美国杂草风险评估方法对我国入侵植物的可应用性*

何善勇 徐 飞 张 宁 温俊宝 印丽萍

(1.北京林业大学林木有害生物防治北京市重点实验室 北京 100083；2.上海海关 上海 200135)

生物入侵在全世界范围内造成了严重的社会、经济和环境影响，已成为生态学研究的焦点之一(Pheloungetal., 1999)。相比其他类别的入侵生物，入侵植物数量更多，全球入侵物种数据库(global invasive species database，GISD)收录的891种外来入侵生物中，458种(51.4%)为外来入侵植物(Invasive Species Specialist Group, 2017)；全球100种最危险入侵生物中，入侵植物数量最多，占比高达37%(Luqueetal., 2014)。当外来入侵植物在引入地区生存定殖后，由于缺乏天敌、竞争者等外界控制因素，加之自身在繁殖、适应能力、资源利用等多方面的优势(孙士国等, 2018)，极易扩散蔓延，形成大面积单优群落，占据主导地位，危害本土动植物，给经济、生态系统带来灾难性后果(张震等, 2018)，甚至对引入地区的社会、文化和人类健康造成严重危害(杨期和等, 2002)。

植物贸易引入是植物入侵的主要途径之一(赵宇翔等, 2015)。自2001年加入世界贸易组织以来，我国植物的主动引入十分频繁，以林木引种为例，2005—2014年10年间，我国总计从国外主动引入植物1 500余种(赵宇翔, 2017)；与之相对应，我国外来入侵植物的种类开始急剧增加，数量由90种(2002年)剧增至291种(2017年)(李振宇等, 2002；贺红, 2017)，每年因外来植物入侵造成的经济损失高达1 000亿元人民币(贺红, 2017)。虽然我国从20世纪80年代就已实行对外开放，但植物贸易真正飞速发展始于21世纪初叶(Normile, 2004)，因此今后很长时期我国外来植物的入侵形势将十分严峻。

风险评估是预防外来入侵植物最经济有效的手段(Lodgeetal., 2006)。我国已研究并建立了多种入侵植物多指标综合风险评估体系，如厦门、温州、江浙沪地区、华东地区外来植物入侵风险评估体系(欧健等, 2006；冯幼义等, 2010；李明丽, 2010；顾慧, 2014)，以及外来入侵植物杂草化风险“五阶评估法”(强胜, 2009)、外来植物入侵风险评价指标体系(谢国文等, 2010)、外来树种生物入侵风险评价体系(郑勇奇等, 2014)等，但从植物内在属性(生物生态学特性)建立风险评估方法用以评判植物自身是否为潜在入侵植物的研究和应用则相对较少。郑勇奇等(2014)建立的外来树种生物入侵风险评价体系中，包含对树种自身入侵性的评估方法，但其指标主要与乔木类植物有关。Chen等(2015)基于6种植物生物生态学特性构建多种机器学习算法入侵植物评估模型，总体评估准确率为66%～82%，但其使用时需要采用相关的软件或相关计算机语言，不便于广泛应用。国际植物保护公约(international plant protection convention,IPPC)要求对植物自身是否为有害植物(包括“杂草”和“入侵植物”)展开风险评估(ISPM 2, 2007；ISPM 11, 2013)，2017年国家林业局发布的《境外林木引种检疫审批风险评估管理规范》(中国林业网, 2018)明确要求对外来植物自身的入侵性进行评估，但没有给出具体的参考方法，因此，在我国林木引种检疫管理工作中，迫切需要评判效果较好、操作方便的入侵植物风险评估方法，用于评判拟引入植物是否为入侵植物，以降低外来入侵植物随植物贸易引入的风险。美国杂草风险评估方法(United States weed risk assessment system, USWRA)用于评估植物自身是否为潜在入侵植物(对此，Koop等(2012)指出该方法标题中的“Weed”和评估结果中的“Invader”等同，含义均指能在自然或人工环境中繁殖扩散并造成经济或环境损害的非本土植物。本研究按中文翻译习惯，将“Weed”翻译为“杂草”，但其类别包含所有植物种类，不仅限于中文字面所指的草本植物)，是在全世界使用最为广泛的澳大利亚杂草风险评估方法(Australian weed risk assessment system, AWRA)基础上建立而成的，并且提高了对非入侵植物的评估准确率(Koopetal., 2012)。为此，本研究拟采用我国已知身份的外来植物对USWRA进行测试，分析该方法对我国外来植物是否具有较高的评估效果，评判该方法是否适用于我国林木引种检疫管理工作，为建立我国入侵植物风险评估方法奠定研究基础。

1 材料与方法

USWRA将受试植物评估为严重入侵植物、一般入侵植物或非入侵植物(Koopetal., 2012)。本研究采用USWRA对我国已知身份的外来入侵植物(包括严重入侵和一般入侵)和外来非入侵植物进行逐一评估，整理并分析USWRA对各类植物的评估效果(拒绝率、接受率和再评估率)，采用ROC曲线对USWRA的评估效果进行检验。

1.1 受试植物的选择 外来入侵植物：从马金双(2013)主编的《中国入侵植物名录》和黄冠胜(2014)主编的《中国外来生物入侵与检疫防范》2部著作中，选出55种外来入侵植物(前书48种，后书7种)进行测试，其中严重入侵植物19种、一般入侵植物36种。本次测试中，将《中国入侵植物名录》一书中的全国性入侵植物划分为严重入侵植物，局部入侵植物划分为一般入侵植物，来自《中国外来生物入侵与检疫防范》中的7种入侵植物按《中国入侵植物名录》的定义归为一般入侵植物。

受试入侵植物选择时主要从传入时间和分类地位2方面设置筛选条件。传入时间方面，外来植物要成为入侵植物往往需要几十年时间(Williamson, 1996)，但具体年份未知，本研究根据Nishida等(2009)的测试，确定传入时间至少为40年。由于我国近代之前(即1840年以前)植物贸易很少(赵宇翔, 2017)，因此受试外来入侵植物的传入时间主要为近代以后(1840年以后)且至少已传入40年。分类地位方面，根据传入时间要求，从2部著作中整理出48科189种外来入侵植物，从每科中随机抽取1种用于测试；为保证受试植物生活型更加丰富，增加7种木本和藤本植物，分属豆科(Fabacea)、菊科(Asteraceae)和西番莲科(Passiflorweae)，最终选出55种受试外来入侵植物。

外来非入侵植物：从何家庆(2012)编著的《中国外来植物》中选出76种外来非入侵植物进行测试。非入侵植物主要按照未在我国造成经济或环境危害这一标准进行筛选(Daehleretal., 2004)。筛选时，按照上述外来入侵植物的传入时间要求，从《中国外来植物》一书中整理出75科187种外来非入侵植物，从每科中随机抽取1种用于测试，天南星科(Araceae)的另一种藤本植物被额外选择，最终选出76种受试外来非入侵植物。

1.2 信息来源 植物特性信息主要来源于相关的期刊、著作和网络数据库资源，其中植物信息网站主要包括作物保护大全(crop protection compendium，CPC)、入侵物种大全(invasive species compendium，ISC)、中国国家有害生物检疫信息系统、全球入侵物种数据库(global invasive species database，GISD)、夏威夷-太平洋杂草风险评估数据库(Hawaii-Pacific weed risk assessment)、Plant For A Future(PFAF)、种子信息数据库(seed information database，SID)、植物染色体数目索引数据库(index to plant chromosome numbers，IPCN)、热带有用植物数据库(useful tropical plants database)、美国农业部植物信息数据库(USDA、NRCS、The PLANTS Database)、美国食品药品管理局有毒植物数据库(FDA poisonous plant database)、加拿大有毒植物信息系统(Canadian poisonous plants information system)、全球杂草大全(global compendium of weeds)、中国在线植物志等。

1.3 美国杂草风险评估方法简介 采用经典的分类方法——逻辑斯蒂回归建立评判公式，其实质为线性回归模型，只是通过Sigmoid函数将该线性模型转化为解决分类问题的模型，其结果取值范围为[0,1]，即评判对象成为某一类别的概率。USWRA包括定殖/扩散潜力(establishment/spread potential, ES)和后果影响潜力(impact potential, IMP)2个指标体系。ES描述受试植物在风险地区逃逸、繁殖和扩散的潜力，IMP描述受试植物对自然环境、人工生产系统(如农田、果园等)、人为景观(如花园、城市草坪等)造成直接或间接影响的潜力，二者总体均为判别式打分指标，主要由“是否问题”构成，其他还包括一些“多选择问题”。ES考虑了植物生物地理学、生物生态学、环境适应能力等多方面属性，具体包括23个评判因素；IMP考虑了植物对风险地区生物、环境、经济产品、人类、社会等多方面综合影响，具体包括18个评判因素。评估时对各项因素进行逐项评判打分求和，即分别求得ES和IMP的评估分数。最终USWRA采用逻辑斯蒂回归方法建立了关于ES和IMP的3个分类公式，分别用于计算受试植物成为非入侵植物(non-invader)、一般入侵植物(minor invader)和严重入侵植物(major invader)的概率(即Pnon-invader、Pminor invader和Pmajor invader):

(1)

(2)

(3)

当Pnon-invader≥44.9%时，受试植物被评估为非入侵植物；当Pmajor invader≥38.8%时，受试植物被评估为严重入侵植物；其他情况则被评定为一般入侵植物，需再评估(Koopetal., 2012；APHIS-PPQ, 2015)。

此类测试研究主要采用拒绝率、接受率和再评估率对评估结果进行统计，即对严重入侵植物予以拒绝，非入侵植物予以接受，一般入侵植物则需再评估(Daehleretal.，2000; Daehleretal., 2004; Gordonetal., 2008)。

1.4 USWRA评估效果的检验 利用受试者工作特征曲线(receiver operating characteristic curve，ROC曲线)分别检验USWRA对严重入侵植物和非入侵植物的评估效果，以及将一般入侵植物和严重入侵植物归为入侵植物后USWRA对入侵植物和非入侵植物的评估效果。ROC曲线检验在统计分析软件SPSS22中操作完成。

ROC曲线是在以假阳性率为横坐标、真阳性率为纵坐标形成的坐标系中根据评估结果绘制而成的一条曲线，线下的面积称为AUC(area under curve)值，以AUC值大小反映诊断试验的价值。一般认为AUC值为0.5～0.7时诊断价值较低，为0.7～0.9时诊断价值中等，大于0.9时诊断价值高(王运生等, 2007)。

1.5 不同生活型植物成为入侵植物的差异分析 1)不同生活型植物成为入侵性植物比例的差异比较。结合《中国入侵植物名录》《中国外来生物入侵与检疫规范》《中国外来植物》以及《中国植物志》(网络版)的记录，整理汇总受试外来植物的生活型。采用Iman等(1980)在Friedman非参数检验方法基础上(Friedman, 1937；1940)提出的新检验方法(以下仍统称该方法为“Friedman检验”)检验本研究选择的不同生活型植物中成为入侵植物的比例是否存在显著差异：

(4)

(5)

式中：N为入侵层级，本研究分为严重入侵和一般入侵2个层级；k为生活型数量。

当FF>Fα[(k-1),(k-1)(N-1)](α最低为0.1水平)时，认为存在显著差异。

当检验结果显示具有显著差异(至少α=0.1水平上)，采用Nemenyi(1963)方法进行事后多重比较，但用于比较的关键差异值(critical difference，CD)，按照Bonferroni-Dunn检验提供的关键值(critical values)(表1)进行计算(Dunn, 1961; Demšar, 2006)，当不同生活型植物成为2类入侵植物的平均秩值之差大于关键差异值CD时，则二者生活型植物间存在显著差异：

(6)

2)不同生活型植物综合风险值大小的差异比较。USWRA中的线性回归方程为“0.235 6×ES+0.601 9×IMP”，其计算结果被称为综合风险值(composite risk scores，以下简称“风险值”)，用以描述受试植物成为入侵植物的风险大小，其值越大，则表明植物越可能成为入侵植物(Koopetal.，2012)。据此公式计算本研究中各受试植物的风险值，利用单因素方差分析和LSD多重比较方法(操作在SPSS 22软件中进行)比较不同生活型植物之间风险值的差异，以初步了解我国外来植物的风险特点。

表1 Bonferroni-Dunn检验关键值

2 结果与分析

2.1 USWRA评估效果 131种受试外来植物的评估结果详见附件1。结果显示，所有受试植物定殖/扩散潜力(ES)得分范围为-9～17，其中严重入侵植物为4～17，平均为10.68；一般入侵植物为0～16，平均为6.67；非入侵植物为-9～10，平均为-1.47。所有受试植物后果影响潜力(IMP)得分范围为1～2.5，其中严重入侵植物为1.1～2.5，平均为1.84；一般入侵植物为1.0～2.4，平均为1.66；非入侵植物为1～1.8，平均为1.06。

单因素方差分析结果显示，在ES得分上，非入侵植物、一般入侵植物和严重入侵植物呈现出两两极显著差异；IMP得分上，非入侵植物分别与一般入侵植物和严重入侵植物呈现出极显著差异，但一般入侵植物和严重入侵植物之间未呈现出显著差异(表2)。

对比USWRA评估受试植物得到的预测类别和受试植物在我国的已知身份，统计整理出USWRA对入侵植物和非入侵植物相应的拒绝率、接受率和再评估率(表3)。结果显示，USWRA对非入侵植物的识别效果最高，能准确识别出84.2%的非入侵植物，同时确保没有一种非入侵植物被拒绝；对严重入侵植物的识别效果次之，能准确识别出68.4%的严重入侵植物，同时没有一种严重入侵植物被接受；对一般入侵植物的识别效果较复杂，包含拒绝、接受和再评估3种结果，再评估率最高，达66.7%，拒绝率次之，为27.8%，同时有5.6%的一般入侵植物被接受。将一般入侵植物和严重入侵植物同时归入入侵植物类，USWRA对入侵植物的评估效果显示，虽然对入侵植物的拒绝率较低，仅为41.8%，但其接受的入侵植物并不多，仅为3.6%，只是无法评估的数量较大，占54.5%。

表2 美国杂草风险评估方法对我国外来植物的评估结果分数比较①

①上标大写字母A、B、C表示在0.01水平上差异显著。The superscript capital letters A, B and C indicate significant differences at 0.01 level.

表3 美国杂草风险评估方法对我国外来植物的评估效果

2.2 ROC检验结果 ROC检验结果显示，由USWRA对严重入侵植物和非入侵植物评估效果形成的曲线面积AUC值为0.990±0.007(SE)，极显著大于0.5(P<0.000 1)；由USWRA对入侵植物和非入侵植物评估效果形成的曲线面积AUC值为0.963±0.014(SE)，极显著大于0.5(P<0.000 1)。具体如图1所示。

图1 美国杂草风险评估方法对我国外来植物评估结果的ROC检验

2.3 不同生活型植物成为入侵植物的差异比较 1)不同生活型植物成为入侵植物的比例差异。各受试植物的生活型详见附件1，生活型数量和比例见表4。本研究受试植物包括草本(66种)、乔木(29种)、灌木(19种)、藤本(12种)、竹类(3种)、肉质(1种)、蕨类(1种)7种生活型，其中，草本类植物数量最多且占比最大，肉质、蕨类和竹类植物数量最少且占比最低，乔木、灌木、藤本植物的数量和占比处于中间位置。

表4 不同生活型植物中成为入侵植物的比例及秩值

表5 不同生活型植物成为入侵植物比例间的多重比较结果

2)不同生活型植物风险值大小的差异比较。草本、乔木、灌木和藤本4种生活型植物的风险值之间存在显著差异(P=0.043)，平均风险值从高到低依次为草本>藤本>灌木>乔木。草本和藤本植物的风险值之间无显著差异，但二者风险值均显著高于乔木(α=0.1)，灌木和其他生活型植物的风险值之间未呈现出显著差异。

表6 不同生活型植物的风险值结果比较①

①a、b:0.1水平上差异显著Significant difference at 0.1 level.

3 讨论与建议

3.1 对严重入侵植物和非入侵植物评估效果的分析 本次测试中，USWRA正确拒绝了68.4%的严重入侵植物，没有错误接受一种严重入侵植物，其余31.6%需再评估。严重入侵植物的正确拒绝率略低但接近70%，且不会导致严重入侵植物被接受，因此综合认为USWRA对严重入侵植物具有有效的评估效果。USWRA对严重入侵植物拒绝率略低，主要是因为测试将外来植物视为尚未进入我国境内，未评价在其他地区的入侵历史指标。本研究中受试外来植物的传入时间基本在19世纪40年代至20世纪50年代之间，很难查询到这一传入时间或之前植物在国外其他地区的入侵历史信息，测试时未评价USWRA中的ES-1、ES-3、IMP-N6、IMP-A4和IMP-P6指标(Koopetal., 2012)；而植物在其他地区的入侵历史，甚至可以单独用于评估(Mack, 1996)，所以这一信息在评估方法中占有一定比重。USWRA中ES指标分数为-25～32分，其中其他地区的入侵历史分数为0～6分，IMP指标分数为1～5.1分，其中其他地区的入侵历史分数为0～1.6分。ES得分对USWRA的评估结果影响较大(Koopetal., 2012)，本次测试中严重入侵植物ES平均得分为10.68，IMP平均得分为1.84，据此计算出植物成为严重入侵植物的平均概率为37.5%(低于阈值38.8%)，由此推算ES仅需增加0.42分，就能保证成为严重入侵植物的概率超过阈值38.8%。而在USWRA的ES指标中，如果外来植物在其他地区有发生历史，则ES将赋值为5分(见ES-1的赋值方式)。Dawson等(2009)研究发现，78%能自主扩散的外来植物，在其他地区具入侵历史，若据此比例推算(本研究受试的严重入侵植物不仅能自主扩散，而且实际造成了严重危害)，当评估植物在其他地区的入侵历史指标后，USWRA对严重入侵植物的正确拒绝率将至少上升至78%，同时大幅度降低再评估率，并保持零错误接受率，总体评估效果得到较高提升。因此在实际应用时，当获取到植物在其他地区的入侵历史信息，其评估效果将更加高效。

USWRA正确接受了84.2%的非入侵植物，没有错误拒绝一种非入侵植物，其余15.8%需再评估，据此认为USWRA对非入侵植物的评估效果较好。对于非入侵植物，本研究认为未评判植物在其他地区的入侵历史，几乎不会对评估效果产生影响。本次选择的76种非入侵植物中，60种属于观赏类植物，其他或为蔬菜或为果树或为药用等，人工驯化程度均较高，能形成自我繁殖种群的比例较少，这大大降低了其曾在其他地区成为入侵植物的可能性。Dawson等(2009)研究发现，在东非雨林地带能“生存”(surviving)下来的外来植物在其他地区具有入侵历史者占18%，由此推断那些不能形成单独种群的外来植物，具有入侵历史的比例会更低。

3.2 对一般入侵植物评估效果的分析 USWRA对一般入侵植物的评估结果较低，拒绝率仅为27.8%，而未识别率达到66.7%，错误率为5.6%，表现出未识别率较高、拒绝率较低的情况。

首先，假设一般入侵植物在实际中应为严重入侵植物而予以拒绝。当将一般入侵植物视为严重入侵植物，并与严重入侵植物合并为入侵植物后，结果显示USWRA对入侵植物的拒绝率较低，为42%。造成拒绝率低的原因，可能有以下2种：一是前述由于受到植物其他地区入侵历史缺失的影响；二可能是因为该一般入侵植物实际中应为非入侵植物，而原划分标准将其错误地归为一般入侵植物(马金双, 2013)。在《中国入侵植物名录》中，外来入侵植物第4个等级为一般入侵类，其定义的主要依据是“危害不大或不明显”，本研究认为这一评判规则容易引起主观偏差，从而导致非入侵植物被归入到一般入侵植物类中，或者将一般入侵植物被归入到非入侵植物类中。一般入侵植物和非入侵植物之间不是离散型，而是一个连续状态，二者之间具有共同的特征(Gordonetal., 2008)，由此导致评估方法对一般入侵植物无法判别。从另一方面看，本次测试中无法识别的一般入侵植物，提示《中国入侵植物名录》中对于一般入侵植物(IV)的归类或许需要重新调整，而闫小玲等(2014)也认为该书中入侵植物的等级应根据实际情况做出动态调整。

其次，一般入侵植物与非入侵植物以及严重入侵植物之间的重叠性，导致无法真正定义一般入侵植物(Gordonetal., 2008)，即一般入侵植物应为严重入侵植物而予以拒绝，还是应为非入侵植物而被接受，尚无法给出准确的评判。因此，虽然本次评估结果显示一般入侵植物拒绝率低，但这并不代表USWRA的准确率低，而是由于一般入侵植物的特殊性造成的。如果以对一般入侵植物的评估效率认为USWRA效率偏低，会导致结论会有所偏差。因此本研究认为，应更加注重考察USWRA对严重入侵植物和非入侵植物的评估效果。

3.3 不同生活型植物成为入侵植物的比例 本研究所选择的4种不同生活型植物，非参数检验结果认为各自成为入侵植物的比例存在差异，只是进一步多重比较结果无法找出具有显著差异者。分析原因认为主要与样本选择方式有关，本研究主要致力于检验USWRA对我国外来植物的评估效果，未充分考虑生活型的样本数量，灌木(19种)和藤本(12种)植物数量相对较少；但另一方面，USWRA对不同生活型植物的风险值结果表明，乔木植物在我国成为入侵植物的风险值显著低于草本植物。由此初步表明，我国面临的植物入侵风险主要可能来自于草本植物，与闫小玲等(2014)研究结果相似，即我国外来入侵植物中超过80%为草本植物，而乔木植物仅占4%。因此，USWRA的综合风险值也能较好指示植物成为入侵植物的风险大小，从另一侧面表明该方法具有较高的评判效果。

3.4 USWRA在我国的应用与发展建议 USWRA的指标主要为植物特性(Koopetal., 2012)，其实质属于风险评估中的归类方法，用以识别出潜在的入侵植物和非入侵植物(ISPM 2, 2007)。因此在实际应用时，不能仅根据USWRA评估结果即对受试植物做出允许入境的管理决定，还应重点评估植物携带其他有害生物的风险。

我国林木引种需求较高(赵宇翔, 2017)，但主动引入往往造成植物入侵。目前我国6种重要的林业外来入侵植物中有4种属于主动引种传入(赵宇翔等, 2015)，因此有效评估拟引入林木自身是否可能为入侵植物，将降低入侵植物的传入风险，提高风险评估工作的效率。本次测试结果认为，USWRA可以作为一种参考方法应用于我国林木引种的风险评估工作。为更好地应用USWRA以及促进我国入侵植物风险评估方法的研究，提出以下建议：

1)应用USWRA时，可对USWRA中的ES-8“是否为禾本科草本植物”和ES-17“自然传播方式的数量”进行修改(Koopetal., 2012)。建议在ES-8中加入菊科草本植物，因为菊科类入侵植物在我国发生数量最多且危害严重(闫小玲等, 2014)。对于ES-17指标，其赋值方式是按自然传播方式的总数量赋分(即0种=-4；1种=-2；2种=0；3种=2；4或5种=4)，这就要求评估者必须全部掌握受试植物5种自然传播方式的信息才能做出准确评判，但有些传播方式难于查找甚至无相关信息，如动物体内传播等。因此建议，可在保持ES-17指标分值不变(4分)的情况下，对5种自然传播方式实施逐项赋值(平均或权重)，相加后得到ES-17的评估分数。

2)加强开展多类群物种的特性比较研究。从受试植物来看，我国外来草本植物占据大多数[与Weber等(2008)的研究结果相似]，且草本和藤本植物的风险值较高，乔木植物的风险值相对较低，初步认为草本和藤本植物对我国的入侵风险最高，而乔木植物入侵风险较低。这与美国的入侵植物生活型特点不尽相同，因为从USWRA的指标可知(ES-5、7、9)，藤本、水生和木本植物对美国具有较高的入侵风险(Koopetal., 2012)。因此建议，加强开展多类群物种间特性的比较研究，如外来入侵植物与外来非入侵植物、外来入侵植物与本土非入侵植物等(Pyšeketal.，2007；2008)，系统筛选出与我国入侵植物高度相关的特性，建立适合我国特点的入侵植物风险评估归类方法。

3)对于USWRA评定为再评估的植物，可利用相关的再评估规则进行最终判断，如Koop等(2012)为USWRA补充建立的再评估规则，或Daehler等(2004)建立的判别树再评估规则。