桔小实蝇的入侵分布及传播扩散趋势分析

朱雁飞，商明清，滕子文，谭秀梅，郭怡，金梦娇，万方浩，3，周洪旭

（1.青岛农业大学植物医学学院／山东省植物病虫害综合防控实验室／中澳农业与环境健康联合研究院，山东青岛 266109；2.山东省植物保护总站，山东济南 250100；3.中国农业科学院深圳农业基因研究所，广东深圳 518120）

桔小实蝇［Bactrocera dorsalis（Hendel）］属双翅目（Diptera）实蝇科（Tephritidae）［1］，又称东方果实蝇、柑桔小实蝇等。该虫可危害柑桔、香蕉、辣椒等250余种蔬菜和水果［2-5］。雌成虫可将卵产在果皮下，孵化后钻入果实内取食果肉导致果实脱落，造成重大损失［1，3，5，6］。对广州市区果园内的番石榴进行调查，发现蛀果率达40%，在桔小实蝇的生长适期危害率可高达80%～90%［6］。多年来，该虫一直是我国的检疫性害虫，2007年在《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》中将实蝇属列为检疫性有害生物（http：／／www.moa.gov.cn／ztzl／gjzwbhgy／tjxx／201205／t20120506＿2617764.htm），2010年在《关于公布山东省农业植物检疫性有害生物补充名单的通知》中将桔小实蝇列为山东省的补充农业植物检疫性有害生物（http：／／www.sdpp.cn／zwjy／zwjydx／201705／t20170523＿683557.html），2013年在《国家重点管理外来物种名录（第一批）》中将桔小实蝇列为对我国生物多样性和生态环境产生严重影响的入侵物种（http：／／www.iplant.cn／ias／news／99）。

桔小实蝇不仅有较强的飞行能力［7，8］，而且寄主种类多样［1，3，4］、危害方式隐蔽［1，6］、繁殖速度快、对环境的适应能力强［1］，该虫一旦发生，难以防治和根除，并且有大暴发的风险。2011年，桔小实蝇新入侵到北京房山地区，次年发现该虫主要危害苹果、梨、枣等水果；青龙湖漫水河的早熟桃上虫果率为25%，周口店辛庄苹果的虫果率为20%［9］。据2014年报道，已连续两年在河北省石家庄市的梨园和保定市的苹果园中诱集到桔小实蝇成虫，且在石家庄的梨果内发现了幼虫［10］。由此可见，近年来桔小实蝇已逐步入侵到我国北方地区。为明确桔小实蝇的传播扩散趋势，本文梳理分析了桔小实蝇的发生为害、入侵过程、分布区域、适生区等，为桔小实蝇的预测预报、风险评估、精准防控提供理论依据。

1 桔小实蝇的发生为害

1.1 寄主植物

桔小实蝇的寄主植物种类多样，可取食柑桔、香蕉、杨桃、龙眼、荔枝、木瓜、枇杷、番荔枝、桃、梨、杏、枣、番石榴、芒果、无花果、茄子、辣椒、丝瓜、苦瓜等46个科250余种蔬菜和水果［2-5］。对于这些寄主植物，桔小实蝇有不同程度的趋性，趋性的不同反映了该虫的产卵选择也不同［11］。当柑桔、柚和柠檬等果树混合种植时，该虫在柑桔上的产卵量显著多于柚和柠檬上［12］。在同一寄主上，果实的成熟度也会对桔小实蝇的趋性有影响，成熟果实上的产卵量显著高于未成熟果实［1］。同一果实不同部位上该虫选择趋性也不同，在香蕉果肉中的产卵量多于果皮，但柑桔的果皮上产卵量多于果肉中［13］。以上研究证实，不同寄主、果实成熟度、寄主部位等均对桔小实蝇的选择有显著影响。

1.2 危害特点及危害性

桔小实蝇不仅以幼虫取食产生危害，也可通过雌成虫导致的机械损伤使病菌侵入产生烂果［1，14］。桔小实蝇的雌成虫通过产卵器将卵产在新鲜瓜果表皮下，卵在果实内孵化，初孵化幼虫在果肉中群集取食［1］。随着龄期的增加食量也逐渐增大，并向果肉深层扩展取食，在被害果的果肉组织中形成潜道，导致受害瓜果脱落、腐烂［1，3］。桔小实蝇在部分适生地对果蔬产业造成严重危害。据调查，云南河口县的芒果被害率可高达85%［15］；在广州市区附近的果园中，成熟番石榴的被害率达80% ～90%，被害果内一般有10头左右的幼虫，严重的有20～30头，当寄主较少时每个果内的幼虫可高达100余头［6］。幼虫危害的隐蔽性使其难以察觉，可随果实、蔬菜、包装物等远距离传播［1，6］。传入未分布区后一旦环境条件适宜可立即迅速蔓延，对当地果蔬产业构成严重威胁。

2 桔小实蝇的入侵分布及适生区

2.1 桔小实蝇的分布区域

1794年桔小实蝇在东印度地区首次被记录［16］，截至 2017年，该虫已成为覆盖中国［1，6］、东南亚［17］、美国［18-20］、印度次大陆［21，22］和太平洋岛国［23］、澳大利亚、瑙鲁、新西兰、帕劳、智利、苏里南、巴基斯坦、巴布亚新几内亚、比利时、奥地利等75个国家124多个地区（省或州）的果蔬害虫［24-26］。

桔小实蝇在国内的扩散趋势也不容乐观，现已在福建、广东、广西、海南、湖南、贵州、云南、四川、重庆等多个省市分布［1，6，27-34］。该虫还可通过贸易往来时果实、蔬菜、包装物的运输进行远距离传播，现已 蔓 延 到上海［35-37］、浙江［38］、江西［39］、湖北［40，41］、安徽［42］、北京［9，43，44］、河北［10］、河南［45］、陕 西［46］、江 苏［47］、香 港［27］、澳 门、西藏［48］等省市和自治区。

2.2 桔小实蝇的入侵过程

据文献报道，1794年在东印度首次记录桔小实蝇的发生，1909年于斯里兰卡和印度尼西亚的爪哇岛对该虫均有记录［16］，1911年我国首次记录桔小实蝇在台北郊区危害柑橘［6］，1913年在东喜马拉雅、缅甸和孟加拉国记录该虫的发生［49］，1915年在新加坡发现桔小实蝇［50］，1935年于北马里亚纳群岛发现［18］，1937年首次在中国内陆记载［6］，1939年在巴基斯坦发现［51］，1945年于美国夏威夷群岛发现，1948年于美国关岛发现［18］，1956年菲律宾首次记录桔小实蝇发生［52］，1969年在泰国、柬埔寨、缅甸、老挝发现该虫［53］，1983年在马来西亚发现［16］，1991年于瑙鲁发现，1996年于帕劳、法属波利尼西亚及非洲的毛里求斯发现［18］，1997年于日本发现［23］，1998年于印度次大陆发现［21，22］，现已覆盖 0°～35°N、60°～150°E的大部分地区［18］。

我国自1911年在台湾发现桔小实蝇以来，全国多个省市和地区也相继报道了该虫的危害情况。1934年在海南岛发现该虫产生危害［18］，1980年广东省的多个市县均可诱集到成虫［54］，1983年四川省的10个县均诱集到桔小实蝇［55］，1984年贵州省贵阳市诱集到少量成虫［56］，1985年广西壮族自治区桂林市的果园中诱集到多头桔小实蝇［57］，1988年福建省云霄县发现该虫危害多种果实［58］，1989年云南省华宁县的柑橘园中首次发现桔小实蝇［59］，1994年在香港记录了该虫的发生［27］，1996年在澳门发现桔小实蝇［48］，2001年上海市虹桥机场附近首次诱集到成虫［35］，2003年在江苏捕捉到该虫［47］，2005年江苏省首次报道发现桔小实蝇危害，2006年10月湖北省首次发现，2006年底浙江省首次报道该虫，2007年5月安徽省首次报道桔小实蝇，2008年10月江西省发现该虫并报道［40］，2009年5月湖南省长沙市诱集到桔小实蝇成虫［60］，2010年重庆市江津区在诱捕中发现少量该虫［61］，2011年北京市房山区首次发现桔小实蝇成虫［9］，2013年陕西省西安市的3个县区诱测到成虫［45］，同年，在西藏发现桔小实蝇［48］，河北省于2014年的报道中表明在石家庄市和保定市已连续两年可诱捕到桔小实蝇成虫［10］，2014年河南省郑州、洛阳等9个地市均能诱捕到该虫［45］。

在桔小实蝇的种群遗传结构方面国内外学者也进行了大量研究，对于该虫的起源地、入侵过程也有着不同看法。尤其在起源地问题上，2007年Aketarawong等［62］利用已开发的9对卫星引物对桔小实蝇的14个地理种群进行了分析，得出该虫可能起源于中国并不断向西扩散的结论；2012年Wan等［63］利用 cox1基因序列对桔小实蝇的35个地理种群进行了分析，也认为该虫可能起源于中国，入侵途径主要有两条：一是由中国东南部地区向国内的东部扩散，二是由中国东南部向东南亚地区扩散；2014年 Aketarawong等［64］又利用同样的位点对其他12个地理种群的桔小实蝇进行了分析，认为该虫仍可能是由中国东部沿海地区传入东南亚地区。但也有不少学者认为中国的桔小实蝇是由其他地区入侵而来的，2011年吴仲真等［65］利用13个位点研究了桔小实蝇的30个种群，结果证明中国种群是由泰国和老挝入侵而来的；2012年Li等［66］通过 COI基因序列对桔小实蝇的15个地理种群进行了分析，认为该虫可能起源于缅甸、老挝等东南亚国家，扩散至中国后已经定殖了一段时间；同年，Shi等［67］运用COI基因序列分析和微卫星标记技术相结合的方法，对中国和东南亚国家的桔小实蝇进行了分析，结果显示，东南亚热带地区和中国南部沿海地区均可能是该虫的起源地。2019年Clarke等［16］通过对分类学和入侵学记录定义的辨析并查阅相关记录，发现1794年就已经记录了桔小实蝇在东印度的发生，引起该虫的起源争论主要是由于对桔小实蝇分类学历史的认识不完整及第一个分类学记录、第一个入侵记录定义的混淆所造成的。

在入侵扩散过程上，2006年康芬芬等［68］利用6对卫星引物，对广东、福建、云南和越南的桔小实蝇种群进行了分析，结果显示，4个种群间均存在遗传差异，其中，中国种群与越南种群明显分为两大类群，中国种群又可分为两大亚群：第一亚群是福建和广东种群，第二亚群是云南种群；不同地理种群间的基因交流与地理距离间呈正相关。2007年李伟丰等［69］采用微卫星标记技术对224头桔小实蝇进行了研究，结果表明广西种群具有最高的遗传多态性，中国的种群主要有华南、西南两大分支。2010年Shi等［70］利用COI基因序列完成了对云南及周边地区桔小实蝇14个地理种群的研究，结果表明，这些种群大致分为4大类群，造成这一现象的原因可能是自然条件（如高山、流水等）所引起的。2010年姚廷山等［71］利用微卫星分子标记技术研究了中国桔小实蝇的5个种群，结果显示福建种群与其他地区的遗传差异较大，其余4个种群差异不大，推断入侵福建地区的桔小实蝇与其他地区来源不一致。2011年吴仲真等［65］利用13对引物对中国10个省区的桔小实蝇遗传多样性进行研究，结果证明云南种群的遗传多样性最高，其次为广西种群，推测云南和广西是较早的入侵地。2011年 Wan等［72］用ND1、Cytb和 ND5基因序列对中国12个地理种群的桔小实蝇进行了研究，结果表明该虫的入侵过程是渐进的，国内中部地区的种群可能是由广东南部的沿海地区入侵而来。2012年Wan等［63］利用8个位点研究了中国6个种群的桔小实蝇，结果显示，该虫在重庆地区出现了一定程度的遗传分化，但分化程度不高，推测桔小实蝇在重庆地区的入侵处于初级阶段。2012年 Li等［66］运用COI基因序列对桔小实蝇进行了研究，结果表明，海南的桔小实蝇可能来源于广东地区，而上海地区的则是由多点入侵而来。2012年Shi等［67］运用COI基因序列分析和微卫星标记技术相结合的方法，证明了云南地区的桔小实蝇由多个地区入侵而来，中国中部和云南地区的桔小实蝇可能主要来源于南部沿海地区。2014年Barr等［20］利用1 500 bp mtDNA COI基因片段对夏威夷及周围4个岛屿的桔小实蝇进行了遗传多样性分析，结果表明该地的桔小实蝇遗传分化差异不大，其中在加利福尼亚州是经多重入侵而来的。同年，Wu等［73］利用504 bp的mtDNA ND1基因研究了中国19个种群的桔小实蝇，结果表明，该虫在中国不同地区的遗传结构及起源地均不同，由此可推断，中国桔小实蝇可能是由多地多次入侵而来的。

虽然不同学者对桔小实蝇的起源及入侵扩散观点不同，但在起源上大多认为东南亚的热带和亚热带地区可能为该虫的起源地，在传播路径上大致是从热带、亚热带地区逐步向环境适宜的温带地区扩散；近期也有学者从分类学角度出发，证实1794年桔小实蝇就在东印度地区以“Musca ferruginea”命名，1910年前后，在中国台湾、印度、缅甸、孟加拉、斯里兰卡等整个亚洲热带地区均有记录［16］。所以，许多文献中提到的桔小实蝇起源于中国台湾并逐渐向其他地区传播扩散的结论是不准确的，这种现象可能是由于某些技术和样本限制所造成的。

2.3 桔小实蝇的适生区

为进一步明确桔小实蝇的分布范围及扩散趋势，预测该虫的适生区是不可缺少的一步，也是对其风险评估的重要组成部分［74］。Stephens等［75］利用CLIMEXTM模拟了桔小实蝇在当前和未来气候条件下的全球潜在分布，预计当前条件下该虫的潜在分布范围为热带、亚热带大部分地区并延伸到部分温带地区（如地中海南部）；随着气候的变化，桔小实蝇的潜在分布面积将显著增加。周国梁等［76］利用GARP生态位模型结合GIS空间分析模块预测了桔小实蝇在亚洲的地理分布，结果表明，该虫可能在中国、日本、菲律宾、马来西亚、泰国北部、越南、柬埔寨、老挝、缅甸、尼泊尔、巴基斯坦、孟加拉国和斯里兰卡等国家和地区分布；中国的云南大部、四川南部和东部、贵州大部、重庆大部、广西、广东、台湾、香港等地是桔小实蝇的适生区，次适生区沿适生区周围分布；较高密度的寄主果树为该虫的生存提供了条件。Sridhar等［77］利用CLIMEX软件研究了在不断变化的气候条件下桔小实蝇在印度的潜在地理分布，结果显示，在北部和东北部的温带地区因气温的上升和冷胁迫的减少会增加该虫的发生；到2030年，印度北部的克什米尔、北阿坎德邦等地将更适宜桔小实蝇的生存，预计到2050年、2070年和2090年其适生性将稳步增加；到2090年，印度东北部的阿萨姆邦、曼尼普尔等地将会变得非常适合桔小实蝇生活。

也有很多学者研究了桔小实蝇在中国的适生分布范围。范京安［78］利用模糊综合评判法探讨桔小实蝇在中国的适生分布，认为25°N以南为最适宜分布区，贵州南部和四川盆地为适宜分布区，长江以南、25°N以北为次适宜分布区，其余地区为非适宜分布区。侯柏华等［31］基于CLIMEX软件预测出华南和广西为最适分布区，湖南、湖北、江西、浙江等地区为适分布区，四川、云南及福建沿海地区为次适分布区，长江以北的大部分为非适分布区。吴宇芬［79］认为在（32±2）°N附近该虫一年可发生多代。詹开瑞等［80］将32°N以南划分为定殖高度危险区、危险区、轻度危险区和安全区。熊焰等［81］分析了江苏省13个站点20年的气象数据，表明江苏省是桔小实蝇的潜在适生分布区。周国梁等［76］的研究表明，97.4°～121.9°E、18.2°～33.0°N的地理范围为桔小实蝇的适生区，沿适生区周围的四川、贵州、重庆、湖北北部、河南南部和江苏南部等地区为次适生区，长江以北的广大地区为非适生区。林宏泓［82］发现桔小实蝇的适生区主要分布在长江中下游以及华南大部分地区。王涛等［83］对桔小实蝇的适生性分析表明，在贵州适生度较高，高度适生区面积占全省总面积的88%。Wang等［84］预测在中国的35°N以南大部分区域一年四季均适合桔小实蝇生活。王俊伟等［85］对桔小实蝇在中国（尤其是西藏地区）的适生性研究表明，台湾、福建、云南、江苏、江西等华南大部分地区为高度适生区，湖南、重庆、湖北等地为中度适生区，安徽、河南、湖南北部及西藏中南部等地为低度适生区，东北、华北及西北的大部分区域为非适生区。

多种模型预测分析均认为温度、湿度和寄主是影响桔小实蝇生存的主要因素。随着全球气候变暖，该虫适生区及潜在适生区面积将逐渐扩大，从热带、亚热带的大部分区域逐步延伸到温带的适宜区域，从中国的东南沿海及南方地区逐步扩散至华北地区，因此中国北方地区对桔小实蝇的传播扩散应提高警惕。

3 桔小实蝇的传播扩散趋势及暴发风险评估

桔小实蝇不仅在全球的适生区逐渐扩大［75］，而且有较强的飞行力［7，8］、繁殖力、环境适应力［1］和广泛的寄主植物种类［1，3，4］及多样的传播扩散途径［1，6］，这都为其在全球的进一步传播扩散奠定了基础。因此对上述因素与桔小实蝇间的关系进行分析，可增加预测该虫传播扩散趋势及暴发风险的准确性。

3.1 桔小实蝇生物学特性分析

飞行能力［11］、繁殖力、环境适应力［1］均为入侵性害虫入侵、建立和传播的重要条件。梁帆等［7］应用飞行磨系统测试了桔小实蝇的飞行能力，结果显示，在室内温度24～25℃、相对湿度60%～65%、光强100 Lx条件下该虫最远可飞行46.5 km。桔小实蝇的产卵期可随温度的不同而有显著差异，在20～25℃时约90 d，20～32℃时约52 d［86］；雌成虫日平均产卵量可达400～1 800粒［87］。

3.2 桔小实蝇寄主植物分布的广泛性

我国地跨热带、亚热带和温带3个气候带，栽培的果树种类约有300余种［88］，截至2016年水果种植面积已达1 298.15×104hm2［89］。热带地区（以海南儋州为例）主要种植芒果、荔枝、香蕉、枇杷、丝瓜等热带水果和蔬菜［90］；亚热带地区（以云南蒙自为例）主要种植枇杷、桃、枣、番石榴、芒果、苦瓜、黄瓜等水果和蔬菜［91］；温带地区（以陕西省为例）主要种植苹果、枣、猕猴桃、葡萄、黄瓜、丝瓜等水果和蔬菜［46］。桔小实蝇寄主种类多样［1，3，4］，寄主在中国多个省和地区均有种植，这为桔小实蝇在全国的传播扩散提供了可能。

3.3 桔小实蝇的传播扩散趋势分析

桔小实蝇在高密度情况下，可向外界主动迁移扩散［83］，该虫不仅可以通过自身飞行力［7，8］从分布区向周边地区扩散，还可以通过水果、蔬菜及包装物等的调运远距离传播［1，6］。2001—2005年通过对上海地区的监测发现，捕获的桔小实蝇数量逐年上升且出现时间逐年前移；经分析证明，该虫是通过水果贸易传入上海，废弃水果的无效管理是造成传入的重要原因［35］。

桔小实蝇很强的环境适应力和繁殖力也是向未分布区扩散的条件之一［1］。研究发现，该虫整个世代的发育起点温度为12.19℃、有效积温为334.4日度［92］，我国拥有最冷小镇之称的黑龙江省在 6—8月的日最低温度（http：／／www.tianqi.com／qiwen／city＿heilongjiang／.）均高于桔小实蝇的发育起点温度［93］，该虫完成一代仅需33 d；在繁殖力上，雌成虫的产卵期可达56～70 d［86］。因此，桔小实蝇的环境适应性和繁殖力在其扩散中占有重要地位。

多样的寄主植物种类［1，3，4］和广泛的寄主分布［1，3，4，18，80-82］都为桔小实蝇不断向外扩散提供了便利，只要有寄主植物的分布，就有可能是该虫的分布区。通过以上分析，桔小实蝇一旦传播至未分布区就有可能造成严重危害，甚至定殖。因此，应加强对该虫的检疫及传播扩散的防范工作。

3.4 桔小实蝇暴发风险的评估

桔小实蝇可通过多种方式向未分布区扩散，加之近年来全球气候整体变暖［94］等因素，为该虫的定殖、扩散和暴发都提供了条件。尽管河北省被划分为非适生区，但在石家庄市的梨园和保定市的苹果园中已连续两年诱集到桔小实蝇成虫，且在石家庄的梨果内发现了该虫的幼虫［10］。宋来庆等［44］提出烟台地区的相关部门应重视桔小实蝇的发生并及时做好监测和防控工作。刘志宏［95］也明确指出要提前加大果品异地调运与果园监测防控的力度。同属非适生区的北京近年来也相继在房山、大兴、昌平、丰台发现了桔小实蝇［9，43，44］。王晓梅等［43］通过试验证明在北京地区该虫一年发生4代，但不能安全越冬。

虽没有明确的报道证实桔小实蝇可在非适生地越冬，但近几年连续监测到其在北方发生危害［43］，其中的缘由尚不明确。推测有三种可能，一是在北方能够完成完整的生活史，在温室内或野外的土壤、烂果中越冬；二是在北方不能越冬，每年造成危害的虫源由南方调运而来，其发生及为害规律还有待进一步研究；三是以上两种可能兼而有之。综上所述，随着全球气候变暖、贸易的往来、种植方式的改变以及果蔬种类的多样，桔小实蝇暴发的可能性极大。因此，各级检疫部门应对调运果蔬严格检疫、严密监测，一旦发现及时防控，降低暴发的风险。

4 防控建议

桔小实蝇可随水果和蔬菜远距离传播［1，6］，加之近年全球温度不断上升［94］，给该虫的扩散及暴发提供了条件。桔小实蝇一旦在未分布区定殖成功就会因繁殖力强、危害严重、缺少天敌制约等给我国多种水果和蔬菜造成巨大的损失。为降低经济损失，应加强以下几个方面的工作。

（1）广泛宣传，提升防控意识。各级政府相关部门、检疫部门及专业工作人员应采取一系列的措施，向广大果蔬种植者、运输者和消费者宣传桔小实蝇的形态特点、危害症状、传播扩散途径、造成严重程度及防治措施等，提升全民防控意识，避免该虫因人为因素而广泛传播。

（2）严格检疫，切断传播途径。随着经济贸易的往来，果蔬的流动距离远、频次高，国家海关检疫人员应在进出口贸易时加强对果蔬产品及包装物检查，与此同时，各级相关部门也应加大内检的力度，对果蔬的生产地、农贸市场等地加强检疫，切断传播途径。

（3）提高监测水平，搞好预警工作。通过桔小实蝇的生物学及生态学等特性，了解影响该虫生长发育及种群消长因素，利用多学科交叉手段，对桔小实蝇进行精准监测，及时做好预警工作。

（4）合理调整防治措施，实现综合防治。合理规划种植布局，在桔小实蝇发生的边缘地区种植非寄主作物，形成分布隔离带；结合果园施肥，对土壤深翻耕处理，以暴露或深埋越冬蛹，减少下代成虫的羽化率；对果蔬及时套袋，避免桔小实蝇的成虫将卵产到果内；大力推广天敌昆虫（切割潜蝇茧蜂、蝇蛹俑小蜂和长尾潜蝇茧蜂等）和病原微生物（白僵菌B6及致病真菌等）对该虫的防控技术，增加高效防控措施；在桔小实蝇的成虫活动盛期合理使用化学农药，用1.8%阿维菌素乳油4 000倍液或90%敌百虫晶体1 000倍液均匀喷施，每隔3～5 d喷洒1次、连续喷洒2～3次，在果实采收前15 d左右停止用药或果实采收后用50%辛硫磷乳油500倍液均匀喷洒果园地面，每隔1周喷洒1次，连续喷洒2～3次［96］；使用含有甲基丁香酚或水解蛋白的装置诱杀成虫。

（5）大力开展相关技术研究，实现高效监测、绿色防控。利用多重手段记录气候变化、桔小实蝇种群消长情况，完善预测模型，以此来提高对该虫的监测预警水平；积极探索天敌、病原微生物、不育技术、物理防控技术等对桔小实蝇的防控工作，以寻求多种高效、低价、绿色的防控措施。