层面优先入路在腹腔镜低位直肠癌侧方淋巴结清扫术中的应用*

孙轶，张智春，杨红杰，李鹏，周远达，曾庆昇，张锡朋

天津市人民医院肛肠疾病诊疗中心 天津 300000

侧方淋巴结转移是低位直肠癌的一个重要转移途径，低位直肠癌侧方淋巴结转移率约为10%[1]。在日本，侧方淋巴结清扫术（lateral lymph node dissection，LLND）是进展期低位直肠癌的常规术式。在西方国家，曾经由于常规的侧方淋巴结清扫缺乏有力的肿瘤学数据支持，新辅助放化疗+全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）为常规治疗方案。近期的西方国家的研究也发现新辅助治疗+TME手术并不能完全地防止侧方淋巴结的转移和复发，建议对新辅助治疗后仍然存在转移淋巴结的病例，应该进行侧方淋巴结清扫[2]。然而由于侧方淋巴结清扫手术复杂，并且可能带来相关的严重并发症，加上部分患者新辅助治疗后组织水肿及纤维化增加了手术难度，限制了该技术的广泛开展[3]。如何让治疗性侧方淋巴结清扫手术更加简单，让外科医生更容易地掌握这一手术值得研究。自2017年5月起，我们采用腹腔镜层面优先入路的手术方式施行治疗性低位直肠癌侧方淋巴结清扫手术，将手术简单化、程序化[4]，现将治疗情况报告如下。

1 资料与方法

1.1 一般资料

本次对2017年5月至2020年1月于天津市人民医院肛肠疾病诊疗中心采用层面优先入路进行治疗性腹腔镜低位直肠癌侧方淋巴结清扫的42例患者临床资料进行回顾性分析。患者基线资料如表1，所有患者术前均经结肠镜检查及病理学活检确诊为直肠癌，通过腹部增强CT及MRI检查评估有无侧方淋巴结转移。是否进行手术前新辅助放化疗遵循患者意愿，放疗结束后6～8周手术。术前影像评估单侧侧方淋巴结转移患者行患侧侧方淋巴结清扫术，术前影像评估双侧侧方淋巴结转移的行双侧侧方淋巴结清扫术。所有手术均由同一主刀医师完成，术前均获得患方同意。本研究的开展经医院伦理委员会审批通过。

1.2 病例选择标准

（1）适应证：①术前CT及MRI影像评估有侧方淋巴结转移（直径大于等于7 mm），经新辅助放化疗后仍考虑有侧方淋巴结转移（直径大于等于5 mm）；②肿瘤无远处转移或远处转移可根治切除。

（2）禁忌证：①侧方淋巴结侵犯近端骶骨；②侧方淋巴结侵犯梨状肌及坐骨神经；③侧方淋巴结包绕髂外血管；④不可切除的远处转移。

表 1侧方淋巴结清扫患者的基线资料

1.3 手术步骤

侧方淋巴结清扫在TME手术结束后进行，采用腹腔镜直肠癌常规五孔法的穿刺孔，不需要另外添加穿刺孔，体位采用头低截石位，术者站于患侧的对侧。清扫范围主要在髂内淋巴结及闭孔淋巴结区域。手术步骤：

（1）展开输尿管腹下神经筋膜与髂内淋巴脂肪组织之间层面（展开第一解剖层面）。以输尿管为解剖标志，进入输尿管腹下神经筋膜与髂内淋巴脂肪组织之间的疏松解剖层面，超声刀向背侧、尾侧拓展这一疏松的解剖间隙，自头侧向尾侧依次显露骶骨筋膜、梨状肌筋膜。通过这一解剖层面展开，将包含有输尿管、腹下神经、S2～S4神经的输尿管腹下神经层面与髂内淋巴脂肪组织充分分离。见图1。

（2）展开膀胱腹下筋膜与闭孔淋巴脂肪组织之间层面（展开第二解剖层面）。识别脐动脉，以脐动脉为解剖标志，进入膀胱腹下筋膜与闭孔淋巴脂肪组织之间疏松间隙，膀胱腹下筋膜包绕脐动脉、膀胱上动静脉及膀胱下动静脉及神经血管束，特别要注意保留神经血管束（除非其被淋巴结直接侵犯），超声刀向背侧、尾侧充分拓展这一间隙至盆筋膜腱弓（见图2）。第一、第二层面充分拓展后确定了侧方淋巴结的内侧界限。

图 11 第一解剖层面展开

图 22 第二解剖层面展开

（3）展开盆筋膜壁层与闭孔淋巴脂肪组织之间的层面（展开第三解剖层面）。识别髂腰肌及髂外血管，向内侧牵拉髂外血管，以髂腰肌为解剖标志，进入髂腰肌筋膜与闭孔淋巴脂肪组织之间疏松解剖层面，超声刀紧贴髂腰肌筋膜表面内侧拓展这一解剖层面至闭孔内肌筋膜表面，紧贴闭孔内肌筋膜进一步向内侧拓展这一解剖层面直至盆筋膜腱弓（见图3）。该层面的充分拓展确定了侧方淋巴结的外侧界限。然后向头侧背侧拓展此间隙，显露闭孔神经头侧，分离并保护闭孔神经，于闭孔神经背侧识别髂腰动静脉及腰骶干，沿着闭孔淋巴脂肪组织与坐骨神经筋膜之间疏松解剖层面向梨状肌下孔方向拓展层面至阴部管，显露阴部内动脉，层面拓展过程中遇到汇入髂内静脉的闭孔静脉近端，予结扎后切断（见图4），此时，确定了侧方淋巴结的背侧界限。至此，侧方淋巴结内、外、背侧界限已确定，转而进行淋巴结清扫。

图 33 第三解剖层面尾侧拓展

图 44 第三解剖层面背侧拓展

（4）闭孔区淋巴脂肪组织清扫（第二解剖层面与第三解剖层面之间淋巴结清扫）。闭孔区淋巴脂肪组织位于第二解剖层面及第三解剖层面之间。自髂内外动脉分叉处打开髂外动静脉血管鞘直至内环口，游离并保护髂外动静脉，识别闭孔神经尾侧，将闭孔神经与闭孔淋巴脂肪组织分离，全程保护闭孔神经，分离并切断闭孔动静脉远端。于髂内外静脉汇合处超声刀切断闭孔淋巴脂肪组织头端，然后沿着髂内动脉主干继续清扫，直至髂内动脉分出阴部内动脉处，注意辨识臀上动脉及闭孔动脉，臀上动脉予以保留，闭孔动脉在其根部结扎离断。此时闭孔淋巴结脂肪组织已充分游离，只剩髂内动脉远侧分支与其相连。

（5）髂内淋巴脂肪组织清扫（第一解剖层面与第二解剖层面之间淋巴结清扫）。髂内淋巴脂肪组织位于第一解剖层面及第二解剖层面之间。自髂内外动脉分叉处打开髂内动脉血管鞘清扫淋巴脂肪组织，向背侧清扫至梨状肌表面。向尾侧清扫淋巴脂肪组织逐步显露膀胱上下动脉及及阴部内动脉，彻底清扫膀胱下动静脉及阴部内动静脉周围淋巴结。如果髂内淋巴脂肪组织未与髂内血管远端分支融合，可以保留膀胱上血管及阴部内血管，膀胱下血管周围侧方淋巴结转移较多，一般予以切除。如果髂内淋巴脂肪组织与髂内血管远端分支融合，可以联合被融合的血管一并切除。至此完成髂内淋巴结清扫。盆筋膜腱弓处切开盆筋膜，贯通侧方淋巴结清扫后腔隙及TME术后腔隙，以降低术后淋巴囊肿并发症发生率。将所清扫的淋巴脂肪组织整块移除。淋巴结清扫结束后可见内侧、外侧及背侧三个界面内的闭孔淋巴结及髂内淋巴结获得彻底清扫。见图5及图6。

图 5闭孔淋巴结清扫结束手术视野

图 6髂内淋巴结清扫结束手术视野

1. 4 观察指标

（1）手术相关观察指标：手术方式、手术时间、术中失血量、单/双侧清扫情况、是否中转开腹及术中并发症（包括血管损伤、肠管损伤、输尿管损伤、皮下气肿）。（2）术后病理学指标：肿瘤病理的TNM分期、肠系膜淋巴结清扫数量及阳性数量、侧方淋巴结清扫数量及阳性数量。（3）术后康复指标：术后住院时间、术后拔除尿管时间、术后并发症（包括淋巴囊肿、吻合口漏、术后尿潴留、下肢水肿、切口感染及淋巴漏）。（4）术后随访复发情况。

1. 5 统计学方法

采用SPSS 25.0统计软件包进行数据分析。符合正态分布的计量资料采用（）表示；符合偏态分布的计量资料用M（QL，QU）表示；计数资料采用（n）表示。

2 结果

全组42例患者均顺利完成腹腔镜手术，无中转开腹病例，施行17例Miles手术、19例Dixon手术、5例Hartmann手术和1例联合前列腺切除的Miles手术，无术中及术后严重并发症及围手术期死亡患者。其中，中位术后住院时间为14.00 d（剔除了4例病例后统计，包括1例术后非手术原因肠梗阻患者、3例出院前行辅助化疗患者）。发生围术期并发症3例，其中：术后淋巴囊肿1例，对症治疗后缓解；术后下肢水肿1例，对症治疗后好转；术后切口感染1例，间断换药后切口愈合。患者术后1年内每3个月复查一次，1年后每6个月复查一次。中位随访9（1～30）个月，未见侧方淋巴结复发病例。其余手术相关指标情况见表2，术后恢复情况见表3，术后病理学指标情况见表4。

表 2 手术相关指标情况

表 3术后恢复情况

表 4 术后病理学指标情况

3 讨论

NCCN指南、ESMO指南、日本大肠癌协会指南及中国专家共识对低位直肠癌侧方淋巴结清扫的手术指征有争议，但是对于新辅助放化疗后仍然考虑有侧方淋巴结转移的低位直肠癌患者行治疗性侧方淋巴结清扫手术是一致推荐的[5]。然而新辅助放化疗后盆腔组织会有不同程度的水肿、纤维化等改变，增加了手术难度，并且可能增加围手术期并发症发生率。对于外科医生而言，安全开展新辅助治疗后侧方淋巴结清扫手术具有更大的挑战性，因此需要我们努力探索简单易行、安全可靠保留排尿及性功能、根治彻底的侧方淋巴结清扫手术方法。

基于此，我们对侧方淋巴结清扫手术入路进行了改进，采用层面优先的方式进行侧方淋巴结清扫，先确定淋巴结清扫边界再进行淋巴结清扫。第一步展开输尿管腹下神经筋膜与髂内淋巴脂肪组织间的第一解剖层面确定了淋巴清扫的内侧界的上半部分；第二步展开膀胱腹下筋膜与闭孔淋巴脂肪组织间的第二解剖层面确定了淋巴结清扫内侧界的下半部分，第一二层面的展开共同确定了淋巴结清扫的内侧面；第三步展开髂腰肌、闭孔内肌筋膜内侧及坐骨神经筋膜与闭孔脂肪淋巴组织间的第三解剖层面，确定淋巴结清扫的外侧及背侧面。第一解剖层面与第二解剖层面之间的是髂内淋巴结，第二解剖层面与第三解剖层面之间的是闭孔淋巴结。然后整块清扫闭孔淋巴结及髂内淋巴结。

层面优先入路侧方淋巴结清扫优势在于：（1）层面优先分离，首先拓展三个解剖层面，确定淋巴结清扫边界，然后进行淋巴结清扫，避免了因手术切入淋巴脂肪组织后残留转移癌细胞的风险，保证淋巴结清扫的彻底性；（2）手术层面在疏松的间隙里沿着筋膜进行游离，避免手术切入淋巴组织中引起出血及渗血，确保术野干净，减少因止血导致的不必要的副损伤，确保手术安全；（3）手术拓展第一解剖层面保留了输尿管腹下神经筋膜，可靠地保护输尿管及盆腔植物神经；拓展第二解剖层面，保留了膀胱腹下筋膜，可靠地保护了膀胱及神经血管束；拓展第三解剖层面，完整地保留了坐骨神经筋膜，可靠地保护了坐骨神经；三个层面的拓展保留及保护了输尿管盆丛神经、神经血管束、坐骨神经，降低了手术的副损伤及术后排尿及性功能障碍发生率；（4）对于明显增大的融合淋巴结，在第三解剖层面拓展过程中，沿着间隙将肿大淋巴组织背侧从坐骨神经上分离，减少了损伤坐骨神经的风险，同时使融合肿大淋巴结位置变得表浅，降低后续淋巴结清扫难度；（5）手术程序化，可重复性强，降低侧方淋巴结清扫手术难度，简单易学易推广。

国内学者已报道利用筋膜导向或者日本“三间隙”原则进行侧方淋巴结清扫手术[6-8]，我们在筋膜导向的基础上首先利用筋膜间间隙拓展层面确定淋巴结清扫边界，然后在边界内进行淋巴结廓清，减少了淋巴脂肪组织残留风险，使手术更加简单化、安全化。

在日本对大肠癌的处理方法中，将髂内淋巴结及闭孔淋巴结定为低位直肠癌LD2清扫范围，如果未能完全清扫这两组淋巴结则定义为LD1，清扫全部侧方淋巴结则定义为LD3，最佳的侧方淋巴结清扫范围目前尚无定论[9]。Kanemitsu等[10]研究认为，侧方淋巴结转移主要分布在髂内淋巴结及闭孔淋巴结，清扫髂内淋巴结及闭孔淋巴结可以增加生存获益，髂内淋巴结及闭孔淋巴结均为层面优先入路侧方淋巴结清扫术重点清扫范围，同时手术注重质量控制，需全程显露阴部内动脉至其汇入阴部管处或者切除阴部内动脉，以彻底清除侧方淋巴结转移率最高的阴部内动脉远端周围脂肪淋巴组织。

本研究为单中心回顾性小样本研究，缺少对照研究及长期肿瘤学疗效随访结果，最终疗效确认还需要进一步多中心前瞻性随机对照研究及长期肿瘤学疗效随访结果。