昆明翠湖越冬红嘴鸥日间行为节律及行为时间分配

梁良，李正玲，范怀华，吕婷，戴蓉，陈明勇*

(1.云南大学生态学与环境学院，昆明650500；2.云南省昭通市第一中学，云南昭通657000；3.生态环境部南京环境科学研究所，南京210042)

红嘴鸥Larusridibundus是鸥形目Lariformes鸥科Laridae鸥属一种世界性分布鸟类，繁殖于古北界，南迁至印度、东南亚以及菲律宾越冬(约翰·马敬能等，2000)。红嘴鸥在我国广泛分布于各省区(郑光美，2011)，繁殖于西北及东北地区，在东部沿海地区和32°N以南的所有湖泊、河流及沿海地带越冬(周洪庆，2015)。自1985年秋季红嘴鸥首次进入昆明城区以来，在翠湖水域越冬30余年从未间断，且种群数量呈现跳跃性增加趋势(王紫江等，2006a)，2014—2018年翠湖越冬红嘴鸥数量为4 000～4 429只(姜志诚等，2019a)。国内关于红嘴鸥越冬生态的研究多集中在生活习性(王紫江等，1987)、种群数量与分布(王紫江等，2006a)、迁徙行为(王紫江等，2006b)、食性(吴兆录等，2008)、越冬生境选择(赵雪冰等，2008；姜志诚等，2019a)等方面。Myers等(1987)认为，迁徙鸟类的生存资源往往不适合连续使用，它们每年都需要在越冬地和繁殖地之间进行长距离的迁徙活动来完成生命周期，因此，迁徙鸟类的越冬生态和繁殖生态在其生活史中占据着十分重要的地位。研究发现，迁徙鸟类的行为时间分配及行为节律与能量的获取和保存密切相关(Zwartsetal.，1990；易国栋等，2010)，会对其身体肥满度(沈啸远，2016)和脂肪储备(Bowler，1994)造成影响，不仅会影响鸟类在整个越冬期的生存状态，还直接影响翌年雌鸟的产卵量以及雄鸟的占域行为，最终决定繁殖后代的存活率(Bowler，1994)。姜志诚等(2019b)研究了越冬红嘴鸥的行为，但行为节律及行为时间分配未见相关研究报道。为了解红嘴鸥越冬期的日间行为模式，掌握其活动规律，同时为其保护管理提供理论数据支持，于2017—2019年对昆明翠湖越冬红嘴鸥日间行为节律及行为时间分配进行了研究，结果报道如下。

1 研究区域与方法

1.1 研究区域

翠湖位于云南省昆明市中心区域五华山西麓，水域面积约15 hm2，呈长675 m、宽500 m的椭圆形(姜志诚等，2019a)。日照长、霜期短、年均气温15 ℃，年均降水量1 035 mm，具有典型的温带气候特点(谢谷艾等，2019)。翠湖是红嘴鸥在昆明越冬的重要栖息地，每年10月底至11月初，大批红嘴鸥会到达，直至翌年3月中旬左右，即越冬期结束前15 d左右离开。预实验发现，翠湖水面被许多道路和建筑物分隔成5个大小不等的水域，各个水域活动的红嘴鸥数量差异较大。本次研究将观察地点选在红嘴鸥分布数量最多的4号和5号水域(图1)。

图1 昆明翠湖各水域Fig.1 Water areas of the Green Lake，Kunming

1.2 研究方法

1.2.1 行为数据采集方法2017年11月—2018年2月和2018年11月—2019年2月，借助佳能HF G50录像机，采用瞬时扫描法(易国栋等，2010；沈啸远，2016)对翠湖水域越冬红嘴鸥的行为进行观察记录，共24 d。根据前期对红嘴鸥进城、出城时间的观察，红嘴鸥通常会在07∶30—08∶30陆续抵达，17∶00—18∶30陆续飞离湖区，为保证数据的完整性，将每天的观察时间设定为09∶00—17∶00，共8 h。依照群体大小，在观察时段内，每20 min拍摄记录1次，每个观察点每次的数据采集是从红嘴鸥分布区的一端向另一端进行扫描式拍摄，当红嘴鸥的数量较多时，随机选择其中一个聚集群进行观察和数据采集(蒋剑虹等，2015；邵明勤等，2018)。每次扫描时间10～20 s，相机转过90°～120°，角速度6～9°/s。为避免扫描速度不同可能造成的数据误差，所有扫描拍摄工作均由同一个研究者独立完成。

1.2.2 红嘴鸥越冬行为定义参考姜志诚等(2019b)将越冬红嘴鸥的行为分为8类：觅食、休息、修整、警戒、行走、游泳、飞行和社会(表1)。

表1 昆明翠湖越冬红嘴鸥的行为定义Table 1 Behavior definitions of Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

1.2.3 数据处理将24 d收集的行为数据资料进行汇总整理和检查，舍去因天气影响较大及游客干扰较多造成数据不全的观察日后，共获得14 d的有效观察日(11月4 d、12月3 d、1月4 d、2月3 d)。

拍摄记录的数据按照1 h的间隔进行分段，每天共分为8个时段。以各行为发生频次占总行为频次的百分比计算行为时间分配；以各时段内各类行为发生频次占总行为频次的百分比计算日间行为节律(蒋剑虹等，2015；邵明勤等，2018)；由于野外观测个体数在不同时间段不断变化，因此，日间行为节律与行为时间分配均以平均值计算(易国栋等，2010)。

用Kolmogorov-Smironov单样本检验法验证数据的正态性，如符合正态分布，使用单因素方差分析(One-Way ANOVA)检验不同时段行为时间分配的差异；如不符合，则使用Kruskal-WallisH检验行为时间分配的差异；各行为发生频率的相关性分析采用Pearson检验。所有数据统计、分析和图表处理使用SPSS 20.0和Excel 2010。

2 结果

2.1 红嘴鸥越冬行为的时间分配统计

2个越冬期内共观察、记录到红嘴鸥72 548只/次。觅食行为占全部行为的(44.01±1.70)%；休息、修整和游泳行为分别占(18.84±0.93)%、(9.44±1.00)%和(13.77±1.01)%；飞行、行走和警戒行为占比较小，依次为(8.47±0.68)%、(3.01±0.39)%和(2.45±0.57)%(图2)。

图2 昆明翠湖越冬红嘴鸥行为时间分配Fig.2 Behavioral time budget of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.2 越冬红嘴鸥日间行为节律

红嘴鸥的行走和飞行行为在日间各时段内的差异有高度统计学意义(P<0.01)；觅食、休息、修整、警戒和游泳行为之间的差异无统计学意义(P>0.05)。

觅食是越冬红嘴鸥日间最主要的活动方式，各时段均保持较高水平，一天中有2次觅食高峰，分别在11∶00—12∶00(49.79%)和13∶00—14∶00(46.95%)，低谷出现在12∶00—13∶00(42.69%)和飞离城区前的16∶00—17∶00(36.71%)，以12∶00—13∶00为分界线，呈现出上午逐渐增加，下午逐渐减少的趋势。休息行为在一天中呈现缓慢上升的趋势，高峰出现在12∶00—13∶00(20.52%)和16∶00—17∶00(21.35%)，低谷为09∶00—12∶00。红嘴鸥表现出明显的“上午觅食+中午休息+下午觅食”的行为模式。游泳占比仅次于觅食和休息，高峰为12∶00—13∶00(16.58%)，低谷为14∶00—15∶00(11.43%)。修整的高峰为12∶00—15∶00，比例保持在11%左右，发生频次在一天中呈现先增加后减少的趋势。飞行的高峰发生在红嘴鸥每天上午抵达翠湖后和每天傍晚离开翠湖前的一段时间，即09∶00—10∶00(13.07%)和16∶00—17∶00(13.78%)，并呈现出09∶00—13∶00逐渐减少，13∶00—17∶00逐渐增加的趋势。行走的高峰是09∶00—10∶00(5.01%)，低谷是16∶00—17∶00(1.91%)，在一天中发生频次逐渐减少。警戒行为发生次数较少，高峰为15∶00—16∶00，其他时段发生比例较为平均，保持在2%～3%(图3)。

图3 昆明翠湖越冬红嘴鸥日间行为节律Fig.3 Daily rhythm of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

09∶00—13∶00和13∶00—17∶00两个时段中越冬红嘴鸥不同行为所占比例分析结果显示，觅食、行走和游泳行为在09∶00—13∶00发生的比例高于13∶00—17∶00，而休息、修整、警戒和飞行行为则相反，都是13∶00—17∶00的发生比例高于09∶00—13∶00(图4)。

图4 昆明翠湖越冬红嘴鸥不同时段各行为发生频次Fig.4 Behavior frequencies in different periods of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.3 红嘴鸥越冬行为相关性分析

各类行为发生频次的Pearson相关性检验结果表明(表2)，觅食与休息行为之间呈极显著负相关(r=-0.750，P<0.01)，觅食与修整行为之间呈极显著负相关(r=-0.504，P<0.01)，修整与行走行为之间呈极显著负相关(r=-0.277，P<0.01)，而休息与修整行为之间呈极显著正相关(r=0.484，P<0.01)；觅食与警戒行为(r=-0.213，P<0.05)、游泳行为(r=-0.252，P<0.05)之间呈显著负相关，休息与游泳行为之间呈显著负相关(r=-0.219，P<0.05)，修整与警戒行为(r=-0.216，P<0.05)、游泳行为(r=-0.200，P<0.05)和飞行行为(r=-0.232，P<0.05)之间均呈显著负相关。

表2 翠湖越冬红嘴鸥各行为相关性分析Table 2 Correlation analysis of the behaviors of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.4 越冬红嘴鸥不同月份的行为时间分配

越冬红嘴鸥各类行为在各月份中发生比例并不相同。11月，觅食行为占比(55.43±4.31)%，达到其日间行为的一半以上，休息和游泳行为也占有相对较高的比重。12月和翌年1月、2月中，红嘴鸥的觅食行为占比逐渐减少，但始终保持较高水平；休息行为则与之相反，在整个越冬期呈现出逐渐增加的趋势(图5)。

图5 昆明翠湖越冬红嘴鸥不同月份行为的时间分配Fig.5 Behavioral time budget of wintering Larus ridibundus in different months in the Green Lake，Kunming

不同月份行为时间分配的单因素方差分析结果显示，觅食和休息行为在不同月份间均呈现出有高度统计学意义的差异(P<0.01)，而警戒行为在不同月份间的差异有统计学意义(P<0.05)，具有明显的月节律性变化，其他行为均不存在有统计学意义的差异(表3)。

表3 昆明翠湖越冬红嘴鸥不同月份行为时间分配的单因素方差分析Table 3 One-Way ANOVA analysis of behavioral time budget in different months of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

3 讨论

3.1 红嘴鸥越冬行为的日节律变化

野生动物的行为节律既是其进化适应的一部分，同时又是对环境因素变化的一种响应(Thompson，1961；Risenhoover，1986；Shietal.，2003；易国栋等，2010)，与动物的新陈代谢和能量需求密切相关(孔德军等，2008)，每种动物都有利于自身生存最合适的行为节律。伯格曼定律(Bergman’s Rule)推测小型鸟类的日间行为节律和时间分配可能与大型鸟类不同(沈啸远，2016)，这也符合了Sutherland和Moss在1985年的假设(Zwartsetal.，1990)，即同等大小的动物捕食较大猎物比捕食较小猎物花费的时间要短。假设所有的动物都会随机遇到猎物，那么捕食较大猎物的动物会面临更高的饥饿风险，因此它们必须生活在资源较为丰富的环境中，

这样可以在平均水平上减少活跃度。另一方面，捕食小猎物的动物面临更低的饥饿风险，可以生活在恶劣的环境中，但却需要大部分时间来觅食。也就是说，中、小型鸟类相比大型鸟类的活动性更高，需要取食更多食物来维持自身的能量消耗。红嘴鸥属于中等体型鸟类，在越冬期间，每天以觅食行为为主，通过获取大量的食物来保证每天长时间、快速飞行等活动所需的能量。日间活动行为节律方面，每天的上午、下午都存在明显的觅食高峰，中午则以休息为主，这种“上午觅食+中午休息+下午觅食”的行为模式在其他迁徙鸟类中也有发现(Hamiltonetal.，2002；杨延峰等，2012)。由于冬季夜间的能量消耗大，红嘴鸥需要每天上午增加觅食活动及时补充能量，而中午温度相对较高，能量消耗较少，红嘴鸥可以吸收日光来维持体温，觅食行为发生频率也相应下降，休息与修整行为适当上升，而下午觅食高峰的出现以及全天候觅食行为的较高水平则是为夜间的高能量消耗做储备。

休息、修整等行为需要一定的能量保证，一般在觅食行为结束后发生(Zwartsetal.，1990；易国栋等，2010)，因此休息与修整行为的高峰往往出现在觅食行为之后，二者均与觅食行为之间呈现极显著的负相关性(P<0.01)。在湖区各水域觅食时，红嘴鸥需要进行短距离游泳到达下一个觅食点，因而游泳行为是主要的过渡性行为。在觅食高峰时段，游泳行为的发生频次明显降低，所以也和觅食行为之间存在显著的负相关性(P<0.05)。翠湖是红嘴鸥日间活动的主要场所，并非其夜栖地，因此在早上抵达翠湖和傍晚离开翠湖的时段红嘴鸥的飞行行为占比最高，其他时段飞行行为均保持较低水平。飞行行为能量消耗较大，减少飞行有利于红嘴鸥更好地储存能量。另外，以往的研究表明，抵昆越冬的红嘴鸥，大部分会多次回到昆明越冬(王紫江等，2006b)，它们熟悉翠湖及周边区域的环境，对游客及过往的车辆有较好的适应性，加之红嘴鸥性喜群居，本研究发现，在没有人为伤害的情况下，红嘴鸥并没有对翠湖众多的游客表现出较高的警戒性，这使得其警戒行为在一天中的发生频率可以保持较低且稳定的水平。研究还发现，当翠湖附近的昆明动物园传来猛禽鸣叫声，或者当翠湖周边有车辆发出强烈鸣笛声，以及船只进入湖区清理垃圾时，红嘴鸥群体的警戒行为会增加，偶尔还会引发鸥群的集体迁飞。集体迁飞在本研究中视为非正常情况，不记录和统计到观测数据中。尽管在预实验中曾观察到红嘴鸥的竞争行为，但实际观测过程中该类行为发生次数很少，仅在1月出现5次，其余月份均不足5次，因此社会行为不在结果中分析。

3.2 红嘴鸥越冬行为时间分配的月变化规律

鸟类花费在各种行为上的时间和能量都会影响其生存状态(Orians，1961；易国栋等，2010)。红嘴鸥在越冬期间的行为模式以觅食和休息为主，这与斑头雁Anserindicus(杨延峰等，2012)、小天鹅Cygnuscolumbianus(杨二艳，2013)、鹤鹬Tringaerythropus(沈啸远，2016)等鸟类的行为模式相似，也说明红嘴鸥在越冬期间以补充、积累能量为主，这种模式能够较好地满足其能量收支平衡。食物的丰富程度以及可利用性影响着越冬鸟类的行为模式(Alonso &Alonso，1993；杨延峰等，2012)，昆明翠湖公园管理部门设置了许多越冬期鸥粮投喂站，为越冬期红嘴鸥提供了丰富的食物资源，因此红嘴鸥花费在觅食行为上的时间较多，而由于对环境的适应，也缩短了其警戒时间。在不同月份行为时间分配的比较中，11月的觅食行为占比最高，休息行为占比最低。这是因为迁徙鸟类从繁殖地迁徙到越冬地所花费的能量较大，加上高原地区低温环境下会增加能量的消耗，因此需要及时补充体能，最直接的体现就是花费尽可能多的时间觅食(Alonso &Alonso，1993；蒋剑虹等，2015)。有研究发现，灰鹤Grusgrus秋季从繁殖区到达越冬地后的一段时间，为尽早获得脂肪储备，其摄食时间和摄食率最高，但在随后的整个冬季，所有灰鹤的摄食时间和摄食率都有所减少，仅维持适当的摄入水平。这种减少是由当地食物供应量减少决定的，但也由其产生的饱足感决定(Alonso &Alonso，1993)。本研究发现，相较于11月，昆明翠湖越冬红嘴鸥在随后的12月及翌年1月和2月中逐渐减少了觅食行为，同时增加休息行为，减少能量消耗，保持体能。红嘴鸥这种行为变化发生的原因是否与灰鹤一致，还需要作进一步研究。

致谢：感谢云南大学生态学与环境学院硕士研究生王方、姚冲学、刘宇、王智红、张恒振、汤永晶、蒋桂莲、黄元、赵文蓝、朱高凡、刘嘉琦、崔宁、张磊、何富荣在论文撰写过程中的帮助。