厄尔尼诺对柔鱼亚科近缘种茎柔鱼与鸢乌贼营养生态位的影响

汪惠琼，陈洁南，李云凯，2，3，4，陈新军，2，3，4，贡 艺，5

（1.上海海洋大学海洋科学学院，上海 201306；2.农业农村部大洋渔业开发重点实验室，上海 201306；3.国家远洋渔业工程技术研究中心，上海 201306；4.大洋渔业资源可持续开发教育部重点实验室，上海 201306；5.同济大学海洋与地球科学学院，上海 200092）

由于进化选择的压力，栖息在相同海域的近缘物种对环境变化的响应往往存在差别［1］。开展比较研究有助于理解这些近缘物种进化过程中的差异化行为适应对策。大洋性柔鱼科头足类（下称“大洋性柔鱼类”）是具有高度洄游能力的短生命周期动物（通常为1～2年）［2］，具有独特的生物学特性和生活史对策，且对环境变化敏感［3］。目前对大洋性柔鱼类与环境变化关系的研究主要以单一物种开展研究，对同域分布的多物种行为适应对策的差异还知之甚少［4-6］。例如，YU等［7］指出北太平洋柔鱼（Ommastrephes bartramii）的资源丰度和空间分布与厄尔尼诺事件相关联；LI等［8］发现厄尔尼诺事件会影响秘鲁外海茎柔鱼的食物来源并减少其适宜的洄游范围。柔鱼亚科（Ommastrephinae）近缘种茎柔鱼（Dosidicus gigas）与 鸢 乌 贼（Sthenoteuthis oualaniensis）均为大洋性经济柔鱼类，资源量丰富，是我国鱿钓渔业的重要捕捞对象，二者在热带东太平洋呈同海域分布的状态［9］。两种柔鱼类食性相似，主要摄食浮游动物、甲壳类和小型鱼类等，同时是鲨鱼、鲸等顶级捕食者的重要食物来源，是热带东太平洋生态系统能量传输的重要环节［10］。通过对茎柔鱼与鸢乌贼在不同气候时期摄食策略的比较研究，可以进一步了解环境异常变化对大洋性柔鱼类的潜在影响及其适应机制。因此，本研究选取栖息在东太平洋赤道海域的茎柔鱼和鸢乌贼为研究对象，利用碳、氮稳定同位素技术解析气候正常和厄尔尼诺时期两种柔鱼类的营养生态位关系及时间差异，结合环境因子推测两种柔鱼类对环境变动的适应对策及其种间差异。

1 材料与方法

1.1 样品采集

茎柔鱼和鸢乌贼样品委托中国鱿钓船于2017—2019年在东太平洋赤道海域生产期间采集。样品经冷冻保存运回实验室，解冻后进行基础生物学参数测量。根据采样经纬度，本研究选取不同年份相近海域采集的样品进行解剖取样，共86尾茎柔鱼和68尾鸢乌贼。肌肉组织取自胴体漏斗锁软骨处，约2 cm×2 cm大小，去除外层表皮并用超纯水清洗，置于5 mL冷冻管中冷冻（-20℃）24 h后再于冷冻干燥机内-55℃干燥30 h，取出后用混合型球磨仪研磨成粉末。

为了分析厄尔尼诺现象对茎柔鱼与鸢乌贼营养生态位的潜在影响，本研究基于美国NOAA气候预报中心（https：//origin.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ONI_v5.php）发布的海洋尼诺指数（oceanic Niño index，ONI）对样品采集时间所处的气候时期进行划分：发生厄尔尼诺事件的月份为厄尔尼诺时期；未发生厄尔尼诺和拉尼娜事件的月份为正常时期。依据ONI的定义，厄尔尼诺事件发生需连续5个月ONI高于+0.5，拉尼娜事件发生ONI值需连续5个月低于-0.5（图1）。据此，本研究中样品可划分为3个气候时期（图2，表1），即2017年正常时期（2017年6—7月）、2018年正常时期（2018年6—9月）和2018年厄尔尼诺时期（2018年12月—2019年1月）。

图1 本研究采样时期（黑色阴影）、厄尔尼诺（红色阴影）和拉尼娜（蓝色阴影）发生时期示意图Fig.1 Schematic illustration of sam pling period（black shadow），El Niño（red shadow）and La Niña（blue shadow）events

图2 2017—2019年东太平洋赤道海域茎柔鱼与鸢乌贼采样点Fig.2 Sam p ling locations of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

表1 东太平洋赤道海域茎柔鱼与鸢乌贼生物学参数Tab.1 Biological parameters of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific

1.2 稳定同位素分析

称取1.0 mg研磨后的肌肉样品粉末并用锡舟包被后送入ISOPRIME 100稳定同位素质谱仪和vario ISOTOPE cube元素分析仪中进行稳定同位素测定，结果以δ13C和δ15N值形式来表示。δ13C和δ15N按下式进行计算：

式中：X为13C或15N；R为13C/12C（或15N/14N）的比值。δ13C值以PDB值（Pee Dee Belemnite）为标准，δ15N值以大气氮为标准。样品测定过程中，每10个样品放入3个实验室标准品（蛋白质：δ13C=-26.98‰；δ15N=5.96‰）校准碳、氮稳定同位素，分析精度为0.06‰。稳定同位素测定在上海海洋大学稳定同位素分析实验室进行。

1.3 环境因子

以海表面温度（sea surface temperature，SST）和叶绿素a浓度（chlorophyll a concentration，Chla）表征栖息环境，数据来自美国NOAA Ocean-Watch数据库（https：//oceanwatch.pifsc.noaa.gov/erddap/index.html），时间为2017年6月—2019年1月，时间分辨率为月，空间分辨率为1°×1°。根据本研究采样站位的经纬度范围，绘制月平均SST和月平均Chl-a等值线图，用于探讨SST和Chl-a的变化与茎柔鱼和鸢乌贼营养生态位变动的关系。

1.4 数据处理

大洋性柔鱼类机体的δ13C和δ15N值可以反映其摄食、洄游活动的时间和空间综合特征，利用δ13C和δ15N值绘制的二维图形可以指示其营养生态位宽度和位置［8］。本研究以R语言中的SIAR工具包计算稳定同位素测定结果的贝叶斯标准椭圆面积（SEAC）和重叠比例，以分析不同气候时期茎柔鱼与鸢乌贼的营养生态位及种间关系。

利用单因素方差分析（ANOVA）和Tukey检验对同一物种3个气候时期的δ13C、δ15N和SEAC值进行差异分析。同一气候时期茎柔鱼与鸢乌贼的测定结果使用ANVOA进行差异分析。统计分析使用软件SPSS 19.0，所有数据以均值±标准差表示。

2 结果与分析

2.1 稳定同位素比值与营养生态位

本研究中茎柔鱼的胴长为22.1～35.8 cm［（26.99±3.66）cm］，显著大于鸢乌贼［13.1～23.0 cm，（17.92±2.62）cm］（P＜0.01，ANOVA）。比较发现，3个气候时期茎柔鱼和鸢乌贼肌肉的δ13C值均有显著差异，而δ15N值只在2018年正常时期和厄尔尼诺时期有显著差异且鸢乌贼的δ15N值较高（表2）。以3个气候时期茎柔鱼和鸢乌贼肌肉的δ13C和δ15N值绘制出营养生态位（图3，表2）。对比发现，2017年和2018年气候正常时期两种柔鱼类的SEAC均存在重叠（30.38%和25.83%），而厄尔尼诺时期二者呈分离状态，且SEAC值较低。

2.2 环境因子

2017年气候正常时期，采样海域平均SST和Chl-a分别为23.97℃和0.21mg·m-3。2018年气候正常时期平均SST和Chl-a分别为23.10℃和0.22 mg·m-3，而厄尔尼诺时期的SST和Chla分别为24.67℃和0.19 mg·m-3（图4，图5）。比较发现，3个时期的SST存在显著差异（P＜0.01），厄尔尼诺时期SST最高，而2018年气候正常时期SST最低。对比各时期Chl-a发现，2017年和2018年正常气候时期的Chl-a显著高于厄尔尼诺时期（P＜0.01），但两者间无显著差异（P=0.85）。

表2 2017—2019年东太平洋赤道海域茎柔鱼与鸢乌贼的δ13 C和δ15 N值与营养生态位（SEAC）Tab.2 δ15 N andδ13 C values and trophic niche（SEAC）of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

图3 2017—2019年东太平洋赤道海域茎柔鱼与鸢乌贼营养生态位Fig.3 Trophic niche of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific duing 2017—2019

图4 2017—2019年东太平洋赤道海域不同气候时期采样海域月平均海表面温度Fig.4 M onthly mean sea surface temperature of studied area in different climate periods from waters of the equatorial eastern Pacific duing 2017—2019

图5 2017—2019年东太平洋赤道海域不同气候时期采样海域月平均叶绿素a浓度Fig.5 M onthly mean chlorophyll-a concentration of studied area in different climate periods from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

3 讨论

海洋生物栖息环境的变化会影响捕食者-被捕食者的关系，改变海洋群落结构，引起海洋生态系统的动态变化［11-15］。这些生态系统的广泛影响最终仍源于生物体自身的变化。例如海水温度变化会影响生物的代谢需求［16］、生长速度［17］、性成熟时间［18］和繁殖能力［19-20］。此外，受环境变动影响，食物种类及其可获得性都可能发生变化。同域分布的近缘种为适应这些变化会形成差异化的摄食策略以保持共存的状态，而这种适应行为可通过稳定同位素分析开展研究［1］。

头足类动物机体的δ13C值可用于分析其食物来源与栖息地的变化，而δ15N值可用于表征其营养级［21］。本研究中，茎柔鱼与鸢乌贼在不同气候时期δ13C值均存在差异，表明二者食物来源不同。这与其他学者利用胃含物分析获得的结果相一致。如章寒等［22］研究发现东太平洋赤道海域茎柔鱼摄食对象多为浮游生物和小型鱼类；而陆化杰等［23］发现相同海域的鸢乌贼胃含物主要为甲壳类和仔鱼，同时包含残碎的头足类动物。这些结果说明尽管同域分布的两种柔鱼类有机会捕食相同种类的食物，但二者对食物的选择不同。食物选择性的种间差异可能与本研究中两种柔鱼类的个体大小差异有关，因为前期研究发现相同大小的茎柔鱼与鸢乌贼肌肉δ13C值并无差异［24］。PORTER等［25］对栖息在加利福利亚湾的茎柔鱼研究发现，随着体型增大茎柔鱼更偏向于摄食小个体的食物，这种行为可以降低其与同域分布的其他海洋生物的食物竞争［26-27］。本研究海域的茎柔鱼也可能是通过摄食较小个体、营养级较低的食物来减少与鸢乌贼的竞争。除2017年正常时期外，个体较大的茎柔鱼δ15N值显著低于鸢乌贼，说明茎柔鱼所处的营养级较低，即可以摄食的食物营养级也较低。

大洋性柔鱼类作为短生命周期海洋动物，对环境变化十分敏感，并会在其摄食和洄游活动中得到体现［8，28］。根据ONI结果，2017年正常时期处于拉尼娜事件发生月份之前（图1）。该时期由于赤道暖水团正逐渐西移，δ13C和δ15N值较高的洪堡海流（Humboldt current）会向本研究海域扩张［29］，进而引起该海域δ13C和δ15N基线值升高，并随食物链传递至高营养级生物机体中［30］，这可能是造成2017年两种柔鱼类的δ13C和δ15N值显著高于其他采样时期的原因（图3）。另一方面，结合2017和2018年正常时期SST和Chl-a的比较结果发现，在食物可获得性相近的条件下，2017年较高的SST可能会引起两种柔鱼类在生理代谢［16］、个体生长［17］和性腺发育［31］等方面的能量需求变化，进而对二者的食物资源利用方式造成影响。而在厄尔尼诺时期，SST的异常升高和Chl-a的降低对两种柔鱼类摄食策略的影响更为明显。本研究发现，气候正常时期茎柔鱼与鸢乌贼营养生态位存在重叠，而厄尔尼诺发生时营养生态位出现分离，表明两种柔鱼类为适应环境异常变化所形成的差异化摄食策略会加剧食性分化，以更好保持物种共存的状态。已有研究发现［32-35］，海水温度升高会影响大洋性柔鱼类的垂直分布和食物可获得性。例如，白天时大洋性柔鱼类会倾向于栖息在更深的水层［34］，进而增加其昼夜垂直洄游的距离，消耗更多能量［36］。GILLY等［35］利用电子标记研究发现茎柔鱼的摄食时间与SST呈负相关关系，因此水温升高会缩短其在海洋表层的摄食时间。而在Chl-a所表征的初级生产力降低时，茎柔鱼的食性会更加泛化，食物中低营养水平的生物比例会增加［37-38］。因此，厄尔尼诺发生所引起的环境变化可能会从摄食时间、空间和食物来源两方面限制大洋性柔鱼类的摄食和洄游活动，造成其营养生态位缩小（图3），进而出现营养生态位分离的现象［8］。

4 小结

综上所述，气候正常条件下，同一海域不同个体大小的茎柔鱼与鸢乌贼存在食物竞争的现象，但二者会通过食物选择差异降低种间竞争。厄尔尼诺发生造成的环境异常变化会对两种柔鱼类动物的摄食和洄游产生影响，二者摄食策略的差异化响应能够降低种间竞争并保持物种共存。本研究将为认知大洋性柔鱼类动物对环境异常变化的适应机制及其营养生态位动态格局提供研究基础。虽然东太平洋赤道海域全年的海洋环境相对稳定，但本研究未考虑不同季节采样以及不同强度厄尔尼诺事件对茎柔鱼与鸢乌贼营养生态位的潜在影响，在后续的研究中仍需深入探讨。