热激转录因子在植物抗非生物胁迫中的功能研究进展

李 丽, 刘双清, 杨远航, 戴良英, 李 魏

湖南农业大学植物保护学院, 作物基因工程湖南省重点实验室, 长沙 410128

植物在生长发育过程中常会受到各种生物胁迫(如病原微生物、害虫等)和非生物胁迫(如高温、干旱、高盐等)的影响。在进化过程中，植物已经形成了一系列复杂且有序的机制来感知环境的变化、抵御环境带来的不利影响[1]。植物热激转录因子(heat shock transcription factors，HSFs)广泛存在于各种植物中，是植物抵御逆境胁迫信号途径中的重要元件[2]。

根据结构的不同，植物HSFs可分为A、B和C三类[1]，其位于胁迫响应基因表达信号转导链的末端，可以特异性地结合高度保守的热激元件(5′-nGAAn-3′)(heat shock element，HSE)，进而与其他转录因子聚集共同形成转录复合体，以调控热激蛋白(heat shock protein，HSP)的表达[3]。随着全球气候条件和环境的恶化，培育抗逆品种、减轻植物在逆境胁迫中的损伤已成为当前生物学领域的研究热点。本文主要介绍了植物HSFs的蛋白结构及其在抗非生物胁迫响应中的功能进展和机制，以期为研究植物应对高温、干旱等非生物胁迫的抵抗机制提供新思路。

1 植物HSFs的主要结构域

研究发现，植物HSFs在序列大小上存在着显著差异，但具有相似的结构模式[4,5]，主要包含以下结构域：①DNA结合区(DNA binding domain，DBD)，DBD结构域是一段高度保守的区域，靠近HSFs的N端，中间的螺旋-转角-螺旋结构可特异性地识别并结合HSE的保守基序，进而激活抗逆基因的转录和表达[6]；②寡聚化结构域(oligomerization domain，OD)，由2个疏水七肽重复区域HR-A/B构成[7]，当植物受到外界高温刺激后，植物体内的HSFs通过由HR-A/B构成的卷曲螺旋结构形成同源三聚体，以促进与HSP启动子的HSE的结合，并诱导HSP的表达[8]；③核定位信号(nuclear localization signal，NLS)和核输出信号(nuclear export signal，NES)，NLS由一簇碱性氨基酸组成，它与HSFs亚细胞定位和进入细胞核有关，而NLS与NES协同作用可控制HSFs在细胞核及细胞质中的自由分布[9,10]；④C端转录激活结构域(C-transcriptional activation domain，CTD)，CTD结构域是HSFs序列上最不保守的区域，含有短肽AHA(aromatics, hydrophobic and acidic amino acid residues)基序，而AHA基序是HSFs转录活动所必需的条件，只有A类HSFs含有AHA结构(图1)，因此，通常认为B、C两类HSFs不具有转录激活功能[11]。

图1 植物热激转录因子的主要结构域[1]Fig.1 The principal structural domains of plant heat shock transcription factors[1].注：DBD: DNA结合域；OD:寡聚域；NLS: 核定位信号；NES: 核输出信号；AHA: 激活结构；-LFGV-:转录抑制基序。

2 HSFs在植物抗极端温度胁迫中的功能

2.1 HSFs对高温胁迫的响应

全球温室效应的加剧，导致植物的生长发育面临巨大的挑战。例如，高温能降低植物光合效率、破坏细胞功能，甚至可导致植物死亡[12]。植物可通过改变叶片生长方向、降低蒸腾速率来维持水分，从而减少高温胁迫带来的危害，也可通过产生植物激素和渗透物质来抵抗高温胁迫，如水杨酸(salicylic acid，SA)途径可介导植物产生系统获得性耐热性(system-acquired heat resistance，SAR)，SA不仅能促进HSP的产生，还有研究表明其可有效地清除黄瓜中的H2O2[13]。另外，有研究表明，玉米和甘蔗在遭遇热胁迫时会积累甜菜碱以维持体内的水分[14]，而多胺类物质能使受热刺激后的大豆幼苗恢复其生长状态[15]。值得一提的是，HSFs作为热激响应信号途径的终端成分，在热激反应中也发挥着至关重要的作用。

目前，关于HSFs的功能研究主要集中在其对高温胁迫的响应上。早在2002年，Mishra等[16]就发现，过量表达SlHsfA1的番茄植株经连续1 h高温(45℃)处理后，其耐热性与野生型相比有显著提高。HSFsA1作为番茄抗高温胁迫过程中必不可少的因素，是高温诱导基因表达的主要调控者，在高温胁迫触发、维持和恢复的3个阶段中起显著作用，同时也负责HSFsA2和HSFsB1的合成[17]。拟南芥有4个HSFA1基因(HSFA1a、HSFA1b、HSFA1d和HSFA1e)，它们控制了超过65%的受高温胁迫诱导的基因，野生型植株基础性耐热能力和获得性耐热能力都明显高于hsfa1s突变体[18]。研究发现，拟南芥AtHSFA1d和AtHSFA1e能在高温胁迫下被三聚化、核转位以及磷酸化等方式激活，继而与AtHSFA2中5′端的HSE相连以诱导HSFA2等下游转录因子的表达[19]，从而实现调控植物的抗逆性。

HSFA2可在植物受高温刺激后大量积累，同时激活HSP的转录[16]，而HSP以分子伴侣的形式维持蛋白质和生物膜的结构稳定，并使胞内谷胱甘肽(glutathione，GSH)保持较高的还原水平以清除胁迫过程中积累的活性氧(reactive oxygen species，ROS)，从而维持植物内环境的稳定[20]。研究发现，HSFsA2是番茄和拟南芥在抗高温胁迫中的主导因素[21]，它还参与HSFA1a、Hsp17-CII和Hsp17-CI的互作，改变这三者在细胞中的分布和活动[22]。HSFA2是拟南芥21类HSFs中表达能力最强的一类，它在植物正常生长时基本检测不到，但在高温胁迫下可大量积累，并兼具信号放大的功能。在拟南芥中，过量表达AtHSFA2和敲除AtHSFA2后分析其转录复合物，结果表明，AtHSFA2直接或间接调控46个胁迫防御相关基因的转录和表达，如热激蛋白、抗坏血酸过氧化物酶2、肌醇半乳糖苷1和肌醇半乳糖苷2等[23]。研究发现，拟南芥中的HSFA2主要依赖于Hsp90机制的脯氨酸酰顺/反异构酶伴侣蛋白ROF1/FKBP62和ROF2/FKBP65，从而在植物应答高温胁迫过程中发挥作用[15,24]。此外，拟南芥AtHSFA2还是细胞分裂素蛋白激酶MAPK6特有的靶标，在植物面临高温时，MAPK6被激活并使AtHSFA2磷酸化，从而改变其在细胞内的分布情况[25]。Wang等[26]研究发现，牛尾草FaHsfA2c异位表达使拟南芥的基础耐热性和获得耐热性均有所提高，并且能修复HSFA2的热敏感缺陷，以维持植物在高温胁迫下的光合能力和生长状况。

除了HSFA1和HSFA2及其亚族，植物体内其他A类HSFs也参与调控植物抵御高温胁迫过程，如在拟南芥中过量表达干旱响应元件连接蛋白DREB2C，转基因植株一经高温诱导，随即引起AtHSFA3表达量大幅度提高，二者在高温胁迫信号转导途径中相互作用，使得转基因植株获得更强的耐热性[27]。研究人员发现秘鲁番茄中的LpHsfA3含有和HSFA1、HAFA2相同的AHA基序，且具有和二者相似的功能，其表达受高温胁迫诱导，并能直接激活SlHsp26.1-P和SlHsp21.5-ER协同提高植株抵抗高温胁迫的能力[28,29]。小麦TaHsfA6f作为转录激活因子，参与调控一系列保护植株免受高温损害的HSP及相关基因的转录和表达，如TaHSP(16.8,17,17.3,90.1-A1)、高尔基体抗凋亡蛋白(Golgi anti-apoptotic protein，GAAP)和分子伴侣TaRof1[30]。将大豆GmHSF34在拟南芥中过量表达，转基因幼苗经高温处理后的存活率是野生型的5～6倍，表现出更强的耐热性[31]。植物HsfA9不仅在种子发芽早期对基础性耐热性有贡献，还在胚胎发育和种子成熟过程中起至关重要的作用，有证据表明HsfA9在ABI3(abscisic acid insensitive 3)途径的下游起作用[32,33]。

相对于A类HSFs而言，B、C两类HSFs在C末端结构域中含有1个高度保守的四肽-LFGV结构，能抑制下游基因的表达，但在含有合适的启动子架构时，番茄HSFB1经高温刺激后可作为辅助调节因子来增强植物细胞中HSFA1、HSFA2的活性，二者形成类似增强体的复合物，募集植物CREB连接蛋白(CREB binding protein，CBP)直接同源组蛋白乙酰转移酶HAC1(orthlog histone acetyltransferase)以形成三元复合体，共同激活报告基因的表达[34]，此外，HSFB1还能与控制持家基因(house keeping gene)表达的转录激活子协同作用，在植物遭受高温胁迫过程中维持或恢复持家基因的表达[35]。Xiang等[36]在水稻B类HSFs的研究中发现，OsHsfB2b表达量能在高温诱导下大幅度上调，使植株耐热性提高。在正常生长条件下，小麦中的B2族TaHSF3在根、茎和叶组成型表达，通过转基因技术将小麦TaHSF3在拟南芥中过量表达后发现，经高温处理，转基因植株的存活率、叶绿素含量都远高于野生型[37]。相反地，早期有报道称，在高温胁迫下无法检测大豆中GmHSFB1的转录活性，将人体内的HSF1(AD2)的异源激活结构域融合到GmHSFB1的C末端也未检测到协同增强AD2转录活性的信号，从而证实GmHSFB1抑制热休克反应[38]。拟南芥HSFB1的类似组蛋白基序-CRGKMMK被-GSRMTETK替换，致使其无法行使募集HAC1/CBP的功能，在高温胁迫中抑制其体内的HSFs(如HsfA2、HsfA7a、HsfB1和HsfB2b)和HSP的表达，将hsfb1突变体和野生型幼苗在40℃下持续处理80 min后，hsfb1突变体中HsfA2和HSP的表达量高于野生型，表现出更强的耐热性[39,40]。

2.2 HSFs对低温胁迫的响应

研究表明，OsHSFC1a、OsHSFC1b、OsHSFC2a、OsHSFC2b和OsHSFA4d、OsHSFA7、OsHSFA9在经4℃低温诱导处理后表达量上调[41]。更有对于水稻C类HSFs的研究发现，所有水稻C族HSFs均可由低温诱导产生，其中，OsHSFC1表达最强，作为主要的低温感受元件而存在[42]。类似地，拟南芥体内的AtHsfC1能被低温诱导表达趋于40倍[43]。此外，在一些园艺植物(如胡萝卜和甘蓝等)中也发现，DcHsfC16和BraHsfC039在低温状态下均能显著表达[44,45]，由此可见，C族HSF成员在植物抵御低温逆境中发挥着重要的作用。

3 HSFs在植物抗干旱胁迫中的功能

在自然条件下，干旱胁迫通常与高温胁迫同时发生。肌醇半乳糖苷合成酶(galactinol synthase，GolS1)是植物在应对干旱胁迫中产生的一种重要化合物，其在拟南芥中的表达受高温调控，研究发现，植物HSFs可通过介导其目的基因GolS1的表达，参与植物干旱胁迫应答机制，此外，还能作用于下游干旱响应元件结合因子DREB2A和DREB2C，提高部分干旱胁迫响应基因的表达[46]。

拟南芥HSFA1b除了参与植株抗高温胁迫外，还是拟南芥抗干旱和涝害的重要调控因子，然而，在HSFA1b-OX植株中干旱胁迫响应相关的基因DREB2A表达量和脱落酸(abscisic acid,ABA)含量没有改变[47]。而受干旱胁迫显著诱导的HSFA3则直接作用于干旱胁迫响应因子DREB2A和DREB2C上，且能编码Hsp18.1-CI、Hsp26.5-II和Hsp70[27,48]。因此，这两者可能通过不同的分子信号途径来调控拟南芥的抗旱性。相反，Xiang等[36]研究发现HSFB2亚族成员负调控植物抗旱响应，水稻OsHsfB2b-OX转基因植株体内丙二醛的含量显著上升，脯氨酸含量下降，从而使水稻的抗旱能力降低。由此可见，不同HSFs成员以不同的模式参与抗干旱胁迫的调控。

4 HSFs在植物抗其他非生物胁迫中的功能

在自然条件下，针对植物的一种胁迫的发生常常伴随着其他非生物胁迫的发生，共同对植物造成危害。如高温胁迫常伴随着高盐胁迫、氧化胁迫等，引起植物体内蛋白质变性、ROS大量积累，导致作物产量骤减，而植物HSFs的存在可有效地减轻这些非生物胁迫对植物带来的不利影响[49]。

研究发现，拟南芥中HSFA1与HSFA2也能增强植株苗期对盐胁迫的抵抗能力[18]。将小麦TaHsfA2d和水稻OsHsfA2e基因在拟南芥中过量表达后，转基因植株在发芽阶段和苗期都降低了对盐胁迫的敏感程度，种子萌发率和幼苗叶绿素含量显著高于野生型植株[50,51]。此外，水稻和草莓等植物体内的OsHsfA2s、OsHsfA4s、OsHsfA7、OsHsfA9、OsHSFB2b、FvHsfA2a等基因都能被高盐胁迫诱导表达[2,36,51]，且能提高植物的抗高盐胁迫能力。

氧化胁迫会引起植物体内ROS的大量积累，如H2O2、超氧阴离子、单线态分子氧等，对细胞中的蛋白质、脂质和核酸造成损伤，降低细胞的代谢功能，甚至导致细胞死亡[43]。研究发现，拟南芥HsfA3基因可直接调控ROS清除系统关键酶——抗坏血酸过氧化酶(ascorbate peroxidase，APX2)的合成，使抗氧化酶相关基因GolS和棉子糖合成酶(raffinose synthase，RS)2基因RS2大量表达，减少了植物的H2O2积累，从而增加植物对氧化胁迫的耐受性[52]。由此可猜测，肌醇半乳糖醇和棉籽糖家族寡糖类(raffinose family oligosaccharides,RFOs)可能作为渗透保护物质和抗氧化剂以保护植物避免遭受氧化损伤。类似地，在烟草中过量表达向日葵HaHSFA4a和HaHSFA9基因能增强植株对氧化胁迫的抗性[53]。Mittal等[42]发现水稻植株体内多个OsHsfs的基因可被H2O2诱导表达，尤其是OsHsfA2a、OsHsfB4b、OsHsfC2a，从而提高水稻对氧化胁迫的感知和抵抗能力，这可能与植株能有效地清除在应答胁迫过程积累的ROS、降低细胞膜脂质过氧化程度、保护细胞结构的完整性有关。

5 展望

研究植物应对如高温、干旱和高盐等非生物胁迫的响应机制，是提高植物的耐逆性和产量的先决条件。HSFs结合胁迫诱导基因中的顺势元件，在植物获得耐逆性中起重要作用。本文介绍了HSFs家族的保守结构、HSFs在不同植物中具有的表达差异和功能差异。HSFs作为一类重要的转录因子(transcription factors，TFs)，通过磷酸化、寡聚化等过程，形成转录复合体，激活并调控不同的胁迫相关基因和热激蛋白的转录与表达，从而参与不同胁迫的响应信号途径。目前，关于HSFs的研究主要集中于如番茄和拟南芥等模式植物，且以A类家族成员为主，B、C两类HSFs成员的生物学功能还有待进一步研究。纵观HSFs近年来的研究进展，在HSFs参与调控植物对极端温度、干旱、高盐以及氧化等逆境胁迫的响应中，其研究主要以高温胁迫为主，并多为对单一胁迫的影响，对于HSFs调控其他逆境胁迫与胁迫间交叉的响应机制的研究较少，尤其是对于主要农作物的病虫害等生物胁迫的研究甚少。

在番茄、拟南芥、水稻、大豆等植物中的研究结果显示，不同HSFs家族成员在逆境中的响应机制各不相同，信号通路及物质间的互作形式也有差别，它们以其独特的方式在高温胁迫及其他逆境反应中参与保护细胞结构不受破坏、保持较高的光合效率、保证生理生化性质的稳定，然而，研究已经证明，HSFs在逆境胁迫中的调节作用具有多样性和复杂性，如何定位到与HSFs互作的蛋白、HSFs的靶标基因等，都是目前研究HSFs精准调控逆境响应的重点和难点。

将先进的生产技术运用到植物不同生长阶段和胁迫状态的研究中，如微阵列、基因组学和蛋白质组学，将有利于完整的阐述HSFs在不同非生物胁迫中的功能和信号途径。因此，热激转录因子有望被利用到转基因植物中，使其对环境胁迫具有更好的耐受性。未来研究的重点应主要集中于植物HSFs在抗病原微生物胁迫中的功能、不同非生物胁迫之间的交叉网络、对植物的生长发育和新陈代谢的影响，为深入探究植物抗逆机理和培育抗逆品种提供理论基础。

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