素和溴氰菊酯药液处理后，桃蚜（M. persicae）后代有翅蚜的比例也明显高于对照[28]。但杀虫剂对蚜虫翅型分化的影响跟所使用的浓度和剂量、蚜虫的虫龄、饲养温度、空间大小等有关。试验发现，在小空间内，低浓度吡蚜酮药液处理叶片饲养桃蚜一龄若虫能显著降低有翅型桃蚜的数量，在0.0001～0.1 mg/kg浓度范围内有翅型桃蚜的比率随处理浓度上升而上升，但0.4 mg/kg浓度下蚜虫种群中有翅个体的比例超过了对照;但在大空间中，杀虫剂处理对桃蚜翅型转化率影响不明显[29]。以亚致死浓度杀虫剂药液处理的白菜叶片饲养萝卜蚜（L. erysimi）4龄若虫，发现20 ℃时7种杀虫剂亚致死浓度处理后子代萝卜蚜有翅蚜比率与对照相比差异不明显;而在25 ℃，阿维菌素、噻虫啉均可以显著降低子代萝卜蚜有翅蚜的比例，但另外5种杀虫剂影响仍然不明显。相同处理，亚致死浓度的杀虫剂药液对桃蚜（M. persicae）翅型分化没有显著影响[30]。

麦长管蚜（S. avenae）若虫经含有抗生素——利福平的人工饲料饲喂后，后代有翅蚜的比例明显降低，而且后代中还出现了具有有翅蚜硬化胸部的特征、无翅的中间型蚜虫[12]。杀菌剂——百菌清处理对桃蚜（M. persicae）翅型转化率无显著影响[29]。郭圆等[31]发现氨基寡糖素、宁南霉素和盐酸吗啉胍等抗病毒药剂对桃蚜、萝卜蚜子代中有翅蚜的比例具有一定的影响。

2.2.6  其他生物因素对蚜虫翅型分化的影响  栖境中的天敌、共栖蚂蚁对蚜虫翅型分化有影响。研究发现，在栖境中活动的天敌也能刺激豌豆蚜（A. pisum）繁殖出更多的有翅后代，当栖境中有共栖蚂蚁存在时，这种现象便没有这么明显[5]。红秋麒麟蚜（Uroleucon nigrotuberculatum）在捕食性天敌——七星瓢虫（Coccinella septempunctata）和寄生性天敌——蚜茧蜂（Aphidius polygonaphis）搜索过的寄主植物——加拿大一枝黄花叶片上产生更高比例的有翅型后代，且这种现象分别在CO2、O3富集的空气环境中更加凸显[32]。

传统观念认为，蚜虫等昆虫之所以要迁飞主要是为了获取更好的寄主植物营养，所以寄主植物的营养质量会影响蚜虫翅型分化[5]。邹运鼎等[33]认为棉株体内的某些氨基酸与棉蚜（A. gossypii）的翅型分化关系密切。杨益眾等[34]认为，禾谷缢管蚜（R. padi）翅型分化受小麦植株体内营养、气候因子及自身密度等因素的共同影响，而非某个因素的单独作用，并且因子之间也会存在着某种联系。郭萧[35]研究发现，不同小麦生育期麦长管蚜（S. avenae）有翅蚜比例存在显著差异，当寄主植物衰老后有翅蚜比例明显上升，因此推测麦长管蚜翅型分化与寄主营养有关。但蓝浩[36]研究表明，相对于拥挤效应，不同营养的寄主对麦长管蚜翅型分化的影响并不明显。另有研究发现，饥饿处理麦长管蚜初产若虫其有翅蚜的比例明显下降，对有翅蚜后代的影响尤其明显[12]。

3  蚜虫翅型分化的生理和分子机制

3.1  蚜虫翅型分化的生理机制

不同昆虫可能有着不一样的翅型分化节点。麦长管蚜（S. avenae）翅型分化主要发生在2龄若蚜，在此以前，若蚜均存在翅原基组织，但2龄以后，有一些若蚜翅原基逐渐萎缩、消失，而其他若蚜翅原基继续发育，并最终发育成有翅蚜[35]。

多年来，人们以飞虱、飞蝗、蟋蟀为代表对昆虫翅多型现象及其机理进行了系列研究。学者们根据系列研究结果推测，各遗传因子、环境因子影响昆虫翅型分化的作用机理极有可能都是直接或间接地影响目标昆虫的代谢，从而抑制或促进昆虫体内保幼激素或蜕皮激素等的分泌，从而导致昆虫翅的多型现象。不同生物型褐飞虱（Nilaparvata lugens）体内的保幼激素含量存在显著差异，而且外源激素可以影响褐飞虱的翅型分化，这些研究结果证明了上述推论[37]。

关于昆虫激素对蚜虫翅型分化的影响以及蚜虫翅型分化内分泌控制机理的研究有少量报道，研究结果表明蚜虫的拥挤效应最终可能也是通过激素调控发挥作用。有学者认为，在种群密度较高的情况下，蚜虫感受到拥挤，为寻找新的寄主而诱导后代产生较高比例的有翅蚜。或者说，蚜虫种群密度增大使得个体间接触频率增加，蚜虫释放的一些化学信号，从而刺激翅型分化，产生更多的有翅蚜[38]。

在秋天，对豆蚜（A. fabae）2～3龄若虫施加保幼激素会导致超龄（5龄）若虫的出现，同时影响豆蚜若虫的翅型分化对光周期的敏感性[39]。

反-β-法尼烯（EBF）具有报警活性，有学者认为蚜虫密度较大的种群中释放反-β-法尼烯的频率也会相应提高，从而诱导子代产生更多的有翅蚜[23]。张辉[23]研究发现，反-β-法尼烯（EBF）刺激后玉米蚜（R. maidis）子代有翅蚜比例增加，且有翅蚜比例随EBF刺激次数的增加而增大。

另外，Vellichirammal等[40]通过注射蜕皮激素及其类似物后造成豌豆蚜（A. pisum）有翅后代数量下降;相反通过RNA干扰（RNA interference， RNAi）EcR受体或施加EcR抑制物则会导致后代有翅个体增加。

3.2  蚜虫翅型分化的分子机制

激素在昆虫翅型分化中发挥了重要作用，但是具体是何种激素、这种激素又是如何发挥作用的？因此，关于昆虫翅型分化的发生机制逐步由生理层面转入分子层面。

蚜虫翅型分化分子机制的研究起始于对同一基因型蚜虫有翅、无翅成虫个体的差异表达基因或差异表达蛋白筛选[8， 41]。宋丽梅[41]通过对豌豆蚜（A. pisum）蛋白质组学研究发现，有翅、无翅成虫差异表达蛋白主要富集在能量代谢和蛋白参与的氨基酸生物合成及代谢的相关通路上（比如PPAR信号通路）。也有研究表明激素信号通路（蜕皮激素信号通路、胰岛素信号通路）和表观遗传修饰在昆虫翅型分化中发挥关键作用[42-43]。张秋圆等[44]对有翅型和无翅型萝卜蚜（L. erysimi）转录组差异表达基因进行KEGG富集分析，发现相关差异表达基因在Hippo信号通路、甲状腺激素信号通路显著富集。Ji等[45]发现棉蚜（A. gossypii）性母、性雄蚜、性雌蚜的翅脉型非常相似，但生殖器官明显不一样;将三者分别与孤雌生殖的无翅蚜进行了差异表达基因的分析，发现上调的差异表达基因涉及胰島素、FOXO转录因子、丝裂原活化蛋白激酶等多种信号通路。

郭姗姗[2]研究发现，相对于对照组，Apirp5基因干扰组的豌豆蚜（A. pisum）无翅蚜个体体重显著降低，并且胚胎变小，虽然这两点都是有翅蚜的特点，但并没发现无翅蚜幼虫长出翅芽。这有可能是因为Apirp5只参与到了蚜虫翅型分化过程中胚胎发育的过程，而没有影响到翅芽的构建。Zhang等[46]在禾谷缢管蚜（Rhopalosiphum padi）转录组的研究中发现，生物胺、蜕皮激素、保幼激素、胰岛素信号通路在蚜虫翅型分化中发挥关键作用，另外33个与翅型发育相关的基因在不同发育阶段的有翅和无翅蚜中存在着显著的差异表达，如Wnt2、Uba1、flightin 和wingless等。Li等[47]利用第三代DNA测序技术，在豌豆蚜（A. pisum）无翅型雄蚜中发现了一个120 kb的嵌入体，这种嵌入体包含卵泡抑素（follistatin）重复基因在内的翅二型相关基因，这种嵌入体可能在数百万年前就已经存在，并且维持着生物型谱系多样化。

表观遗传修饰参与昆虫翅型分化的研究主要集中在miRNA和DNA甲基化2个方面，目前暂未发现有翅和无翅孤雌蚜在基因组DNA甲基化方面存在显著差异[48-49]，但miRNA在包括蚜虫在内的昆虫翅型分化中的作用已引起学者们的重视并逐步得到证实。

张方梅[12]成功构建了麦长管蚜（S. avenae）有翅和无翅成虫miRNAs文库，利用转录组测序技术和生物信息学分析方法，初步筛选出Let-7、miR-1_L-1、miR-7、miR-277、miR-8、mR-9a_R-2、miR-315、PC-5p-113190_15和PC-3p-2743_844等9个可能与麦长管蚜翅型分化相关的miRNAs。杨宗霖等[43]选择在麦长管蚜有翅蚜和无翅蚜中显著差异表达，且靶基因为蜕皮激素、胰岛素信号通路及翅型发育关键基因的Let-7、miR-92a、miR- 92b、miR-92a-1-p5和miR-277等5个miRNA进行表达谱分析，发现miRNA对豌豆蚜孤雌蚜翅型分化相关基因的调控可能发生在成虫阶段，Let-7可能通过调控abrupt基因参与孤雌蚜翅型分化。

Shang等[50]利用褐色桔蚜（Aphis citricidus）和豌豆蚜（A. pisum）翅发育和翅型分化过程中唯一下调的miRNA——miR-9b对麦长管蚜（S. avenae）翅型分化microRNA水平的分子机理进行了研究，发现miR-9b的表达水平的变化能够显著影响麦长管蚜后代中有翅蚜的比例，miR-9b的过表达还可能导致蚜虫翅发育畸形。此外，研究还发现miR-9b主要通过调节胰岛素信号通路的方式对蚜虫的翅型分化产生影响，这些研究结果有助于人们对环境因子调控昆虫表型可塑性分子机制的了解。

Xu等[51]通过基因抑制的方法发现控制稻飞虱翅型分化的2个胰岛素受体（InR1、InR2），这2个胰岛素受体在稻飞虱翅型分化过程中起着截然相反的作用。蚜虫翅型分化的分子机制的研究主要集中在相关基因的筛选及其信号通路方面，关于蚜虫翅型分化激素受体的研究未见报道。

4  结语

尽管大部分昆虫祖先种为长翅型，但昆虫翅多型现象是否是从传统的长翅型优势种群向短翅型优势种群的方向演变尚存在争议[7]。现存古老的蚜虫种和已发现的蚜虫化石也显示，最早的蚜虫都是具有翅结构的，并且无翅蚜与有翅蚜并存的状态是后发生的[52-53]，但是现在常见的蚜虫在处于孤雌生殖状态下时，通常是以无翅蚜的形态存在的。

外界生物和非生物环境因素的刺激能够诱导蚜虫变成有翅或者是产下有翅蚜，也能使低龄若虫的翅原基萎缩、消失。人们早已获知昆虫翅型分化的一系列影响因素，并且对昆虫翅型分化的生理和分子机制认识也逐步深入，但各因素在蚜虫翅型分化过程中的重要性是难以检测的。因为，自然条件下，昆虫生境中的环境因子不可能单一、孤立地存在，其对蚜虫翅型分化的影响也必然是多方面的。比如随着时间的推移、季节的变化，日照长度（光周期）、气温、寄主植物营养等也随之变化。就致瘿蚜虫而言，种群密度显然是影响蚜虫翅型分化的关键因素[54-55]。另外，昆虫种群密度过大不可避免地对寄主营养成分产生影响，而寄主植株体内的营养成分可能对蚜虫的翅型分化产生影响[33-34];同时，蚜虫的翅型分化很可能与个体营养削弱导致其共生体种类或含量的改变有关[56]。

昆虫翅型分化的双向调控为昆虫翅的非遗传多型性的分子调节机制的研究和应用指明了方向。自然环境条件难以改变的情况下，如果某蚜虫翅型分化是由于某些影响翅发育的关键基因过表达或表达受到抑制而引起的，我们就可以通过分子生物技术手段培育具有翅发育基因缺陷的蚜虫品系，用以替代自然界中翅发育正常的种群，减少迁移扩散，达到逐步控制该蚜虫种群数量的目的[53， 57]。可见，无论是蚜虫翅型分化在蚜虫进化过程中的作用，亦或者是蚜虫翅型分化的生理和分子机制及其利用，均有待进一步深入研究。

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责任编辑：白  净