为什么病虫害能够得到抑制：植物免疫功能

杉山修一 黄孝春 张立功

1 上多了肥料的植物容易生病

细菌和真菌等有害的微生物引起的病虫害是影响作物生长的最大因素之一。大自然中有不计其数的微生物，其中引发植物生病的微生物并不是太多，致使苹果生病的大约只有20多种。在种植农作物的过程中，通常选择在农田里使用杀菌剂来防病治病，但是这种方法也会将其他有益的微生物一起杀死。每个季节都有不同的微生物产生，为了防治苹果的病原菌，果农一般会在3—8月，每个月喷布1～2次农药。

自然界的植物即使不喷布农药，也不会因为病虫害受到严重影响，为什么栽培作物不大量使用农药就会受到病虫的危害呢？这和农业现代化的过程中大量使用化学肥料有关系。人工施肥后农作物体质变差，容易得病。因为在吸收大量肥料之后，农作物的叶子变得柔软，病原菌更容易侵染寄生。而且施肥后的农作物枝叶繁茂，通风效果不好，提供了病原菌繁殖的湿度环境。

常规水稻种植最怕稻瘟病的危害，不可思议的是，自然栽培的水稻几乎没有发现稻瘟病。可能是因为没有上肥料，叶子强壮而不茂盛，细菌也就没有繁殖的环境。还有，品种改良让作物品种的遗传基因变得均一，这也是农田整体病菌感染扩大的原因。

马铃薯16世纪从南美洲传入欧洲后，因为适应爱尔兰的寒冷气候，普及得很快。但是1845年的一场马铃薯疫病，马铃薯遭到了前所未有的打击，颗粒无收，有记录称100多万人因此饿死（图1）。由于马铃薯不是由种子而是马铃薯自身（块茎）来繁衍，同一马铃薯的遗传抗性特征导致了灾害的扩散。同一遗传基因的品种，再加上大量化学肥料的使用，在这样的栽培方式下，除了用农药来防治病虫害，别无他法。

2 木村苹果园的病害得到抑制的理由

木村蘋果园的无农药栽培也不是一开始就取得成功的。无农药栽培苹果后的最初8年，每年都会感染上斑点落叶病等，到了9月苹果树叶就都掉光了，没有收成。后来木村醒悟到应该让苹果园回归自然，于是开始采用自然栽培方式，但上述状态并没有立即改变，仍然持续了一段时间。不过，两年后，果树虽然还生病，但是病害不再蔓延开来，落叶也少了。即使是转向自然栽培30多年后的今天，几乎所有树叶上还是都会看到黑星病和褐斑病的病斑，这和叶子上几乎看不到病斑的常规栽培果园种植形成鲜明的对照。和当初叶子全部掉光，颗粒无收的时候相比，不同的是，虽然叶子也染病，但是它不会传染到整个叶面，多半的树叶都继续留在苹果树上。哪怕是出现病斑，叶子也照样能进行光合作用，秋天的收成就有了着落（图2）。

从以上的内容可以得知，“奇迹苹果”是和常规栽培方法完全不一样的栽培方法，它不是靠排除病原菌，而是靠对病原菌产生耐性的方法来对抗病菌。免疫抗病是我们人类生病后的一种治疗方式。“奇迹苹果”即使染病但仍可以抑制其扩散，这和人类的免疫现象相似。在自然栽培持续过程中，苹果树慢慢地恢复了原来本身具有的免疫功能，这可能就是“奇迹苹果”成功的秘密所在。反过来说，在常规栽培的条件下，苹果失去了它本来该有的免疫功能。使用化肥和农药种植出来的农作物看起来很健康，其实失去了本来的免疫力而体质变得虚弱了。自然栽培中使用的第三种“生物的力量”就是“植物免疫”。如果知道了提高农作物免疫力的方法，那么不用合成农药，而采用提高农作物免疫力来对抗病菌的新技术就有可能应运而生。

3 不管是动物还是植物都具备自然免疫功能

以前人们认为植物没有免疫力，但是最近的研究证明植物和动物一样也有免疫力。人类的免疫被分为自然免疫和适应免疫两种。自然免疫是指当病原菌侵入人体时，在细胞表层能够感知病菌的入侵，并群起而攻之建立起来的第一道防线。而适应免疫是指使用白血球的免疫应对，即将侵入体内的病原体锁定，并用白血球来攻击的系统。由于没有白血球，植物没有人体那样的适应免疫功能，但是具备自然免疫能力。自然免疫是生物为了对抗病原菌在进化的早期产生出来的一个系统。这一点植物和动物是共通的。

免疫应对至少需要两个必要要素。一个是感知病原菌的感应功能，另一个是将感知到的病原菌排除的系统。植物和人的免疫应对的最大区别在于排除病原菌的攻击系统。植物攻击病原菌的方法，主要是用像抗生物质那样有抗菌作用的物质来杀死病原体。日本京都大学西村育子教授带领下的团队最近成功破解了这个过程。即植物在感染上病原性的细菌后，就会将被感染部位细胞内称为液胞的抗菌物质释放到细胞外来杀死入侵的细菌。与此同时，感染了病原菌的细胞也会通过自杀的方式把病原体封存起来以防其他健康组织受到危害。实际上在木村苹果园里，经常可以看到叶子上有洞孔，这是由于染病的部分枯死脱落形成的，同时染病果实上因免疫作用病斑脱落了（图3）。

免疫应对除了有排除病原菌的攻击系统以外，感知病原菌的感应机能也很重要。斑点落叶病菌和褐斑病菌只让苹果得病，而对其他作物不起作用。这是因为这些病原菌通过进化，具备躲开苹果所具有的病原菌感应能力，免遭来自苹果免疫的攻击。植物感知病原菌的方法跟钥匙与锁眼的关系相类似。病原菌的细胞表层的分子发挥钥匙的作用，根据这个分子的形状，植物用自身具备的锁眼来识别病原菌。细胞表层上的植物的锁眼区别各种病原菌持有的钥匙并予以锁定，这种防御系统在农学上称之为“植物系统获得性抗性”。

“植物系统获得性抗性”能够防御跟细胞表层面的锁眼（感应器）一致的钥匙（病原菌），所以只对特定的病原菌起作用。至今为止的改良品种通过改造植物细胞表层的锁眼形状，提高了对持有各类钥匙的病原菌的抵抗能力。但是，由于病原菌的进化速度太快，可以马上改变钥匙的形状，好不容易改良过的品种，其锁眼效果只能在短时间内起作用。这就是利用植物的免疫功能来防御病原菌的方法的缺陷。

4 共生微生物是否促进苹果的免疫功能的活性化，提高对疾病的抵抗性？！

另一方面，通过实地观察发现植物还有其他类型的疾病抵抗性。比如“田间抗性”，这是一种对所有的疾病都有效果的抵抗性。这种类型的抵抗性不依赖细胞表层的锁眼，而是用其他方法来提高其抵抗性。虽然我们对其机制尚不清楚，但可以肯定地说，木村苹果园的苹果对各种疾病的抵抗性的不断提高就是“田间抗性”发挥作用的结果。

最近，被称为最终抵抗细菌的共生微生物受到关注。它是一种不引发疾病，存在于植物体内的微生物。我们知道它生存于许多植物的叶和根中。最近的研究发现最终抵抗细菌具有诱导植物的疾病免疫力的功能。植物感染上最终抵抗细菌后，就会向植物整体传递某种信号，免疫功能因此被激活起来。被最终抵抗细菌诱导出来的免疫功能就是属于自然栽培过程中可以看到的那种对应各种疾病的“田间抗性”。

和常规栽培的苹果园相比，木村苹果园的树叶和果皮里含有的最终抵抗细菌的种类要多得多。由此我们认为，最终抵抗细菌激活苹果的免疫力，进而提高了苹果对疾病的抵抗性。但是我们还完全没有弄清楚最终抵抗细菌诱导免疫功能的机制，有待今后更进一步的研究。

5 人体由微生物的网络联系在一起

植物的免疫与最终抵抗细菌的关系跟最近研究进展很大的人体免疫和肠道细菌的关系相似。虽然有点偏离本文的内容，让我们来看看肠道细菌和人体免疫的关系吧。很早之前我们就知道人的肠内有很大数量的细菌存在。构成人体的细胞有60兆之多，据说生存于皮肤、口腔、肠内的细菌总计1 000兆个。也就是说，我们体内的细菌比我们体内的细胞要多10倍。在日常生活中，我们不太去注意我们的身体是由很多微生物群落构成的复杂的生态系统。就像自然界的生物群落是由复杂的生物之间的网络所有机连接起来的一样，人体也是由和微生物组成的网络联系在一起的。

肠道是免疫系统活泼的组织，免疫细胞的60%都集中在这里。加州理工大学的萨基斯·马兹曼尼安领导的研究小组在2010年的《科学》杂志上发表了有关免疫和肠道细菌的关系的论文。他们发现，在无菌状态下养殖的老鼠，由于没有肠道细菌，出现了自我免疫疾患的症状。但是给它的肠道里加上脆弱类杆菌这种极其普通的细菌之后，这种免疫疾患就治愈了。

自我免疫疾患是由以炎症性T细胞为主的免疫细胞攻击自身的组织而引起的。马兹曼尼安发现，加入脆弱类杆菌之后，激活了另一个与免疫有关的制御性T细胞，从而抑制了颇具攻击性的炎症性T细胞。对于正常的免疫应对来说，有必要维持攻击异物的炎症性T细胞和抑制它活性化的T细胞的均衡。攻击异物的炎症性T细胞的活动过强的话，就会出现失误攻击自己的组织，但是过弱的话，则会招致病原体的侵入。马兹曼尼安进一步的研究发现，由丝状菌这类恶生菌激活炎症性T细胞，由脆弱类杆菌这类善生菌激活制御性T细胞，然后，由善生菌与恶生菌取得平衡的肠道细菌群产生健全的免疫系统。

免疫是识别自我和非自我，攻击和排除由免疫细胞识别出来的非自我这类异物的一种反应。人们一直认为自我和非自我是由个别的免疫细胞自身的不同遗传基因来识别的。但是，马兹曼尼安的研究结果显示，为了区别自我和非自我，除了免疫细胞自身的遗传基因以外，还需要得到肠道细菌的帮助。

6 生物群落的结构变化影响生态系统的机能变化

肠是食物的通道。人类诞生以来，人体的免疫细胞和肠道细菌相互进化，形成为共生的关系。在这个漫长的进化过程中，肠道细菌成为人的健康和生活不可或缺的存在。不仅如此，它还发挥免疫应对的自我和非自我的识别功能。如果没有正常的肠道细菌，人类就不能健康地生存。

在先进国家，自我免疫疾患的患者越來越多。花粉症和食物过敏在50年前的日本完全不是问题，而现在患者激增。马兹曼尼安认为，这些源于免疫异常的疾患跟战后文明所引发的肠道细菌的变化有关。比如大量使用抗生素，食品里添加很多包含杀菌剂之类的保鲜剂等。我们身边充满了抗生素食品，最重要的是几乎所有农产品都使用农药。乱用这些化学杀菌剂的农产品，即使对人的健康表面上看不出来，但对我们的肠道细菌或许产生了很大的影响。

生物群落的结构变化导致生态系统的机能变化。可以想象，充满日常生活的杀菌剂、抗生素等化学物质，极有可能通过改变我们身体的肠道细菌群的结构，进而损害我们的健康机能。

7 食疗的可能性

自然界的动、植物和各种各样的微生物依托彼此形成的生态网络而存在。人类通过近代文明发展了农业和医疗，尝试从自然制约中解放出来。但是，正像和肠道细菌的关系所显示的那样，人类不可能离开生态系统的网络而健康地生活。仅靠人，人类是不能生存下去的。蕾切尔·卡逊在《寂静的春天》里担心化学物质没有差别地杀死野生动物从而破坏自然的平衡，在世界范围内引起人们对野生动物和环境保护的关注，其实更应该担心的是我们身体内部的平衡。为了排除威胁我们生活的有害生物而使用的化学物质，同时也可能破坏了给我们带来利益的共生微生物。人体肠道细菌在人出生后就从外部摄取，在人类漫长的进化过程中，人类通过自然的食物来摄取肠道细菌。

无农药栽培的蔬果里栖息着很多诸如最终抵抗细菌等多种多样的微生物。特别是果皮栖息着很多最终抵抗细菌，可是我们都有削皮吃苹果的习惯。木村苹果园的奇迹苹果不用担心农药残存可以安心带皮享用，自然栽培的作物能够丰富我们的肠道细菌群。如果是这样的话，奇迹苹果（图4）就有食疗作用，即将食用和保健结合起来的可能性。