寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂产卵选择及繁殖的影响

张方平，朱俊洪，李 磊，韩冬银，陈俊谕，牛黎明，符悦冠*

(1.中国热带农业科学院环境与植物保护研究所，海南海口 571101；2.海南大学环境与植物保护学院，海南海口 570228)

寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂产卵选择及繁殖的影响

张方平1，朱俊洪2，李 磊1，韩冬银1，陈俊谕1，牛黎明1，符悦冠1*

(1.中国热带农业科学院环境与植物保护研究所，海南海口 571101；2.海南大学环境与植物保护学院，海南海口 570228)

为明确寄主体型大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂产卵选择及繁殖的影响，在室内观察了副珠蜡蚧阔柄跳小蜂在不同大小的橡副珠蜡蚧上的产卵量、寄生率、发育历期及性比。结果表明：在选择性和非选择性的产卵试验条件下副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对中型个体寄主(长4.0 mm，宽3.4 mm)的寄生率最高；小蜂的产卵量在选择性试验时，以大型寄主(长4.8 mm，宽4.0 mm)体内的最高(67.0粒)，非选择性试验时，以中型寄主(长4.0 mm，宽3.4 mm)体内的最高(131.0粒)，小型寄主(长3.2 mm，宽2.9 mm)体内产卵量最少(61.5粒)；副珠蜡蚧阔柄跳小蜂后代出蜂数与寄主体型的大小呈显著正相关，雌性比则随寄主体型的增大而增减小，发育历期则受寄主体型的影响不明显。综上所述，副珠蜡蚧阔柄跳小蜂雌蜂能够根据寄主质量来调整产卵量及后代性比，以使后代适应度最大化。

橡副珠蜡蚧；副珠蜡蚧阔柄跳小蜂；体型大小；适合度

寄生蜂在寄生时能对寄主进行选择和判定(Goubaultetal.，2004；Kingetal.，2006)，特别是当寄主质量(寄主的龄期、大小等)变化时，寄生蜂通常是以提高后代个体适应性来选择寄主(王小艺，2006；赵海燕，2015)。其中，寄主大小是影响其寄生率、产卵量及其后代发育历期、性比等质量特征的重要因素之一。对于容生型(koinobiont)寄生蜂，由于其寄主被寄生后还会继续取食、生长一段时间，因而一般认为寄主大小的影响不明显，而抑生型(idiobiont)寄生蜂，其寄主被寄生后不再取食和生长(Kingetal.，2006)，故寄主体型大小对寄生蜂的生长发育有很大影响。目前，已有较多研究发现从大寄主上羽化成熟的寄生蜂后代个体较大，而且雌性比高(Charnov，1981；West，2002；张晓岚，2009；Pekas，2010)。另外，也有研究表明寄主大小与寄生蜂的发育速率亦成一定的正相关(Gunasena，1989；King，1989；Pekas，2010)。

副珠蜡蚧阔柄跳小蜂Metaphycusparasaissetiae(Hymenoptera: Encyrtidae)是橡副珠蜡蚧成虫的重要寄生蜂(温丽娜，2009)。该蜂从橡副珠蜡蚧的肛门处产卵于其初期成虫至产卵1-2 d成虫的体内，小蜂幼虫取食寄主的血淋巴、脂肪体等，一个寄主体内能育出多头寄生蜂(张方平，2015)。橡副珠蜡蚧的初期和褐色期成虫被该蜂寄生后，蚧虫在其产卵前就死亡，初产卵期的蚧虫被寄生后，其产卵量大大下降(张方平，2010)。通过前期研究，笔者已初步探明了该蜂的生长发育、交配、产卵及寄主发育阶段、温度对其种群增长影响等生物学特性，明确了该蜂对橡副珠蜡蚧有较好的控害能力。本文以不同体型的褐色期橡副珠蜡成虫作为试虫，观察副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对不同体型大小的褐色期橡副珠蜡蚧的产卵选择及其后代寄生蜂的发育历期、性比等。以期明确该蜂与寄主个体大小适合度关系，为进一步的利用提供技术支撑。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

橡副珠蜡蚧：采于云南省热带作物研究所试验场六队橡胶树上，在中国热带农业科学院环境与植物保护研究所内温度25℃-27℃、湿度70%-90%的养虫室里用南瓜繁殖至成虫备用。

副珠蜡蚧阔柄跳小蜂：于云南热作所试验场橡副珠蜡蚧严重发生区的橡胶林段收集跳小蜂褐蛹，待羽化后用橡胶上的橡副珠蜡蚧繁殖，形成数量较大的种群。然后，将蜂转接在用南瓜饲养的橡副珠蜡蚧上，形成以南瓜为植物寄主的种群以供试验所需。

1.2 试验方法

1.2.1寄主大小对寄生蜂产卵选择的影响

选择性产卵：在南瓜上挑选3种大小的褐色期橡副珠蜡蚧成虫各20头，并测量其体长和体宽，然后放入自制的同一接蜂罩中，按♀蜂 ∶♂蜂 ∶蚧虫=1 ∶1 ∶1的比例接蜂，让小蜂在27℃的人工气候箱内寄生24 h后取出，并去除在南瓜上的成蜂，然后在体视镜下解剖橡副珠蜡蚧，检查跳小蜂的产卵数及被寄生的橡副珠蜡蚧数量，并计算寄生率，实验重复4次。

非选择性产卵：在南瓜上选择3种大小的橡副珠蜡蚧褐色期成虫各20头，并测量其体长和体宽(见表2)，分别放入3个15 cm的培养皿中，然后按上述选择性产卵的试验方法接蜂及检查试验。实验重复4次。

1.2.2寄主大小对寄生蜂的发育及繁殖的影响

在南瓜上挑选3种大小褐色成虫各20头，并测量并统计其体长和体宽(见表3)。按跳♀蜂 ∶♂蜂 ∶蚧虫=1 ∶1 ∶1接蜂，用局部接蜂器(口径为7.5 cm，高为8.5 cm的透明塑料杯，边沿粘一层海绵，杯底开一直径略大于1.1 cm的小孔)在南瓜上的带虫部位进行非选择性接蜂，让小蜂寄生24 h后取出，并去除南瓜上的成蜂，置于温度约为25℃-27℃的室内，每隔24 h观察1次，观察跳小蜂的发育历期、出蜂数、性比等。实验重复5次。

表1 寄生蜂选择性产卵试验的寄主大小标准(mm)

注：表中数据平均值±标准差，同行数据后的不同小写字母表示在0.05水平差异显著。下同。Note: The data in the table are mean±SD, different lower letters in the same row indicate significant difference at 0.05 level by DMRT. The same below.

表2 寄生蜂非选择产卵试验的寄主大小标准(mm)

表3 寄生蜂发育及繁殖试验的橡副珠蜡蚧标准(mm)

1.3 数据分析

寄生率(%)=被寄生蚧虫数/处理蚧虫头数×100

性比=雌蜂/(雌蜂+雄蜂)

上式中Ri为寄主龄期i被寄生头数占该龄期供试寄主头数的比例；m为供试寄主的龄期类别数。产卵量、子代的发育历期、出蜂量、寄生率及雌性比率等的比较采用方差分析方法，平均数间的比较采用Duncan，s新复极差法。

2 结果与分析

2.1 寄主大小对寄生蜂选择性产卵的影响

从表4可见，橡副珠蜡蚧的个体大小对副珠蜡阔柄跳小蜂产卵选择性有显著影响。总产卵量以大个体内的最多，为67.7粒，其次为中等型个体，为57.5粒，均显著高于该蜂在小个体内的产卵量。每个蚧虫体内的产卵数随寄主个体的增大而增加，在大型的寄主个体内产卵量为5.7粒/蚧，在中型的寄主体内产卵量为4.7粒/蚧，均显著高于小型个体的寄主。寄生中型个体的寄生率(60.0%)略高大型个体的寄生率(58.8%)，两者均显著高于寄生小型个体的。副珠蚧阔柄跳小蜂对不同大小的橡副珠蜡蚧的选择系数由高到低依次为中型个体(0.3606)、大型个体(0.3405)、小型个体(0.2844)。

2.2 寄主大小对寄生蜂非选择性产卵的影响

寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂非选择性产卵的影响明显(表5)。总产卵量及每个蚧虫体内的产卵量均以中型大小的最多(131粒，7.3粒/蚧)，其次为大型个体的(118粒，6.9粒/蚧)，二者之间无显著差异，但均与小型个体间差异显著。大、中型个体内寄生率分别为81.3%、90.0%，两者均显高于小型个体内的寄生率(70.5%)。

表4 寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂选择性产卵的影响

表5 寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂非选择性产卵的影响

2.3 寄主大小对寄生蜂的发育及繁殖的影响

从表6中可见副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生不同个体大小的褐色期的副珠蜡蚧成虫后其子代世代发育历期差异不显著。雌性比例以寄生小个体的蚧虫最高为0.6581，大个体成虫最低为0.5508。总的出蜂数和每个蚧虫体内的出蜂数均以寄生大个体最高分别为116.3头和7.2头，与寄生中型个体的差异不大，但显著高于寄生小个体褐色期蚧(分别为54.8头、3.7头)。综合考虑小蜂发育历期、性比、出蜂数等指标，大型和中型个体的橡副珠蜡蚧最适宜副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的寄生。

表6 寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂发育及繁殖的影响

3 结论与讨论

寄生蜂的寄生过程可分为两个阶段，首先要在行为上对寄主选择产卵，然后子代在发育过程中对寄主加以利用(王琛柱，2001)。影响寄生蜂产卵发育的因素较多，其中，寄主体型及个体大小也是一个重要因素，其不仅与寄生蜂的寄生选择密切相关，还会影响寄生蜂后代发育适合度(Cloutieretal.，2000)。

本试验将寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂产卵和发育两个阶段的影响结合起来研究。结果表明：该蜂对寄主大小的产卵选择性明显，在选择性产卵试验和非选择性的产卵试验中小蜂对中型个体寄主的寄生率均最高，结果与蝇蛹俑小蜂偏爱中型寄主产卵相似(赵海燕，2015)，而与广腿大小蜂BrachymeriajasusWalker和蝶蛹金小蜂Pteronaluspuparum(L.)偏向选择体型较大的菜粉蝶PierisrapaeL.蛹(张晓岚等，2009；高珏晓等，2010)的结果存差异。这是因寄生蜂本身的特性决定，还是其他原因造成，有待于进一步研究。

寄生蜂在寄主体内的发育也可能成为一个重要适合度相关特征(Harvey，2005)，因为它不但是一个与发育历期有关的变量，而且可能与存活、性比等关联。大量理论和实证研究得出，寄生蜂在高质量寄主体内产雌性后代，但在本研究中，雌性比例与寄主的体型大小存在着负相关，这是因小蜂在产卵时将较多的雌性卵子产于小个体的寄主体内，还是在发育过程中雄蜂在小个体寄主体内的竞争能力弱于雌蜂所致，尚需进一步明确。发育历期方面，本研究中，副珠蜡蚧阔柄跳小蜂在不同大小寄主体内的发育历期差异不大，结果与广大腿小蜂、蝇蛹蛹小蜂在不同大小的寄主体内的发育历期相似，不同于卡麦蝇蛹俑小蜂Spalangiacameroni大寄主体内发育快(King，1988)、稻虱缨小蜂Anagrusniaparvatae则在小寄体内发育较快的结果(祝增荣，1993)。因此，表明寄生蜂的后代发育历期是否与寄主体型大小相关受到寄生蜂种类的影响，而且与寄主死亡风险大小有关(Harvey & Strand，2002)。

References)

Charnov EL, Los-den Hartogh RL, Jones WT,etal. Sex ratio evolution in a variable environment [J].Nature, 1981, 289 (5793): 27-33.

Cloutier C, DuPerron J, TertUliano M,etal. Host instar body size and fitness in the koinobiotic parasitoidAphidiusnigripes[J].EntomologiaExperimentsetApplicata, 2000, 97 (1): 29-40.

Gao YX, Meng L, Li BP. Oviposition preference forPierisrapae(Lepidoptera: Pieridae) pupae body size and developmental performance of progeny inBrachymerialasus(Hymenoptera: Chalcididae) [J].ChineseJournalofEcology, 2010, 29 (2): 339-343. [高珏晓, 孟玲, 李保平. 广大腿小蜂对菜粉蝶蛹体型大小的产卵选择及后代发育表现[J]. 生态学杂志, 2010, 29 (2): 339-343]

Goubault M, Krespi L, Boivin G,etal. Intraspecific variations in host discrimination behavior in the pupal parasitoidPachycrepoideusvindemmiaeRondani (Hymenoptera: Pteromalidae)[J].EnvironmentalEntomology, 2004, 33 (2): 362-369.

Gunasena GH, Vinson SB, Willams HJ. Interrelationships between growth ofHeliothisvirescens(Lepidoptera: Noctuidae) and that of its parasitoid,Campoletissonorensis(Hymenoptera: Ichneumonidae)[J].AnnalasEntomologicalSocietyofAmerica, 1989, 82 (2): 187-191.

Harvey JA. Factors affecting the evolution of development strategies in parasitoid wasps: The importance of functional constraints and incorporating complexity [J].EntomologiaExperimentalisetApplicata, 2005, 117 (1): 1-13.

Harvey JA, Strand MR. The developmental strategies of endoparasitoid wasps vary with host feeding ecology [J].Ecology, 2002, 83 (9): 2439-2451.

King BH. Host-size dependent sex ratios among parasitoid wasps: Does host growth matter [J].Oecologia, 1989, 78 (3): 420-426.

King BH, Napoleon ME. Using effects of parasitoid size on fitness to test a host quality model assumption with the parasitoid waspSpalangiaendius[J].CanadianJournalofZoology, 2006, 84 (11): 1678-1682.

King BH. Sex ratio manipulation in response to host size by the parasitoid wasp Spalangiacameroni: A laboratory study [J].Evolution, 1988, 42 (6): 1190-1198.

Pekas A, Aguilar A, Tena A,etal. Influence of host size on parasitism byAphytischrysomphaliandA.melinus(Hymenoptera: Aphelinidae) in Mediterranean populations of California red scaleAonidiellaaurantii(Hemiptera: Diaspididae) [J].BiologicalControl, 2010, 55 (2): 132-140.

Wang CZ. Effects of host size on oviposition and development of the endoparasitoid,CampoletischlorideaeUchida [J].ChineseJournalofBiologicalControl, 2001, 17 (3): 103-111. [王琛柱. 寄主大小与棉铃虫齿唇姬蜂产卵和发育的关系[J]. 中国生物防治, 2001, 17 (3): 103-111]

Wang XY, Yang ZQ, Liu GJ,etal. Relationships between the emergence and oviposition of ectoparasitoidSpathiusagriliYang and its host emerald ash borer,AgrilusplanipennisFairmaire [J].ActaEcologicaSinica, 2006, 26 (4): 1103-1109. [王小艺, 杨忠岐, 刘桂军, 等. 白蜡吉丁柄腹茧蜂的羽化和产卵与寄主之间的关系[J]. 生态学报, 2006, 26 (4): 1103-1109]

Wen LN, Fu YG, Zhang FP,etal. Bionomics ofMetaphycusparasaissetiaenigraZhang and Huang (Hymenoptera: Encyrtidae), a parasitoid ofParasaissetianigra(Hemiptera: Coccoidea) adults [J].ChineseJournalofBiologicalControl, 2009, 25 (2): 112-119. [温丽娜, 符悦冠, 张方平, 等. 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂Metaphycus parasaissetiae Zhang and Huang生物学特性的研究[J]. 中国生物防治, 2009, 25 (2): 112-119]

West SA, Sheldon BC.Constraints in the evolution of sex ratio adjustment [J].Science, 2002, 295 (5560): 1685-1688.

Zhang FP, Han DY, Zhu JH,etal. Preference for host developmental stage inMetaphycusparasaissetiae[J].ChineseJournalofBiologicalControl, 2013, 29 (3): 344-348. [张方平, 韩冬银, 朱俊洪, 等. 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对寄主发育阶段的选择性[J]. 中国生物防治学报, 2013, 29 (3): 344-348]

Zhang FP, Niu LM, Xu YC,etal. Control effect of parasiticMetaphycusparasaissetiaeon hostParasaissetianigra[J].ChineseJournalofAppliedEcology, 2010, 21 (8): 2166-2170. [张方平, 牛黎明, 许永池, 等. 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对橡副珠蜡蚧的控制作用[J]. 应用生态学报, 2010, 21 (8): 2166-2170]

Zhang FP, Zhu JH, Han DY,etal. Factors influencing the parasitism ofMetaphycusparasaissetiae(Hymenoptera: Encyrtidae) [J].ActaEcologicaSinica, 2015, 35 (21): 7255-7262. [张方平, 朱俊洪, 韩冬银, 等. 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的寄生影响因子[J]. 生态学报, 2015, 35 (21): 7255-7262]

Zhang XL, Meng L, Li BP.Effects ofPierisrapaepupa mass on offspring number, sex ratio and body size of gregarious parasitoidPteromaluspuparum(Hymenoptera: Pteromalidae) [J].ChineseJournalofEcology, 2009, 28 (4): 677-680. [张晓岚, 孟玲, 李保平. 菜粉蝶蛹体型大小对蝶蛹金小蜂后代数量、性比及体型大小的影响[J]. 生态学杂志, 2009, 28 (4): 677-680]

Zhao HY, Lu YY, Zeng L,etal. Influence of host size on host choice and fitness returns of the endoparasitoidSpalangiaendiusWalker [J].JournalofBiosafety, 2015, 24 (1): 15-19. [赵海燕, 陆永跃, 曾玲, 等. 寄主大小对蝇蛹俑小蜂Spalangiaendius(Walker)产卵选择和发育的影响[J]. 生物安全学报, 2015, 24 (1): 15-19]

Zhu ZY, Chen JA, Chen X. Host preference and suitability ofAnugrusnilaparvaiae[J].ActaEntomologicaSinica, 1993, 36 (4): 430-437. [祝增荣, 程家安, 陈琇. 稻虱小蜂的寄主选择性和适宜性[J]. 昆虫学报, 1993, 36 (4): 430-437]

EffectofhostsizeontheovipositionselectionandreproductionofMetaphycusparasaissetiae

ZHANG Fang-Ping1, ZHU Jun-Hong2, LI Lei1, HAN Dong-Yin1, Chen Jun-Yu, NIU Li-Ming1, FU Yue-Guan1*

(1. Environment and Plant Protection Institute, Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences, Haikou 571101, China; 2. College of Environment and Plant Protection, Hainan University, Haikou 570228, China)

To clarify the effect of host size on the oviposition selection and reproduction ofMetaphycusparasaissetiae, the fecundity, parasitic rate, developmental duration and sex ratio were studied on the different sizeParasaissetianigra. The results showed that the parasitic rate ofM.parasaissetiaewas highest on middle sizeP.nigra(length 4.0 mm, width 3.4 mm) in choice and non-choice tests. In choice test, the fecundity was highest (67.0 eggs) on bigP.nigra(length 4.8 mm, width 4.0 mm). In non-choice test, the highest (131.0 eggs) and lowest (61.5 eggs) fecundity were observed on middle and smallP.nigra, respectively. The number ofM.parasaissetiaeoffspring had significant positive correlation with the host size. The female ratio decreased with the increasing of host size. The host size did not affect the developmental duration ofM.parasaissetiae. In conclusion, the parasitoidM.parasaissetiaecan adjust theirs fecundity and progeny sex ratio to ensure the maximum offspring suitability according to the host quality.

Parasaissetianigra;Metaphycusparasaissetiae; host size; suitability

张方平，朱俊洪，李磊,等.寄主大小对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂产卵选择及繁殖的影响[J].环境昆虫学报，2017,39(5):1130-1134.

Q968.1;S476

A

1674-0858(2017)05-1130-05

天然橡胶产业技术体系项目(CARS-34-BC2)；热科院基本业务费(1630042017002);南亚办项目(No.15RZBC-15；16RZBC-15)

张方平，1972年生，副研究员，硕士，E-mail：fangpingz97@163.com

*通讯作者Author for correspondence, E-mail: fygcatas@163.com

Received: 2017-01-22; 接受日期Accepted: 2017-03-13