金佛山亚热带常绿阔叶林地表土壤动物群落特征及其影响因素

杨光蓉,豆鹏鹏,马 瑜,王红娟,林敦梅,*

1 重庆大学三峡库区生态环境教育部重点实验室, 重庆 400045 2 重庆市农业科学院生物技术研究中心, 重庆 401329

土壤动物作为陆生生态系统中最复杂多样的生物群体之一, 具有数量多、种类丰富、分布广等特点[1]。庞大的土壤动物群通过自身活动直接或间接地参与到土壤结构的塑造及发育、有机质分解、植物生长和养分元素释放等生态过程中[1-3],对维持生态系统的动态平衡有着重要作用[1]。

虽然土壤动物在生态系统中有十分重要的作用,但其群落组成及多样性常常受到一系列复杂环境因子的显著影响[4-5],包括生物因子及非生物因子[4]；这在以土壤动物作为环境变化的生物指标中得到很好的证明[6-7]。土壤动物群落与环境因子的关系通常具有尺度相关性[1],不同尺度下环境因子对土壤动物的影响存有差异[4]。尽管许多森林生态系统的结构大致上是均匀的,但在森林地表由于资源分配等各种有关环境因素的差异,在小尺度上也存在较为多样的微生境[4,8]。有研究指出地表土壤动物蜘蛛群落的组成在森林生态系统内部的不同微生境之间有显著差异[4],然而基于小尺度探讨土壤动物群落与环境因子关系的研究并不多见[4,8-9]。因此,详细了解森林生态系统小尺度下不同微生境的土壤动物群落特征以及环境因子的影响,对于弄清土壤动物群落分布及多样性特征具有重要意义。

重庆市金佛山国家级自然保护区是中国西南地区的重要生态屏障,生物多样性极为丰富[10]。目前,对金佛山生物多样性的研究主要针对植物、地上昆虫和哺乳动物方面[10-15],该地区土壤动物多样性的资料尚处于缺乏状态。本研究在重庆金佛山西坡海拔约1450 m处的一条长约1 km的常绿阔叶林样带内,开展地表土壤动物调查,进而探讨小尺度土壤动物群落的变异性及其与环境因子间的关系,以填补金佛山地区土壤动物多样性方面的信息空缺。

1 研究材料与方法

1.1 研究区基本概况

研究地点位于重庆市南川区金佛山国家级自然保护区内(28°50′—29°20′N,107°00′—107°20′E)。保护区面积约441 km2,最高峰风吹岭海拔2251.1 m[13]。该地属于亚热带湿润季风气候区,雨量充沛,年平均降水量1395.5 mm,年平均气温8.2℃,年日照数1100 h[13]。金佛山地区土壤类型呈现垂直分带,从上到下大致分为棕壤、黄棕壤、暗黄壤和黄壤[16]。区内植被类型主要包括亚热带常绿阔叶林、落叶阔叶与常绿阔叶混交林,常见树种有栲(Castanopsisfargesii)、青冈(Cyclobalanopsisglauca)、云山青冈(Cyclobalanopsissessilifolia)、石灰花楸(Sorbusfolgneri)、四川大头茶(Gordoniaacuminata)、鹅耳枥(Carpinusturczaninowii)、合欢(Albiziajulibrissin)、川桂(Cinnamomumwilsonii)等[10]。

1.2 样品采集

2018年10月,我们在金佛山西坡海拔约1450 m处水平选择一条长约1 km的常绿阔叶林样带,在该样带内设置24个采样点(样点之间相隔30 m以上)。在每个采样点将一个内径为30 cm的亚克力套圈置于地表,分别收集套圈内的凋落物和腐殖质(形态较完整的枯落叶归入凋落物层,无法辨认的枯枝落叶碎屑等归入腐殖质层),装入聚乙烯自封袋内并做好标记；同时在取样点旁分别收集部分凋落物和腐殖质样品用于该样点微生物生物量碳、氮的测定。所有样品置于低温箱中当天带回实验室,用于测定微生物生物量碳氮的样品保存于4℃冰箱中,在1个月内完成测定。

1.3 土壤动物分离与鉴定

采集回来的凋落物及腐殖质样品使用Tullgren漏斗进行土壤动物分离,漏斗采用25 w白炽灯加热,在样品上形成约14℃的温度梯度。根据样品分离后的干燥程度,我们将所有样品的分离时间均设置为48 h。分离出的土壤动物保存在75%的酒精中,在体视显微镜(OLYMPUS—SZX16)下进行鉴定和计数,鉴定参考《中国土壤动物检索图鉴》[17]、《中国亚热带土壤动物》[17]及Bellinger等[19]建立的世界跳虫名录网站。所有分离得到的土壤动物均鉴定到目水平。

1.4 环境因子测定

本研究的环境因子分为三大类：(1)物理因子：包括温度(℃)、湿度(%)、单位面积的凋落物和腐殖质的干重(g/m2)。其中温、湿度用便携式温湿度仪在采样时测定,腐殖质及凋落物层的样品在分离土壤动物后置于60℃烘箱中干燥36 h,然后称重获得干重。(2)化学因子：包括凋落物和腐殖质样品的pH、总有机碳(g/kg)、总氮(g/kg)、总磷(g/kg)。用电位法测定样品pH；测定元素含量的样品先充分研磨并混匀,有机碳含量使用固体燃烧法在岛津TOC-TN分析仪中测定[20]；用于测总氮、总磷含量的样品先用浓硫酸和30%过氧化氢在消煮炉中高温消解,待溶液冷却并定容后,总磷含量用钼锑抗分光光度法测定,总氮含量用岛津TOC-TN分析仪测定[20]；最后根据测定的各样品碳、氮、磷含量计算出3个元素的化学计量比值,即碳氮比、碳磷比和氮磷比。(3)生物因子：包括微生物生物量碳(mg/kg)和氮(mg/kg)。在测定之前先把保存于冰箱的样品置于温度为25℃的恒温培养箱中培养7天,使微生物恢复活性,然后取适量样品用氯仿熏蒸-硫酸钾(0.5 mol/L)浸提[21],再用岛津TOC-TN分析仪测定浸提液的碳、氮含量,最终计算微生物生物量碳和氮。

1.5 统计分析

分别计算各采样点凋落物层与腐殖质层土壤动物的密度(M)、Shannon-Wiener多样性指数(H)、Simpson优势度指数(D)和Pielou均匀度指数(E)来表征土壤动物的多样性特征[22]。用t检验分析凋落物层和腐殖质层的环境因子及土壤动物多样性特征是否存在显著差异。再选用一元线性回归探究凋落物层及腐殖质层土壤动物多样性特征与环境因子的关系[23],除pH及总磷外的环境因子进行对数转换。最后用冗余分析探讨两类微生境土壤动物群落与环境因子的关系,土壤动物群落数据进行log10(x+1)转换,通过计算变量之间的方差膨胀因子查看各解释变量之间是否存在严重的共线性[24]。冗余分析结果的显著性用置换检验进行1000次运算,并根据双终止准则前向选择环境变量[25]。本研究的所有分析在Microsoft Excel(2016)及R(3.5.1)中完成。

2 结果

2.1 凋落物层及腐殖质层微生境间的差异

总磷、氮磷比、温度、湿度及pH在凋落物层及腐殖质层的差异不显著(P>0.05；表1),干重、总氮、微生物生物量碳及微生物生物量氮都表现为腐殖质层显著高于凋落物层(P<0.05),总有机碳、碳氮比及碳磷比表现为凋落物层显著高于腐殖质层(P<0.01)。

表1 凋落物层与腐殖质层环境因子汇总(平均值±标准误,n=24)

2.2 土壤动物总体概况

本次调查共捕获地表土壤动物12381头,隶属于3门9纲22目(表2)。优势类群为蜱螨目和长角虫兆目,个体总数为9315头,占比75.24%；常见类群包括原虫兆目、愈腹虫兆目、短角虫兆目、双翅目、鞘翅目和膜翅目,个体总数2628头,占比21.23%；稀有类群包括缨翅目、革翅目、鳞翅目、双尾目和综合目等14个类群,个体总数438头,占比3.53%。

表2 凋落物层与腐殖质层土壤动物组成概况(平均值±标准误,n=24)

其中凋落物层共捕获土壤动物20目3645头。优势类群为蜱螨目及长角虫兆目,总占比为78.71%；常见类群包括原虫兆目、愈腹虫兆目、双翅目及鞘翅目,总占比为16.77%；稀有类群包括膜翅目、缨翅目及革翅目等14类,占比为4.52%。腐殖质层共捕获土壤动物22目8736头；优势类群为蜱螨目、长角虫兆目及原虫兆目,总占比为84.57%；常见类群包括愈腹虫兆目、双翅目、鞘翅目、膜翅目及线蚓亚目,总占比为12.02%；稀有类群包括等足目、柄眼目、带马陆目及伪蝎目等14类,占比仅为3.41%。

2.3 土壤动物多样性特征及其与环境因子的关系

凋落物层及腐殖质层土壤动物的密度(D)差异极显著(P<0.001；图1)。同样,土壤动物的Shannon-Wiener多样性指数(H)、Pielou均匀度指数(E)及Simpson优势度指数(D)在凋落物层与腐殖质层都存在极显著差异(P<0.01),均为腐殖质层显著高于凋落物层。

图1 凋落物层与腐殖质层土壤动物多样性特征(平均值±标准误,n=24)Fig.1 Characteristics of soil fauna diversity in litter layer and humus layer (Mean±SE,n=24)

进一步的回归分析结果显示(表3),凋落物层土壤动物的密度(M)、Shannon-Wiener多样性指数(H)、Simpson优势度指数(D)及Pielou均匀度指数(E)均与凋落物的碳氮比、湿度及pH显著负相关(P<0.05),与凋落物总有机碳极显著正相关(P<0.01)。

表3 凋落物层与腐殖质层土壤动物多样性特征与环境因子的回归结果

腐殖质层土壤动物的密度(M)、Shannon-Wiener多样性指数(H)、Simpson优势度指数(D)及Pielou均匀度指数(E)均与腐殖质的湿度及pH显著负相关(P<0.05),与腐殖质的干重、总氮显著正相关(P<0.05)；Shannon-Wiener多样性指数(H)及Pielou均匀度指数(E)还与腐殖质的总磷及微生物生物量氮显著正相关(P<0.05)。

2.4 土壤动物群落与环境因子的关系

凋落物的总有机碳、碳氮比及pH和湿度与所有排序轴存在显著相关性(F=1.67,P=0.04)。排序轴1与轴2分别解释18.71%和8.81%的微生境变化,其中轴1主要反映凋落物的湿度及pH的影响,轴2主要反映凋落物的总有机碳及碳氮比的影响(表4)。结合图2看出,线蚓亚目、带马陆目及石蜈蚣目与凋落物的湿度及pH正相关,双翅目、缨翅目、综合目、蜘蛛目与凋落物的湿度及pH负相关；鳞翅目、伪蝎目及盲蛛目与凋落物碳氮比正相关,蜱螨目、原虫兆目、愈腹虫兆目、长角虫兆目、革翅目及鞘翅目等类群与凋落物总有机碳正相关。

表4 凋落物层与腐殖质层土壤动物群落与环境因子的冗余分析结果

同样,腐殖质的干重、总氮、总磷、微生物生物量氮、湿度及pH与所有排序轴存在显著相关性(F=1.59,P=0.02)。排序轴1与轴2分别解释12.81%和11%的微生境变化,其中轴1主要反映腐殖质的总氮、干重及微生物生物量氮的影响,轴2主要反映腐殖质的总磷、湿度及pH的影响(表4)。结合图2看出,蜱螨目、长角虫兆目、原虫兆目、双翅目、等足目及鞘翅目与腐殖质的总氮、干重及微生物生物量氮正相关；线蚓亚目、带马陆目、双尾目及柄眼目与腐殖质湿度正相关；综合目、缨翅目、愈腹虫兆目、短角虫兆目与腐殖质的总磷及pH正相关,地蜈蚣目、石蜈蚣目、膜翅目、鳞翅目及盲蛛目与腐殖质的总磷及pH负相关。

3 讨论

3.1 土壤动物群落结构及多样性特征

本研究捕获的地表土壤动物隶属于9纲22目,与衡山(11纲30目)[26]及天童山(10纲29目)[27]等亚热带常绿阔叶林生态系统的土壤动物群落调查结果较为接近；表明金佛山地区土壤动物资源较为丰富,是土壤动物多样性分布的热点区域之一。捕获的土壤动物中,长角虫兆目和蜱螨目为凋落物层及腐殖质层的共同优势类群(表2),尤其是蜱螨目占绝对优势地位；表明金佛山常绿阔叶林的地表螨类及弹尾类较为丰富且相对稳定,表现出对不同微生境的普适性。王振中和张友梅[26]对衡山常绿阔叶林土壤动物群落的研究显示蜱螨目及弹尾目为优势类群,线蚓亚目、膜翅目及双翅目为常见类群,与本研究结果不完全一致；另外易兰[27]在天童山常绿阔叶林的土壤动物群落调查结果同样显示蜱螨目是优势类群,但其研究中弹尾目、双翅目、膜翅目及线蚓亚目是常见类群,同样与本研究结果不完全一致；表明不同区域的同类型生态系统中土壤动物群落结构存在一定差异。

图2 凋落物层与腐殖质层土壤动物类群与环境因子的冗余分析Fig.2 Redundancy analysis between soil fauna groups and environmental factors at litter layer and humus layerAcar：蜱螨目Acarina；Aran：蜘蛛目Araneae；Cole鞘翅目Coleoptera；Dera：革翅目Deramptera；Dipl：双尾目Diplura；Dipt双翅目Diptera； Ench：线蚓亚目Enchytraeina；Ento：长角虫兆目Entomobryomorpha；Geop：地蜈蚣目Geophilomorpha；Hyme：膜翅目Hymenoptera；Isopt：等足目Isopoda； Lepi：鳞翅目Lepidoptera；Lith：石蜈蚣目Lithobiomorpha；Neel：短角虫兆目Neelipleona；Opil盲蛛目Opiliones；Poly：带马陆目Polydesmida；Podu：原虫兆目Podurompha；Pseu：伪蝎目Pseudoscorpiones；Symphyle：愈腹虫兆目Symphyleona；Symphyla：综合目；Stylom：柄眼目Stylommatophora；Thys：缨翅目Thysanoptera； pH：pH 值pH value；Humidity：湿度；TN：总氮 Total nitrogen;TOC：总有机碳Total organic carbon；C/N：碳氮比 Carbon nitrogen ratio；DW：干重Dry weight；MBN：微生物生物量氮Microbial biomass nitrogen

本研究中土壤动物的密度(M)、Shannon-Wiener 多样性指数(H)、Simpson 优势度指数(D)及Pielou均匀度指数(E)均为腐殖质层极显著高于凋落物层(图1),土壤动物群落的分布及多样性并没有出现部分研究所描述的表聚性特征[22,28]。大量研究表明,土壤动物分布及多样性特征与生境因子相关[3-7]；而在森林生态系统中,即使是微小尺度上也常常形成十分多样化的微生境进而影响土壤动物的多样性[4-5]。根据本研究中腐殖质层与凋落物层环境因子的对比分析发现,多数环境因子在两层间存在显著差异(表1),表明凋落物层与腐殖质层是土壤动物栖息的不同微生境。同时,生境间资源的数量及质量可能对土壤动物多样性特征产生重要的影响[29],凋落物与腐殖质不仅可以直接作为土壤动物的食物资源[4,27],且具有一定程度的保湿及保温效果[28]。而本研究中腐殖质的干重及总氮含量显著高于凋落物的干重及总氮,同时腐殖质碳氮比显著低于凋落物碳氮比(表1)。另外总氮含量更高的腐殖质还能为该层微生物的生长繁殖补充丰富的氮源,也就间接为食菌类土壤动物提供食源[30]。即腐殖质层为其土壤动物提供了更多可利用的优质资源,从而更有利于该层土壤动物的生长繁殖。

3.2 土壤动物与环境因子的关系

研究表明,土壤动物栖息地的养分含量、湿度等环境因子对土壤动物群落分布及多样性变化起着重要的作用[22,27-28]。本研究综合分析了小尺度下不同微生境的土壤动物群落特征受微生境物理、化学及生物因子的影响,结果表明土壤动物群落组成及多样性特征变化与环境因子有显著相关性,且在不同的微生境存在一定差异。回归分析结果显示,凋落物层土壤动物的密度及多样性指标均与凋落物的碳氮比、湿度及pH显著负相关,而与凋落物总有机碳显著正相关(表3)；表明影响凋落物层土壤动物多样性特征的重要环境因子是凋落物的碳氮比、总有机碳、湿度及pH。而腐殖质层土壤动物的密度及多样性指标均与腐殖质的湿度及pH显著负相关,与腐殖质的干重及总氮显著正相关(表3),该层土壤动物的多样性指数(H)及均匀度指数(E)还与腐殖质的总磷及微生物生物量氮显著正相关；即表明腐殖质的干重、湿度、pH、总氮、总磷及微生物生物量氮是影响腐殖质层土壤动物多样性特征的重要环境因子。

本研究中凋落物干重并没有显著影响凋落物层土壤动物群落及多样性,而表征凋落物质量状况的总有机碳及碳氮比则对其有显著影响,表明凋落物质量的作用对该层土壤动物群落特征的影响更大。凋落物总有机碳能够为土壤动物提供其生长发育所需的碳源[28],然而当碳氮比过高则可能影响凋落物的可利用性从而对土壤动物群落特征产生不利影响[29]。而在腐殖质层,腐殖质的干重、总氮、总磷及微生物生物量氮都显著正向影响该层土壤动物群落多样性,腐殖质中较高的总氮和总磷含量充分保障了土壤动物生长发育所需要的养分元素[26-29]。另外凋落物层及腐殖质层的湿度及pH都分别对其土壤动物群落多样性特征产生显著负效应,表明小尺度下微生境的湿度及pH也是影响土壤动物群落特征的重要环境因子。土壤动物的迁移能力较弱,微生境湿度过高可能出现缺氧或水淹状况从而不利于土壤动物的生存[27]。另有研究指出多数土壤动物宜居住于中性或弱酸性环境下[22],本研究中两类微生境的pH都为弱酸性,尽管变化不大,仍然对两类微生境土壤动物的多样性特征产生了消极影响,反映出土壤动物对环境微弱变化的高敏感性[1,6]。此外,本研究中温度因子并未显著影响两类微生境的土壤动物群落特征,可能由于温度因子主要从大尺度上对土壤动物群落特征产生显著影响[7]。

冗余分析进一步表明,即使是在同一微生境下,不同土壤动物类群受环境因子的影响也存在差异。凋落物层的双翅目、缨翅目、综合目和蜘蛛目等几个类群与凋落物的湿度及pH呈负相关关系,蜱螨目、原虫兆目和长角虫兆目等类群则与凋落物的总有机碳正相关(图2)；腐殖质层的蜱螨目、长角虫兆目、原虫兆目、双翅目及鞘翅目等类群与腐殖质的总氮、干重及微生物生物量氮正相关,线蚓亚目、带马陆目、双尾目等类群则与腐殖质湿度正相关(图2)；这些差异体现了各土壤动物类群对环境因子变化的敏感程度、适应能力不同[4- 5]。

4 结论

金佛山西坡常绿阔叶林地表土壤动物群落组成类群丰富,凋落物层与腐殖质层的共同优势类群为蜱螨目和长角虫兆目,二者表现出对不同微生境的普适性。而凋落物层及腐殖质层两类微生境的土壤动物多样性特征存在显著差异,土壤动物个体密度及多样性指标均表现为腐殖质层极显著高于凋落物层。

小尺度下微生境因子差异对土壤动物群落组成及多样性特征有重要影响,同时不同土壤动物类群受环境因子的影响存在差异。其中影响凋落物层土壤动物群落组成及多样性特征的重要环境因子是凋落物的总有机碳、碳氮比、湿度及pH,而腐殖质的干重、总氮、总磷、湿度、pH及微生物生物量氮是影响腐殖质层土壤动物群落组成及多样性特征的重要环境因子。