日本平腹小蜂滞育幼虫的重要生化物质变化

刘子欣 夏玥 吴其峰 赵灿 李敦松

摘要 ：日本平腹小蜂是多种果树蝽类害虫的优势寄生蜂，能以老熟幼虫滞育越冬。本研究分别测定了日本平腹小蜂非滞育老熟幼虫、滞育25、35、45、55 d老熟幼虫和滞育解除老熟幼虫体内的总蛋白、脂类、糖类及醇类等生化物质的含量，以及海藻糖酶和抗氧化酶（超氧化物歧化酶、过氧化物酶、过氧化氢酶）等关键酶的活性变化，比较了日本平腹小蜂滞育、非滞育和滞育解除老熟幼虫体内重要生化物质的差异。结果表明：滞育老熟幼虫显著积累脂类、甘油三酯、糖原等能源物质以及山梨醇等低温保护物质，且滞育个体的抗氧化能力显著增强，这些变化有助于提高其抗逆性，满足滞育维持期及滞育解除后恢复发育的能量需求，保证滞育个体的发育和存活。结果为解析日本平腹小蜂的滞育机制奠定了基础。

关键词 ：日本平腹小蜂; 滞育; 蛋白质; 脂类; 抗氧化酶

中图分类号：

S 436.67

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2021370

Physiochemical changes in diapause larvae of Anastatus japonicus Ashmead

LIU Zixin1，2， XIA Yue1， WU Qifeng1，2， ZHAO Can1*， LI Dunsong1

（1.Guangdong Provincial Key Laboratory of High Technology for Plant Protection， Plant Protection

Research Institute， Guangdong Academy of Agricultural Sciences， Guangzhou 510640， China;

2. College of Plant Protection， South China Agricultural University， Guangzhou 510642， China）

Abstract

Anastatus japonicus Ashmead is the dominant parasitic wasp of various fruit tree stink bugs.It can overwinter through diapause of mature larvae.In this study， we measured the content of biochemical substances such as total protein， lipids， saccharides and alcohols， as well as enzyme activities of trehalase and antioxidant enzymes （SOD， POD， CAT） in the non-diapause mature larvae， diapausing mature larvae （25， 35， 45， 55 d） and diapause-terminated mature larvae of A.japonicus.The results showed that energy substances resistant to low temperature， like lipids， triglycerides， glycogen and sorbitol were significantly accumulated in the diapause mature larvae.In addition， the antioxidant capability of diapause individuals was significantly enhanced.These changes may improve the resistance of A.japonicus to adverse environment， meet its energy requirements for the diapause maintenance and post-diapause development， and increase the survival ratio of diapause individuals.The results of this study provide information for understanding the mechanism of diapause of A.japonicus.

Key words

Anastatus japonicus; diapause; protein; lipids; antioxidant enzyme

日本平腹小蜂Anastatus japonicus Ashmead屬膜翅目Hymenoptera旋小蜂科Eupelmidae平腹小蜂属Anastatus，是一种优良的寄生性天敌昆虫，是田间防治果树蝽类的主要蜂种[1]。滞育是由外界不良环境引起的，通过内源性调节所产生的一种发育停止的现象[23]。滞育技术在调控天敌昆虫发育进度、延长天敌产品货架期、适时释放和提高天敌昆虫抗逆性等方面具有极其重要的作用[4]。而目前，国内外对昆虫滞育的研究主要集中在农业害虫上，对害虫天敌的研究占比不足10%[5]。我们前期研究发现日本平腹小蜂以老熟幼虫滞育越冬，短光照和低温是诱导其滞育的主要因子[6]。滞育的诱导、维持和解除常伴随着一系列的生理生化变化，如积累能量储备和低温保护物质、降低代谢速率、提高抗逆性等，来度过滞肓期间的不良环境[7]。因此研究昆虫在滞育过程中代谢物质的变化对揭示昆虫滞育的生理生化和抗逆机制十分重要，将有助于解析昆虫滞育的分子调控机理。

许多昆虫在滞育前会大量积累脂类、蛋白质及碳水化合物等。一般而言，储存的脂类物质是滞育昆虫应对能量匮乏时期的主要营养物质[8]，这些物质不仅为其生命活动提供能量，还可与糖、醇等物质相互转化。滞育期间昆虫储存的碳水化合物有糖原、海藻糖、甘油、山梨醇等，这些物质一方面为滞育昆虫提供能量、维持滞育期的代谢，另一方面作为冷冻保护物质提高昆虫的过冷却能力，稳定细胞膜和蛋白质结构，防止对细胞的渗透伤害，从而减轻低温伤害[910]。如滞育东亚小花蝽Orius sauteri体内总糖、海藻糖、甘油、脂肪和抗逆性酶含量显著高于发育个体，滯育个体的抗寒能力也显著提高[11]。伞裙追寄蝇Exorista civilis滞育个体中糖原、甘油、海藻糖的含量显著高于非滞育个体[12]。丽蝇蛹集金小蜂Nasonia vitripennis滞育期间显著积累哌啶酸、脯氨酸和海藻糖等低温保护物质，氨基酸和碳水化合物等的含量也变化显著[13]。滞育期间昆虫的抗氧化能力也会发生变化，且不同种昆虫的变化并不完全相同。过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）、超氧化物歧化酶（SOD）是昆虫体内重要的抗氧化系统保护酶。SOD清除昆虫体内超氧化物，使之形成氧气和过氧化氢， 过氧化氢被CAT和POD进一步分解从而防止自由基的毒害[14]。家蚕Bombyx mori滞育卵SOD活性显著降低，CAT活性显著高于非滞育预蛹[15]。白蛾周氏啮小蜂Chouioia cunea 滞育个体SOD、CAT和POD的活性均低于非滞育的个体[16]。茶尺蠖Ectropis obliqua经冷驯化之后，SOD、CAT和POD活性显著升高[17]。丽草蛉Chrysopa formosa[7]滞育期间SOD活性持续升高，显著高于非滞育个体，POD活性下降，滞育个体的抗氧化防御能力显著增强。综上，这些生理生化物质的变化对于滞育个体的滞育维持和滞育之后的生长发育都有着重要的意义。

目前对日本平腹小蜂滞育的研究，仅限于对影响滞育的环境因子的探索，而对其滞育后代谢物质和生理机制的研究在国内外尚未见报道。本研究拟通过比较非滞育、滞育和滞育解除的日本平腹小蜂体内代谢物质变化，以期明确其体内主要生理生化物质在滞育过程中的变化趋势，为揭示其滞育的生理机制奠定基础。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

日本平腹小蜂来自北京野外收集的被寄生的茶翅蝽卵块，由中国农业科学院植物保护研究所，农业农村部-CABI生物安全联合实验室提供，羽化出蜂后，经室内饲养扩繁几代后作为供试虫源。饲养方法：将羽化的平腹小蜂放入养虫盒内，盒内放蘸有蜂蜜的脱脂棉为其补充营养。用灭活消毒的柞蚕剖腹卵作为替代寄主。供试蜂为3～5日龄已充分交配的成蜂，在24℃、光周期L∥D=16 h∥8 h、RH 70%、光照强度3 000 lx的人工气候箱中寄生和发育。

1.2 试虫处理

将已交配的3～5日龄成蜂放入养虫盒内让其寄生新鲜柞蚕Antheraea pernyi卵。将被日本平腹小蜂寄生2 d的新鲜柞蚕卵分别置于非滞育条件（24℃、光周期L∥D=16 h∥8 h、RH 70%）和滞育诱导条件（17℃、光周期L∥D=14 h∥10 h、RH 70%）的发育箱中。前期的研究表明日本平腹小蜂以老熟幼虫滞育。非滞育样品获得：日本平腹小蜂在非滞育条件下发育约12 d到达老熟幼虫，解剖取出老熟幼虫，液氮速冻后置于-80℃待用。滞育样品获得：分别取滞育诱导25、35、45、55 d的老熟幼虫，液氮速冻后置于-80℃待用。滞育解除样品获得：将滞育诱导55 d的日本平腹小蜂转移到非滞育条件下放置12 d，取老熟幼虫，液氮速冻后置于-80℃待用。

1.3 总蛋白质、总脂质及甘油三酯含量的测定

总蛋白质含量的测定参照BCA法蛋白定量测定试剂盒说明书（微量法，南京建成生物工程研究所），根据标准曲线计算出总蛋白质含量。每处理重复10次，试验重复3次，每重复50 mg老熟幼虫。

总脂质含量的测定采用香草醛浓硫酸显色法[18]，2.5 mg/mL的胆固醇溶液标准品用氯仿甲醇（V∶ V=2∶ 1）溶液稀释成不同浓度，制作标准曲线。利用比色法测定样品吸光度，查阅标准曲线计算出总脂含量。每处理设置生物学重复10次，技术重复3次，每个生物学重复20 mg老熟幼虫。

甘油三酯含量的测定参照甘油三酯（TG）测定试剂盒说明书（北京索莱宝生物科技有限公司）。每处理设置生物学重复10次，技术重复3次，每个生物学重复50 mg老熟幼虫。

1.4 糖原、海藻糖含量及海藻糖酶活性的测定

糖原、海藻糖含量的测定均采用蒽酮法，具体操作步骤分别参照糖原含量测定试剂盒说明书（北京索莱宝生物科技有限公司）和海藻糖含量测定试剂盒说明书（南京建成生物工程研究所）;海藻糖酶活性检测参照海藻糖酶活性检测试剂盒说明书（北京索莱宝生物科技有限公司）。每处理设置生物学重复10次，技术重复3次，每个生物学重复50 mg老熟幼虫。

1.5 甘油和山梨醇含量的测定

甘油含量的测定参照甘油含量测定试剂盒说明书（南京建成生物工程研究所），4 mmol/L甘油标准品用蒸馏水稀释成不同浓度，制作标准曲线，重复3次。利用比色法测定样品吸光度，根据标准曲线计算出甘油浓度。每处理设置生物学重复10次，技术重复3次，每个生物学重复50 mg老熟幼虫。

山梨醇含量的测定参照山梨醇含量测定试剂盒说明书（北京索莱宝生物科技有限公司）。每处理设置生物学重复10次，技术重复3次，每个生物学重复50 mg老熟幼虫。

1.6 SOD、POD和CAT活性的测定

超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）和过氧化氢酶（CAT）

活性的测定分别参照SOD、POD和CAT活性检测试剂盒说明书（北京索莱宝生物科技有限公司）。每处理设置生物学重复10次，技术重复3次，每个生物学重复50 mg老熟幼虫。

1.7 数据统计与分析

数据分析利用统计软件IBM SPSS Statistics 25完成，各项生化物质含量及酶活性的比较采用 One-way ANOVA进行方差分析，各处理间的差异显著性分析应用Tukey post-hoc检验法。所有数据以平均值±标准误（mean±SE）表示。

2 结果与分析

2.1 总蛋白、总脂质、甘油三酯含量的比较

日本平腹小蜂经滞育诱导25 d和35 d的老熟幼虫总蛋白含量略有增加，但与非滞育老熟幼虫相比无显著差异（图1a）。随着滞育时间延长，滞育诱导45 d和55 d的个体总蛋白含量显著下降（F 5，50=21.824， P<0.05）。滞育解除时总蛋白含量略有升高，但是与滞育诱导55 d的个体相比没有显著差异（图1a）。滞育诱导25 d的老熟幼虫总脂质含量显著高于非滞育老熟幼虫（F 5，50=26.521， P<0.05）。随着滞育时间延长，滞育诱导35 d和45 d的个体总脂质含量显著降低，其中滞育诱导45 d的老熟幼虫总脂质含量显著低于非滞育老熟幼虫。滞育诱导55 d的个体总脂含量又有所升高，和非滞育个体无显著差异（图1b）。甘油三酯含量在滞育诱导25 d时显著高于非滞育个体（F 5，46=45.531， P<0.05），滞育诱导35、45 d和55 d的个体甘油三酯含量下降，但与非滞育个体没有显著差异。滞育解除时甘油三酯含量又显著升高（图1c）。

2.2 糖原、海藻糖含量及海藻糖酶活性的比较

滞育诱导35、45、55 d的老熟幼虫糖原含量均高于非滞育个体（F 5，53=72.129， P<0.05），其中滞育诱导35～55 d的老熟幼虫糖原含量显著高于非滞育老熟幼虫，且随着滞育时间延长，糖原含量逐渐升高。滞育解除个体糖原含量低于滞育诱导55 d的个体，但显著高于非滞育个体（图2a）。滞育诱导45 d老熟幼虫的海藻糖含量显著高于非滞育个体（F 5，51=6.873， P<0.05），滞育诱导25、35 d和55 d的个体其海藻糖含量均与非滞育个体无显著差异。滞育解除个体海藻糖含量显著高于非滞育个体及滞育诱导25、35 d和55 d的个体（图2b）。滞育诱导35 d的老熟幼虫体内海藻糖酶活性显著高于非滞育个体（F 5，54=19.168， P<0.05），滞育诱导25、45 d和55 d的个体海藻糖酶活性均与非滞育个体无显著差异，滞育解除个体海藻糖酶活性显著降低（图2c）。

2.3 甘油和山梨醇含量的比较

滞育老熟幼虫的甘油含量均显著低于非滞育老熟幼虫（F 5，53=261.194， P<0.05），且随着滞育诱导时间延长，甘油含量显著下降。滞育解除后个体甘油含量显著升高，但仍显著低于非滞育个体（图3a）。滞育诱导25 d的老熟幼虫山梨醇含量与非滞育个体没有显著差异，滞育诱导35、45、55 d和滞育解除老熟幼虫的山梨醇含量无显著差异（图3b），但显著高于非滞育个体（F 5，52=38.701， P<0.05）。

2.4 SOD、POD和CAT活性的比较

滞育诱导25 d的老熟幼虫的SOD活性显著高于非滞育个体（F 5，53=39.566， P<0.05），随滞育时间延长，SOD活性呈显著下降趋势，滞育诱导35、45 d和55 d的老熟幼虫的SOD活性显著低于非滞育个体。滞育解除老熟幼虫的SOD活性显著升高，但是与非滞育个体无显著差异（图4a）。

滞育诱导25 d的老熟幼虫的POD活性显著高于非滞育个体（F 5，42=37.441， P<0.05），随着滞育时间延长，POD活性呈显著下降趋势，滞育诱导45 d和55 d的老熟幼虫的POD活性显著低于非滞育个体。滞育解除老熟幼虫POD活性略微升高，与滞育诱导45 d个体相当（图4b）。

滞育老熟幼虫的CAT活性均显著高于非滞育个体（F 5，52=30.233， P<0.05），其中滞育诱导25～45 d期间，CAT活性逐渐升高，滞育诱导55 d 时CAT活性显著下降，但是仍显著高于非滞育个体。滞育解除个体CAT活性与滞育诱导55 d个体无显著差异，但显著高于非滞育个体（图4c）。

3 讨论

滞育昆虫为了度过不良环境，在滞育前期必须积累某些化学物質，以满足其在滞育期及滞育解除后对物质和能量的需求。滞育昆虫积累的能源物质主要包括脂类、碳水化合物、氨基酸以及必需的维生素和矿物质等微量元素[19]。此外海藻糖、山梨醇、甘油等物质可以作为低温保护物质。这些低温保护物质可提高昆虫的过冷却能力，防止对细胞的渗透破坏而使昆虫免于冷害和冻害，稳定细胞膜和蛋白质，从而提高滞育昆虫的耐寒性，减轻低温造成的伤害[20]。同时，昆虫体内存在重要的防御系统保护酶，滞育期间昆虫会调节这些酶的活性来帮助其度过不利环境[16]。其中POD、SOD、CAT作为抗氧化系统中重要的酶，在滞育期间起到十分重要的作用。

本研究表明日本平腹小蜂滞育老熟幼虫与非滞育老熟幼虫的主要生理生化物质含量显著不同。滞育老熟幼虫显著积累糖原和山梨醇。虽然滞育老熟幼虫的海藻糖含量与非滞育个体差异不显著，但滞育期间海藻糖的含量一直保持较高水平，推测海藻糖是平腹小蜂体内的主要糖类。总脂质和甘油三酯在滞育期间呈现先升高后下降的趋势。蛋白质含量在滞育初期略微增加，但是与非滞育个体相比无显著差异，随着滞育时间延长被显著消耗。甘油在日本平腹小蜂滞育期间被显著消耗，说明甘油在其滞育期间不是主要的低温保护物质，可能参与代谢，为机体提供能量。过氧化氢酶活性在日本平腹小蜂滞育期间显著升高，增强其抗氧化能力。本研究显示滞育日本平腹小蜂显著积累能源物质和低温保护物质，提高抗氧化酶的活性，以帮助其提高耐寒能力，增强抗逆性，提高越冬存活率，是滞育日本平腹小蜂适应低温的一种生理机制。

Colineta等[21]发现低温诱导昆虫产生抗冻蛋白等来阻止虫体细胞内结冰，从而避免细胞内或其他重要部位遭遇冷害，这是在绝大多数昆虫体内发现的一种应对越冬气温变化的积极应答机制。一般来说昆虫在滞育准备期间会显著积累蛋白质，可能是体内蛋白含量提高可提高抗寒性。如：处于滞育期的二化螟Chilo suppressalis[22]和草地螟Loxostege sticticalis[23]体内蛋白含量显著高于非滞育期。但在日本平腹小蜂体内滞育前期蛋白含量与非滞育个体没有差别，即日本平腹小蜂在滞育前期没有显著积累。这可能是因为在日本平腹小蜂滞育期间蛋白质并不作为耐受低温和维持生命活动的主要物质，相似的报道在美国白蛾Hyphantria cunea上也有发现[24]。随着滞育时间的延长，即滞育诱导45、55 d时蛋白含量显著下降。类似地，九香虫Aspongopus chinensis[25]、烟蚜茧蜂Aphidius gifuensis[26]的滞育幼虫蛋白含量随着时间的延长也明显下降。滞育期间蛋白含量的下降可能是蛋白质分解成氨基酸参与代谢或者作为一种低温保护物质。据报道中华通草蛉Chrysoperla sinica[27]滞育解除过程中随时间延长蛋白质含量呈升高趋势且高于滞育期。在滞育解除后日本平腹小蜂体内总蛋白含量也较滞育诱导

55 d有所上调，说明蛋白质作为昆虫体内的重要结构物质和生物功能，其含量的变化与滞育的诱导和解除密切相关。

脂类是昆虫滞育期间重要的能量储存形式，其中甘油三酯是脂类的主要贮存形式，是大多数滞育昆虫体内最重要的能量物质，其含量与滞育的发生、维持和解除密切相关[19]。一些昆虫在滞育期间脂质含量升高，为其在低温时储存了能量，增强其耐寒性，如甘蓝夜蛾Mamestra brassicae[28]和金纹细蛾Phyllonorycter ringoniella[29]滞育前会积累大量脂质。在本研究中，日本平腹小蜂老熟幼虫在滞育初期显著积累了大量脂质和甘油三酯，尤其是甘油三酯含量达到了非滞育幼虫的2倍以上，这为接下来长达几个月的滞育期储备了充足的能量。随着滞育时间延长，脂质和甘油三酯含量的逐渐降低也说明了在此期间脂质和甘油三酯作为能量物质被逐渐降解，以维持滞育期间代谢的需求。在麦红吸浆虫Sitodiplosis mosellana[30]中也有相似的报道。

糖原是昆虫滞育期间最常积累的能量物质。许多滞育昆虫在越冬期间常通过积累糖原或小分子多元醇类来增加抗寒能力[3132]。研究表明许多昆虫在滞育时积累糖原，并在次年生长时将体内的糖原转化为糖类和醇类以供其生长发育的需要。如马铃薯瓢虫Epilachna vigintioctomaculata[33]可将糖原转化为肌醇。本研究发现，随着滞育时间的延长，日本平腹小蜂老熟幼虫体内的糖原含量持续增加，在滞育诱导55 d时糖原含量达到了非滞育虫体的2倍，这与大部分的报道相似。烟蚜茧蜂[24]和丽草蛉[7]在滞育初期糖原含量均显著升高，随着滞育时间增加糖原含量显著下降。在滞育解除时糖原含量和滞育诱导55 d相比显著下降，可能是部分的糖原作为能量物质参与代谢，或者是转换成了生长发育的其他物质。

海藻糖是昆虫体内一种重要的血糖，是昆虫生长中重要的能量物质和低温保护剂。海藻糖能降低昆虫体液的过冷却点，防止体液结冰，或者将结冰限制于细胞外空间，从而保护细胞的正常功能，避免遭受冻害[3435]。已有许多研究发现昆虫在滞育过程中海藻糖会显著积累。如：苹果蠹蛾Cydia pomonella[36]老熟幼虫进入滞育后体内海藻糖含量显著升高;梨小食心虫Grapholita molesta[37]在幼虫滞育期间海藻糖含量升高。这些研究表明海藻糖在昆虫滞育期间积累是一个普遍现象。本研究中日本平腹小蜂体内海藻糖含量在整个滞育过程中都处于一个较高水平，没有被明显消耗，推测海藻糖在日本平腹小蜂滞育期间不作为主要供能物质，而主要发挥低温保护作用，提高耐寒性。在其他研究中海藻糖在滞育解除时会显著降低，转化为能源物质为解除滞育、活动、化蛹做能量准备[38]。但在本研究中，滞育诱导

55 d和滞育解除相比海藻糖酶活性降低，海藻糖含量升高。海藻糖的积累可能是为化蛹和羽化做准备，以满足化蛹和羽化时几丁质的合成以及能量供应。Hayakawa等[39]根据昆虫滞育期间糖醇类物质积累的差异，提出滞育昆虫的糖醇积累可分为2种類型： 一种为糖原积累型，另一种为海藻糖积累型。日本平腹小蜂滞育个体糖原含量明显高于非滞育个体，并随着滞育时间的延长迅速积累; 海藻糖含量则在滞育过程中一直维持同等水平。推测日本平腹小蜂滞育时糖醇积累类型为糖原积累型。

甘油和山梨醇对昆虫细胞膜起到抗冻保护作用，同时可以增加细胞能量来源，使其耐寒性增强。大姬蛛Achaearanea tepidariorum[40]从滞育诱导开始便积累肌醇、肌糖和山梨醇。大斑芫菁Mylabris phalerata[41]滞育过程中，其血淋巴中积累的小分子多元醇主要为甘油，其次是山梨醇。在本研究中，日本平腹小蜂老熟幼虫在滞育期间显著积累山梨醇，而甘油含量显著下降，说明在其滞育期间，山梨醇可能主要作为低温保护物质提高滞育老熟幼虫的耐寒性，而甘油可能作为前体物质参与代谢，为机体提供能量。甘油的积累并不是昆虫越冬所必需的，有些昆虫越冬期并不积累甘油，如棉铃虫Helicoverpa armigera[42]滞育蛹和非滞育蛹中甘油含量都较低，经8℃冷处理后仍不增加。大菜粉蝶Pieris brassicae[43]滞育蛹也不积累甘油，而仅积累山梨醇。

过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）、超氧化物歧化酶（SOD）是昆虫体内重要的防御系统保护酶。SOD能清除昆虫体内超氧化物，使之形成O 2和H 2O 2，而CAT和POD将产生的自由基、H 2O 2转化为H 2O和O 2，以减少自由基对昆虫的毒害[44]。滞育诱导

25 d的日本平腹小蜂體内SOD、POD和CAT的活性显著高于非滞育个体，说明滞育初期其抗氧化防御能力增强。同样地，异色瓢虫Harmonia axyridis[45]和茶尺蠖Ectropis obliqua[17]蛹经低温诱导后POD、SOD和CAT活性均显著升高。随着滞育时间延长，日本平腹小蜂体内SOD和POD活性显著下降，但是CAT活性继续升高，这说明CAT在滞育期间较活跃，是主要的防御酶。随着日本平腹小蜂滞育老熟幼虫的代谢速率下降，体内产生的活性氧可能也下降，此时低水平的酶活即可满足抗氧化防御需求。SOD活性下降及CAT活性升高， 使滞育期间H 2O 2含量维持在一个较低水平，体现出滞育老熟幼虫抵抗不良环境的能力。抗氧化酶活性的变化与外界温度、逆境胁迫及生物体的代谢速率等密切相关，滞育发育过程中SOD、POD和CAT的活性变化反映了日本平腹小蜂的代谢水平、氧化状态等生理状态，也说明了滞育发育过程是一个动态变化的过程。

本研究表明，总蛋白质、总脂质、甘油三酯、糖原、海藻糖、甘油、山梨醇、SOD、POD、CAT在日本平腹小蜂滞育过程中的动态变化提升了自身的抗寒性。糖原和总脂质含量不仅对滞育的维持，而且对滞育后的发育十分重要。本文为研究日本平腹小蜂的滞育机理提供了基础。

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（责任编辑：杨明丽）