蜂粮及发酵蜂花粉产品的研究进展

延莎 赵柳微 吴黎明

摘 要：对蜂粮的营养价值、功能特性、发酵过程及发酵蜂花粉的研究进展进行综述，为深度开发蜂花粉发酵食品提供科学依据。

关键词：蜂粮;营养特性;功能特性;发酵蜂花粉

蜂花粉不仅能为人们提供营养，还具有抗炎、抗疲劳、增强免疫力等功能特性[1-3]。根据2015年蜂产品的出口数据，蜂花粉是我国在蜂蜜之后的第二大出口蜂产品，且增幅达到25%[4]。苏松坤[5]和Anderson等[6]指出，蜜蜂可能并不直接食用蜂花粉，而是食用蜂粮。Michener提到，蜂粮是蜜蜂幼虫的全价营养源，用以满足幼虫的生长发育需要[7]。蜂花粉在变为蜂粮的过程中，营养成分发生了改变，比如必需氨基酸有所增加[8]，产生了新的发酵产物维生素K，经发酵后营养物质更易吸收利用。此外，蜂粮还含有大量有益人体肠道健康的益生菌，如乳酸菌[9]。Crane等[5]认为，与蜂花粉相比，蜂粮具有更优越的营养价值。本文对近些年来对蜂粮及发酵蜂花粉的相关研究进行汇总，为后续深入的基础研究和产品开发提供思路和科学依据。

1 蜂粮的化学组成及形成机制

1.1 蜂粮的营养成分

蜂粮的化学组成首先是依赖于工蜂采集的花粉，即使是在同一个蜂巢，也很难发现质量完全一样的蜂粮[10]。蜂粮的主要成分包括水、蛋白质、游离氨基酸、生物活性物质、脂肪酸、矿物质、维生素和碳水化合物[11]。蜂粮的蛋白质含量范围是14.1～37.3g/100g（干重），平均含量为23.1±2.9g/100g，与蜂花粉平均蛋白含量为23.8g/100g是接近的，主要是由于生物发酵过程只能作用花粉粒表层的物质，而无法作用到花粉壁内溶物[12]。Hannelie等[8比较了蛇尾锦新鲜花粉、蜂花粉和蜂粮的粗蛋白含量，分别为50.8%（干重）、31.4%（干重）和28.1%（干重），蜂粮的蛋白质含量较蜂花粉略有降低。Gloria等[13]比较了非洲蜜蜂和欧洲蜜蜂的蜂粮成分差异，结果也显示2种蜂粮的蛋白质含量都较花粉的低，而氨基酸含量却相反，说明经发酵后会有部分花粉蛋白降解。Andreia等[14]测了15个蜂粮样品，平均蛋白质含量为18%，且与蜂花粉含量差异不大，但是由于蜂粮是经乳酸菌发酵后所得，故蛋白质的效价更高。Claudia等[1]研究表明，蜂粮中的酶包括淀粉酶、磷酸酶和葡萄糖氧化酶。苏松坤等[5]研究发现，茶蜂粮中的游离氨基酸含量较新鲜茶花粉低，水解氨基酸含量高，证明蜂粮中有更丰富的多肽。

一般而言，蜂花粉中包含所有的必需氨基酸，但是由于花粉来源的不同其含量差异很大。Berene等[11]报道，蜂粮中谷氨酸、天冬氨酸和脯氨酸含量较多。Hannelie等[8]研究表明，蛇尾锦的新鲜花粉、蜂花粉和蜂粮的必需氨基酸和非必需氨基酸的比例并没显著性差异，且3种花粉中必需氨基酸的含量与蜂王浆中的含量也是相似的（表1）。

脂类：蜂粮脂类的含量也受到植物源的影响，Tomas等[14]测定了17个蜂粮样品，脂含量为4%～17%，这个脂含量与Li等[15]提到的蜂花粉脂含量为1%～13%相差不大。Violete等[16]通过气相方法分析了红车轴草蜂粮和蜂花粉的脂类物质。蜂粮中鉴定出35种脂肪酸，蜂花粉中鉴定出42种脂肪酸，前者的多不饱和脂肪酸ω-3∶ω-6为8.42，远高于后者3.35的比值。Hannelie等[8]报道，新蛇尾锦鲜花粉、蜂花粉和蜂粮的主要脂肪酸是棕榈酸、硬脂酸、油酸和二十碳烯酸，且它们在总脂中的百分数分别为76%、72%和65%，然而在上述3种产品中，饱和脂肪酸、单不饱和脂肪酸和多不饱和脂肪酸的比例差异不显著。苏松坤等[5]发现，茶蜂粮的亚油酸和硬脂酸比鲜茶花粉高400%和87.5%，而亚麻酸

和软脂酸却分别减少了15.4%和60%。Ceksteryte等[17]研究春天的油菜和柳树花粉来源的蜂粮，鉴定出22种脂肪酸，包括大量的ω-3、ω-6和ω-9系多不饱和脂肪酸，其中，十八碳三烯酸的含量最高（22%～43.8%）。蜂粮可能是多不饱和脂肪酸的良好来源，可以补充我们日常膳食中多不饱和脂肪酸的不足（表2）。

碳水化合物：蜂粮的碳水化合物含量首先取决于花粉的来源，平均质量分数为24%～34.8%，果糖含量最多，其次是葡萄糖和麥芽糖。在乳酸发酵过程中，微生物会利用单糖，残留的二糖有海藻糖和异麦芽糖等[10]。还有一些多糖如果胶、纤维素，微生物不能直接利用，这些物质是花粉壁的组成成分[8]，但是一些酶可将这些多糖降解为低分子化合物[1]。Stanciu等[18]对比了罗马尼亚蜂花粉和蜂粮的营养和生物价值，蜂粮中的二糖含量为0.12%，远小于蜂花粉的（1.57%），说明在发酵蜂花粉过程中，水解了一部分二糖[19]。蜂粮中的淀粉较少，有些植物来源的花粉甚至没有淀粉（表3）。

维生素：对蜂粮中维生素的报道较少。苏松坤等[5]在茶蜂粮和鲜茶蜂花粉中都测出了维生素A、B1、B2、C、D和E，且蜂粮中的维生素E和维生素B1含量比鲜茶花粉高，而其余几种维生素都有所下降。Tomas等[14]分析了蜂粮中的维生素E，然而不同样品中的维生素E总含量差异非常大（0.04～302mg/g），其中的同分异构体的构成差异极显著。Gilliam和Loper等[1]报道，蜂粮中存在维生素K，这是蜂花粉中没有的。Marta等[21]比较了蜂王浆、蜂粮和雄蜂体内的α-生育酚含量，分别是16、80、8μg/g，蜂粮中的α-生育酚含量远高于其他两者。

矿物质：蜂粮中含有的矿物质元素有Ca、Mg、P、Fe、Na、K、Al、Mn、S和Cu[10]。但是花粉、蜂花粉和蜂粮矿物质含量之间存在差异。Hannelie等[8]研究了蛇尾锦花粉、蜂花粉和蜂粮灰分的变化情况，结果显示，后两者较新鲜花粉的灰分含量显著低，但是蜂花粉和蜂粮之间并没显著差异。Andelkovic等[22]比较了蜂花粉和蜂粮的灰分含量，结果表明，蜂粮的灰分含量比蜂花粉高7.54%，其中，Ca、K、P、Mg和Fe的含量增加，而Zn和Mn含量下降。Stanciu等[23]用原子吸收法研究了来自于特兰西瓦尼亚的蜂花粉和蜂粮的矿物质，结果表明，K都是两者含量最高的矿物质，其次是Ca和Mg，其他还有Fe和Zn（表4）。

植物化学物质：多酚是一类蜂粮中重要的植物化学物质，也是目前蜂粮中研究最多的。Stanciu等[25]测定了分别用甲醇、水、乙醇、70%甲醇和70%乙醇提取蜂粮中的总酚、总黄酮，结果表明，甲醇的提取率最高。Tomas等[14]测定了18个来自于葡萄牙东北地区的蜂粮样品的多酚，结果发现，比同地区的蜂花粉的多酚含量高，可能是由于发酵使得花粉的结构破坏，释放更多的多酚。Leslaw等[26]分别将蜂王浆、蜂粮、蜂胶和花粉加入到蜂蜜中，添加蜂粮产品的多酚含量显著高于其他产品，且有更强的抗氧化性，间接说明蜂粮的多酚含量要高于花粉。

综上，蜂花粉经微生物发酵成蜂粮后，营养成分确实发生了变化，但由于粉源植物、产地等的差异，每种营养成分的变化情况并不完全相同。总体而言，蛋白质会部分降解，多不饱和脂肪酸和维生素更为丰富，酚类化合物含量会显著升高，这些变化也更加符合我们对健康食品的要求，初步表明蜂粮比蜂花粉具有更高的营养价值。

1.2 蜂粮的功能活性

很多文献都提到蜂粮具有提高免疫力、抗菌、抗氧化等功能活性[27]，但是研究蜂粮功能活性的文献并不多，其中主要是关于蜂粮抗氧化活性的。Vilma等[28]分别从35个蜂蜜样品和9个蜂粮样品中提取出酚类化合物，通过清除ABTS+和DPPH评价其抗氧化活性，结果显示，蜂粮多酚提取物具有更强的抗氧化性，且主要的酚类化合物有山奈酚、p-香豆酸、柯因和芹菜素。Sobral等[29]用HPLC-DAD-ESI/MS鉴定出蜂粮中的酚类化合物，主要是黄酮醇衍生物，且发现筛出的化合物对乳腺癌细胞、肺癌细胞、宫颈癌细胞或是肝癌细胞都有抑制作用，然而对正常细胞并无毒性。Podriznik等[30]分析了蜂房中不同部分的蜂粮的总酚含量及抗菌活性。总酚含量并非与抗菌性呈正相关，上层的蜂粮有最高的抗菌性而下层的蜂粮有最高的总酚含量。Katarzyna等[31]指出，蜂糧可以调节脂代谢、改善老年人的神经衰弱症状等。目前对于蜂粮的活性成分研究最多的就是多酚类物质，其他成分如脂类、甾醇、多肽等功能特性的相关研究基本空白，弥补这些空白也是更深入挖掘蜂粮功能的过程。

1.3 蜂粮的形成机制

蜂花粉在蜂巢中被蜜蜂加入酶、唾液分泌物以及蜂蜜，形成一个适合细菌和酵母生长的厌氧环境，为制造蜂粮提供了必要条件[32]。贮藏的蜂花粉所经历的这个生物变化就是一个固态发酵过程。根据Claudia[1]、Standifer等[33]和江武军等[34]报道的结果，蜂花粉发酵始于乳酸菌、假单胞菌和酵母菌共同利用花粉营养物质的繁殖过程。假单胞菌会创造一个适合乳酸菌进行乳酸发酵的厌氧环境。随着氧气耗尽，好氧菌逐渐消失，乳酸菌降解糖类产生大量乳酸，使蜂粮的pH值降低，随着蜂粮的酸度增加，其他微生物逐渐减少。最后蜂粮的pH值接近4，仅剩下一些酵母菌对残留的糖类进行利用。有些学者对蜂粮形成过程中各种微生物的变化情况进行了研究，下面分类进行总结。

1.3.1 细菌 蜂粮的形成过程中，pH值逐渐下降，其中主要是细菌中的乳酸菌发挥了重要作用。Hani等[35]从蜂花粉中分离鉴定出植物乳杆菌、发酵乳杆菌、乳酸乳球菌、乳酸片球菌、戊糖片球菌等，这些乳酸菌可能在蜂粮酿制中起到重要作用。Gilliam等[36]从扁桃花花粉、蜂花粉及蜂粮中分离出41个芽孢杆菌，其中只有33种是存在于所有样品上的。蜜蜂采集的花粉中比从花朵上分离的芽孢杆菌数量显著多，说明蜜蜂在采集花粉时会将细菌带入到花粉上。随着花粉发酵的进行，芽孢杆菌的数量先减少后增加，但是较发酵前数量降低。Janashia等[37]从高加索山脉意蜂的蜂粮中分离出了fructophilic乳酸菌，并表明这种菌对抗生素具有抗性。苏松坤等[38]对中国茶的手采花粉、蜂花粉和不同酿制时间的蜂粮中的细菌进行分离、鉴定，共分离出207个菌落鉴定出4个属的12种细菌。经蜜蜂采集花粉后，细菌总数会增多，且主要是果糖乳杆菌。蜂粮酿造初期主要是果糖乳杆菌和植物乳球菌，随着酿造的进行，果糖乳杆菌仍是优势菌，而植物乳杆菌减少，无害利斯特式菌增多，60d的蜂粮中主要是枯草芽孢杆菌、果糖乳杆菌和无害利斯特式菌。张言周等[39]从广西某蜂场的中蜂蜂粮中筛选到16株产芽孢的细菌，其中Br7、Br9和Br11这3株菌在低酸高糖的条件下芽孢生成量较低，因此，这3株可能在天然蜂粮的酿造中发挥重要作用。朱奇等[40]在蜂巢中贮藏3～5d的蜂粮，筛选出S67（链球菌属，Streptococcus）和L43（乳杆菌属，Lactobacillus）两种菌。

1.3.2 酵母菌 Gilliam等[37]从扁桃树花粉、蜂花粉和储存不同时间的蜂粮中分离出7个属113个酵母菌菌落。蜂花粉和蜂粮中主要是木兰球拟酵母属，且推断是蜜蜂将它们加入到花粉中的。随着储存时间的延长，分离出的菌的种类和数目都有所下降，且花粉和蜂花粉中分离出的酵母菌在蜂粮中都未发现，可能是蜂粮中的碳水化合物更少的缘故。

1.3.3 霉菌 Yoder等[41]报道，在不同来源的蜂粮形成过程中主要有曲霉菌、青霉菌、枝孢菌和根霉等有益真菌参与。苏松坤等[42]分析比较了手采花粉、蜂花粉和不同酿制时间蜂粮中霉菌的分布情况，包括9个属的131株霉菌。手采茶花粉和蜂花粉及蜂粮中的优势霉菌差异较大，且在蜂粮酿制过程中，黑曲霉系是最主要的优势霉菌。

综上，目前对于蜂粮中微生物研究最多的是乳酸菌，乳酸菌也是形成蜂粮最重要的微生物，但是蜂粮的酿造机制是非常复杂的，多种微生物到底是如何在高糖环境中共同作用形成蜂粮，这个谜团还未完全解开。科研人员致力于从蜂粮中分离优势菌，一方面是探索蜂粮的形成机制，另一方面为人工发酵蜂花粉菌种的选择提供依据和借鉴。

1.4 人工模拟酿造蜂粮

在酿制过程中，蜂粮的营养成分发生了变化，并产生了很多有益的发酵产物和增加了益生菌群，符合人们对健康食品的需求，具有良好的开发前景[43]。天然蜂粮贮存在蜂巢中，如果强行取出，则会损害蜂巢。很多学者致力于开发不损坏蜂巢而能生产天然蜂粮的方法。张少斌等[44]先后研制出KF-1型和KF-2型塑料巢脾，具有繁蜂、采蜡、采蜜、采蜂蛹、收集蜂粮等多种用途。KF-2型双面固定式巢房的塑料巢脾，夹板和联结条形成满面巢脾，就和真的巢脾一样。苏松坤等[45]用带盖的圆筒、与圆筒的开口端相连的中空圆锥体和接于中空圆锥体锥顶的圆管组成的器具，把生产的天然蜂粮源源不断挤出来，不仅没有破坏蜂巢的原结构，还提高了蜂粮的生产效率。Akhmetova等[46]主要是利用对流方法和现代无损技术研发出蜂粮生产设备，主要流程是用刮擦机刮去巢脾的蜂蜡，再经过鼓风机和加热器进行干燥，冷冻粉碎后利用对流风将蜂粮和蜂蜡分离。江武军等[43]根据蜜蜂贮粉生物学原理发明一种能快速生产天然蜂粮的装置，该生产器主要由贮粮器和脱粮器两部分组成，蜂粮的贮存率能达62.25%～95.4%，能快速有效地分离出蜂粮，且巢脾蜂粮与贮粮器蜂粮的理化性质和营养成分总体上无显著性差异。虽然天然蜂粮营养价值较高，目前也研发出一些生产天然蜂粮的装置，但实现规模化生产仍存在技术瓶颈，无法真正在市场上推广。蜜蜂生产蜂粮极为有限，缺乏有效的天然蜂粮生产技术是制约蜂粮发展的一大障碍。

2 发酵蜂花粉产品的研究进展

蜂粮是天然的蜂花粉发酵产品，天然蜂粮受微生物、环境等诸多自然因素影响，产品质量很难保证稳定一致。蜂花粉富含碳水化合物、蛋白质、脂类还有其他微量元素，是良好的益生元。蜂花粉酒可能是人类最早的发酵蜂花粉产品[47]，人们利用各种各样的微生物发酵蜂花粉，获得了各种各样的蜂花粉发酵产品，下面作简要介绍。

2.1 乳酸菌发酵蜂花粉

徐斐等[48]首先用溫差浸泡和胶磨相结合的方法对花粉进行破壁，加奶后分别接入从蜂花粉自然发酵后分离出的乳酸菌（保加利亚乳酸杆菌和嗜热链球菌混合菌），都能获得风味、色泽好的饮品。杨文超等[49]利用蜂粮中分离筛选出的乳酸菌对油菜花粉进行发酵，所确定的最佳工艺为乳酸菌接种量13%、红曲霉发酵液10%、加水量25%、发酵温度33℃。Carmen等[50]添加蜂花粉进行酸奶发酵，可达到改善乳酸菌生存性能的目的，并额外增加了多酚类等活性成分。王聪等[51]用蜂粮中分离的乳酸菌Lactobacillus sp.strain 2-3厌氧发酵蜂花粉，最优工艺为水分添加50%、发酵温度37℃、接种量10%、发酵时间48h，发酵后花粉总黄酮、总酚和DPPH自由基清除率较对照组显著提高，挥发酸更为丰富。孙旭等[52]研究嗜热链球菌和植物乳杆菌对茶花粉发酵前后营养成分和活性的变化，结果显示，发酵后还原糖、脂肪含量有所降低，灰分、蛋白质、多酚、黄酮含量有所提高，且对α-葡萄糖苷酶的抑制能力减弱对羟自由基的清除能力增强。Zuluaga等[53]用商业乳酸菌发酵蜂花粉，较未处理的消化率提高8%、总酚提高11%。

2.2 酵母菌发酵蜂花粉

何余堂等[54]用二次发酵方法制作玉米花粉面包，添加3%的玉米花粉、2%的酵母、10%的糖，发酵6h，制作的面包具有良好的组织结构及花粉清香。杨文超等[55]研究花粉的酿酒工艺，结果表明，酶解破壁花粉浊液最适合蜂蜜花粉酒酿造，葡萄酒酵母接种量为0.1%、初始糖度26%、SO2添加100mg/L、花粉浓度20g/L、发酵温度25℃。

2.3 其他菌类发酵蜂花粉

张政等[56]利用灵芝发酵油菜蜂花粉和油菜蜂蜜，制成一种营养丰富的发酵型食用菌饮料，且饮料的最佳配方是发酵液35%、蔗糖14%、柠檬酸0.26%、羧甲基纤维素钠0.15%。邓华[57]提出用米曲霉破壁的花粉浸膏与乳清蛋白混合制成儿童食用的花粉蛋白冲剂，为花粉在儿童保健食品中的应用提供了新思路。曹红刚等[58]分别用酵母、灵芝、杏鲍菇、羊肚菌等发酵油菜蜂花粉，结果表明，4种菌都能破壁，且酵母菌的破壁率最高。发酵后4种发酵液的氨基酸含量均显著降低，多糖显著增加，灵芝发酵液粗蛋白含量提高，酵母发酵液黄酮化合物含量降低。戚薇等[59]发现，利用纳豆芽孢杆菌与嗜酸乳杆菌（1∶1）混合进行浅层耗氧固态发酵蜂花粉，可改善花粉的风味，得到一种富含益生菌的新型发酵花粉产品。

目前关于发酵蜂花粉的研究所能检索到的外文文献不多，主要是由于国外蜂花粉的产量较低，人们的关注度不高。在国内，大多数涉及发酵蜂花粉的研究侧重于工艺参数的优化，其中，乳酸菌是发酵蜂花粉最常用的一种菌，制成的产品以花粉酸奶、花粉酒居多。此外，还有一些学者利用微生物的发酵作用实现对蜂花粉的破壁，报道称破壁率能达到50%以上，但究竟什么是蜂花粉的破壁却没有给出很明确的定义。蜂花粉是良好的益生元，开发发酵蜂花粉产品具有广阔的市场前景，全面、深入地对发酵蜂花粉成分变化、功能挖掘的相关研究势在必行。

3 结论和展望

目前对于发酵蜂花粉的研究主要有以下几个问题：一是大部分的研究仅仅是基于发酵工艺的优化，或者初浅涉及一些成分变化，而缺乏对发酵后营养成分变化全面的分析和对活性因子及功能的挖掘。二是天然蜂花粉有花粉壁，其中的孢粉素物理化学性质稳定，不易破坏。花粉壁的存在可能会影响微生物的发酵效果，有些学者也注意到这个问题，在发酵前增加了破壁处理，但是就目前报道而言，破壁含义不明确，破壁率不高，寻求一个高效的破壁方法可能会改善发酵效果。三是虽然文献报道有较多的发酵蜂花粉制品，但是市场上蜂花粉产品非常单一，亟待将科研成果转化成市场商品，满足人们对饮食多样化、健康化的需求。蜂粮是自然的产物，发酵蜂花粉是人为模拟的产品，本文将两者结合起来进行综述，一方面是借蜂粮阐明发酵蜂花粉的益处，另一方面希望从蜂粮这种天然产物上得到启发和借鉴，以期为蜂花粉的研究及应用提供有价值的信息。◇

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Research Advancement on Bee Bread and Fermented Bee Pollen Food

YAN Sha1，2，ZHAO Liu-wei1*，WU Li-ming1*

（1 Institue of Apicultural Research，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100093，China;2 College of Food Science and Engineering，Shanxi Agricultural University，Taigu 030801，China）

Abstract：This paper reviewed the research progress on nutritional and functional properties，fermentation processes，and fermented bee pollen of bee bread，to provide scientific basis for development of fermented bee pollen foods.

Keywords：bee bread;nutritional property;functional property;fermented bee pollen

（責任编辑 唐建敏）