亚洲柑橘木虱传播黄龙病菌的特性与机制研究进展

宋 杨，罗育发

(1. 赣南师范大学生命与环境科学学院，江西赣州341000；2. 国家脐橙工程技术研究中心，江西赣州 341000)

亚洲柑橘木虱传播黄龙病菌的特性与机制研究进展

宋 杨，罗育发1,2*

(1. 赣南师范大学生命与环境科学学院，江西赣州341000；2. 国家脐橙工程技术研究中心，江西赣州 341000)

黄龙病Huanglongbing (HLB)是世界性的重大柑橘病害，在中国主要由亚洲柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama传播。该害虫的传病特性与机制一直是相关研究热点之一。本文综述了近些年该领域的研究成果，包括亚洲柑橘木虱传播黄龙病的方式、传病过程与机制，以及影响传病效率的因素等方面，为该木虱及黄龙病的防控与深入研究提供参考。

亚洲柑橘木虱；黄龙病；共生菌；互作过程；传病机制

亚洲柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama(俗称柑桔木虱)隶属半翅目Hemiptera，扁木虱科Liviidae，是当前柑橘最严重病害—黄龙病huanglongbing的媒介昆虫。该虫具刺吸式口器，主要通过吸取柑橘韧皮部汁液获取和传播黄龙病菌，从而导致黄龙病的发生(范国成等，2009; Ferreiraetal., 2014)。随着全球气候逐渐变暖，冬季平均气温呈显著上升趋势，从而造成木虱种群的扩大以及黄龙病发病的地理位置不断北移，使得各国政府和果农对于开发新的防治方法的需求更加迫切。

黄龙病菌CandidatusLiberibacter spp.是一种韧皮部限制的革兰氏阴性菌，属于变形菌门Proteobacteria，α-变形菌纲Alphaproteobacteria，根瘤菌目Rhizobiales，根瘤菌科Rhizobiaceae，韧皮部杆菌属CandidatusLiberibacter，包括亚洲种CandidatusLiberobacter asiaticum、非洲种CandidatusLiberobacter africanum和美洲种CandidatusLiberibacter americanum(Bové，2006; 胡文召和周常勇，2010)。该菌在我国的分布为亚洲种，其传播载体为亚洲柑橘木虱(胡文召和周常勇，2010)。近年来黄龙病在全球范围内广泛传播，已成为柑橘产业发展的瓶颈，至今缺乏有效的防控方法(范国成等，2009; Graaetal., 2016)。

柑桔木虱对黄龙病菌的传播是与宿主植物互作的过程，然而国内目前主要侧重于研究木虱的形态习性和寄主选择(阮传清等，2012; 潘少霖等，2014)；调查木虱种群消长规律，控制其种群数量(邓明学等，2009; 冯贻富等，2013)以及采用化学杀虫剂和生物等手段防治木虱(杜丹超等，2011; 代晓彦等，2014)。而关于黄龙病菌与木虱及其内共生菌的互作研究，缺乏报道。这类研究对于开拓新的黄龙病防治途径，如RNA干扰介导其传播的特异受体、改造工程木虱以及工程细菌等具有重要的科学价值。本文综述了国内外有关柑桔木虱传播黄龙病菌的方式、影响传病效率的因素及其传病机制等内容，以期为我国柑桔木虱及黄龙病的防控与深入研究提供参考。

1 柑桔木虱的传病特性

1.1 传病方式

植物病菌通过媒介昆虫传播的方式有4种，包括口器携带式、前肠保留式、非增殖型和增殖型体内循环式，在前3种传播方式中，病菌被摄入后，能存留在昆虫体内的不同部位，甚至能扩散到昆虫全身(史晓斌等，2012)，但由于不具备在昆虫体内循回及增殖的能力，一旦病菌排尽或者浓度过低，其传病能力也将失去，如马铃薯Y病毒PotatovirusY和花椰菜花叶病毒Cauliflowermosaicvirus(Scholthofetal., 2011)。

而黄龙病菌等以增殖型体内循环式传播的病菌能够在媒介昆虫体内循环、扩散以及增殖，一旦获菌，即具有持久性传播的能力。黄龙病菌已进化出一整套在柑桔木虱体内循环、扩散和规避免疫系统的机制，从而借助于木虱进行传播扩散。木虱取食带病植株后，病菌可通过口针进入肠道，在中肠上皮细胞快速增殖，并进入血腔继续繁殖，然后逐渐移行至其他组织，最终进入唾液腺，此时木虱即具有传播黄龙病菌的能力(黄炳超等，1985; 许长藩等，1985; 许长藩等，1988)。因此，亚洲柑橘木虱一旦获菌便能终身传病，甚至还可以通过卵巢将病菌传给后代(Mannetal., 2011)。

1.2 病菌在木虱体内的存留扩散

柑桔木虱感染黄龙病菌后，病菌可在其体内扩散，而后存留于木虱体内的唾液腺、血淋巴、滤室、中肠、脂肪、肌肉组织以及卵巢等绝大多数组织器官(Ammaretal., 2011)。然而，各组织器官感染率及感染水平存在显著差异：唾液腺和消化道感染黄龙病菌的几率明显低于其他组织器官，而感染后病菌的相对含量显著升高(Ammaretal., 2011)；带菌木虱体内的中肠细胞和唾液腺外皮层的含菌量最高(许长藩等，1985; Yasudaetal.，2005)。

消化道和唾液腺屏障在以增殖型体内循环式传病的昆虫体内普遍存在(Weintraub and Beanland, 2006; Helton and Snodgrass, 2008)。黄龙病菌进入木虱体内大量增殖后，消化道上皮细胞成为其循回扩散的第一道屏障，使得病菌离开困难，造成黄龙病菌在消化道中大量积累，相对浓度大大提高，并且这种情况同样出现在唾液腺中。

1.3 木虱的传病效率

柑桔木虱传播黄龙病历经获菌、循回和传菌等多个阶段，各阶段时间长短和传播成功率都是木虱传病效率高低的重要标志。其中，获菌时间为木虱口针穿透带病植株表皮，到达富含黄龙病菌的韧皮部，并获得足够病菌得以增殖所需的时间；循回时间是指病菌在木虱体内增殖到一定数量后，使之具备传菌能力所花费的时间；传菌时间则是木虱取食时通过唾液腺将足够数量的病菌转移到健康植株的所需时间。

由于各阶段所需的时间受到柑桔木虱的龄期、性别、宿主植物和环境条件等多个因素的影响，不同木虱个体完成获菌、循回及传菌所需时间差别较大，短至3 d，长可达一个月，且单头木虱传病效率并不高(Halletal., 2013)。相关研究表明，亚洲柑橘木虱的获菌时间为0.5-5 h，取食35 d后，只有40%的成虫被检测带菌；循回时间为1-15 d，而传菌时间通常在5 h以上(许长藩等，1985)。Pelz-Stelinski等(2010)认为只有4%-10%，而许长藩等(1985)测得单头木虱传病效率可达到80%，可能是由于其对柑桔木虱传病效率的研究主要依赖于叶片黄化症状出现或电镜观察，或者因客观无法使用PCR等更为灵敏的检测手段，从而造成较大的偏差。近年来，随着各种分子检测手段的发展，对柑桔木虱传病效率的研究结果将更为可靠。

2 柑桔木虱的传病机制

柑桔木虱在获菌后能够持续性地传播黄龙病菌，主要是由于病菌在木虱体内有循回扩散的能力，而且能规避木虱体内的免疫防御反应；木虱也能提供病菌在其体内正常代谢所需的条件。这些涉及到病菌、木虱及其内共生菌之间互作等的复杂生物过程，并且有大量受体和配体参与调控一系列基因表达过程和细胞内信号通路(Fisheretal., 2014; Vyasetal., 2015)。

2.1 病菌在木虱体内的循回

柑桔木虱取食带菌植株韧皮部时摄入黄龙病菌，病菌先通过口针进入消化道，并穿过中肠、血淋巴和唾液腺上皮细胞等不同生物膜结构，最终到达唾液腺。其跨膜扩散过程涉及到一系列效应因子的参与。许多革兰氏阴性菌表面蛋白与媒介昆虫体内中肠、唾液腺或者其他组织中的受体都存在特异性相互作用(Ammaretal., 2011)。病菌通过受体和配体间的相互作用附着在昆虫细胞表面，利用胞吞进入细胞，并逐步穿过细胞进入血淋巴、卵巢和唾液腺等组织器官(Wang and Killiny, 2014)。

黄龙病菌进入木虱体内后，通过调控生物膜的形成、免疫防御、细胞黏着等相关的多个信号通路和蛋白质表达，消除该菌在木虱体内扩散和循环的障碍。其中，木虱感染黄龙病菌引起的包括网格蛋白Clathrin、黏着斑蛋白Vinculin以及踝蛋白Talin在内的一系列蛋白基因表达水平减弱，影响生物膜合成及其扩散通道的愈合，从而加快病菌在木虱体内循环和扩散的进程(Vyasetal., 2015)。这种相互作用在许多病菌的昆虫传播系统中同样存在，例如棒状病毒和布尼亚病毒(Ullmanetal., 2005; Ammaretal., 2009)、螺原体和其他细菌(Yuetal., 2000; Bovéetal., 2003; Killinyetal., 2006; Suzukietal., 2006)，并被认为是成功传播病菌的决定性因素(Bovéetal., 2003; Weintraub and Beanland, 2006)。

2.2 黄龙病菌的代谢过程

黄龙病菌具削减型基因组，缺少许多发育和繁殖必需的营养物质的合成能力(Duanetal., 2009)。该菌在柑橘植株和木虱体内所需的营养物质多来自其生存的外部环境，很可能是由这两者体内的内共生菌(Wolbachiasp.和Actinobacteriasp.)提供。有研究表明Wolbachiasp.与黄龙病菌的含量呈显著正相关(Fagenetal., 2012)，稳定存在于木虱体内(殷幼平等，2011; Sahaetal., 2012; Subandiyahetal., 2015)，且在带菌和不带菌的木虱中都存在(孙丽琴等，2014)。通过比较Wolbachia与黄龙病菌的代谢能力发现，Wolbachia具有黄龙病菌的基因组所缺乏的合成硫代半胱氨酸Thiocysteine、同型半胱氨酸Homocysteine和甲基丙二酰辅酶AMethylmalonyl-CoA等化学前体物质的能力(Duanetal., 2009; Sahaetal., 2012)。而Actinobacteriasp.是一种同时存在于柑桔木虱和柑橘植株中的微生物，与黄龙病菌的共培养实验发现，在其存在的情况下，黄龙病菌能在培养基中存活较长时间，且能通过菌种分离和更换新鲜培养基以延长培养时间(Davisetal., 2008)。这两种内共生菌可能与木虱及柑橘作为黄龙病菌的媒介和宿主有着密切关系，但具体的共生机制还有待进一步研究。

此外，带菌木虱的腹部还发现一种特有的肠杆菌属优势内生菌Enterobactersp.，q-PCR显示它与黄龙病菌携带量呈正相关性(孙丽琴等，2014)，表明二者间可能存在互作，但其机制尚不明确。由于黄龙病菌最适生长环境偏酸性(pH ≈ 6.9)(Davisetal., 2008)，推测可能是它能够改善黄龙病菌的生长环境，从而保证了其生理代谢过程的正常进行。

柑桔木虱内共生菌在其传病过程中发挥着重要的作用，相关研究将有助于阐明其传病的机制，然而木虱体内由于存在大量不可培养的细菌，且黄龙病菌也难以培养。因此，国内外目前对黄龙病菌与柑桔木虱内生菌关系的研究主要是采用分子手段进行检测(殷幼平等，2011; Subandiyahetal., 2015)。对于这些不可培养的微生物在木虱传播黄龙病菌过程中的作用仍有待研究。

2.3 黄龙病菌的免疫规避机制

昆虫免疫防御是昆虫排斥外源抗原的能力，包括细胞免疫和体液免疫，主要通过昆虫的血淋巴系统实现(蒋红波和王进军，2006)。柑桔木虱免疫系统同样具有对黄龙病菌的防御能力，然而黄龙病菌能够抑制木虱免疫相关基因的表达，比如在带菌木虱若虫体内蛋白酶及其转运复合物的基因表达水平下调，使得免疫系统合成与释放与免疫相关的蛋白酶的能力下降，黄龙病菌得以继续在木虱体内繁殖。然而，与木虱若虫相比，其成虫的获菌能力却明显下降(Vyasetal., 2015)。木虱若虫时期获菌后，大部分具有传菌能力，而其羽化后成虫的获菌能力下降，可能是其完善的免疫系统在这一过程中发挥重要的作用(Inoueetal., 2009; Pelz-Stelinskietal., 2010)。

条纹水蜡虫Ferrisiavirgata也能够获取和保留黄龙病菌，并且在其体内能够完成循回过程进入唾液腺，然而却不能传播黄龙病菌给柑橘植株并引起黄龙病(Pitinoetal, 2015)。而此前Pitino等(2014)研究发现条纹水蜡虫存在大量在木虱体内较少的TP4原噬菌体，这可能与条纹水蜡虫的免疫防御有关，比如条纹水蜡虫的免疫系统能将高致病性的黄龙病菌类群杀死，并将低致病性的具有TP4原噬菌体的黄龙病菌类群大量保留下来，从而不能引发黄龙病。

3 影响柑桔木虱传病效率的因素

柑桔木虱作为黄龙病菌的主要媒介昆虫，其传病效率受多个因素的影响，包括木虱的性别及龄期、宿主植物和环境条件等。

3.1 木虱的性别和龄期

不同龄期和性别的柑桔木虱传播黄龙病菌的能力和方式有显著差异。除1-2龄木虱若虫外，3-5龄若虫在获菌后便能终身传病，而成虫的获菌传病能力普遍较弱(Hungetal., 2004)。当木虱成虫在带菌植株上取食后，体内病菌浓度不能显著增加，从而更难将黄龙病菌传给健康植株(Pelz-Stelinskietal., 2010; Ammaretal., 2013)。而木虱若虫取食带菌植株后，体内病菌的相对浓度迅速增加，甚至在取食10-20 d后能提升约360倍(Inoueetal., 2009)。此外，木虱雌虫能通过卵巢将黄龙病菌传递给子代(Pelz-Stelinskietal., 2010)，求偶交配也能将病菌从感染的雄性个体传给雌性，但这两种传菌方式的效率都很低(Mannetal., 2011)。

3.2 宿主植物

宿主植物对柑桔木虱传病的影响很大。宿主植株感染黄龙病菌后，能够改变植株体内相关基因的表达，从而导致木虱选择或取食行为的变化，促进病菌的传播与扩散(Mannetal., 2010; Zhaoetal., 2013; Luoetal., 2015)。同时，木虱的传病效率还受到宿主嫩梢的发生情况、宿主适生性及宿主分布等因素的影响。

黄龙病菌在感染宿主植株后能促进病菌的传播。首先通过诱导柑橘植株产生一些生理性的变化，比如释放某些挥发性物质以及出现黄化症状等，从而吸引木虱取食并产卵(Mannetal., 2012)，随着取食时间的延长，带病植株营养状况不佳以及其他信息的刺激都将影响木虱的取食行为(Wuetal., 2015)，使之扩散到其他植株，并促进黄龙病菌的扩散。Cen(2012)和Luo 等(2015)发现在染病植株上亚洲柑橘木虱在韧皮部取食的时长显著减少，说明染病植株对木虱的适生性下降。此外，Zhao等(2013)通过对亚洲柑橘木虱的行为研究发现，由于黄龙病菌的感染导致柑橘嫩梢产生了某些挥发性物质和可溶性碳水化合物，从而诱导木虱在染病植株上的产卵量显著高于正常植株。

嫩梢为木虱取食和产卵提供了更为适宜的条件，嫩梢数量与木虱种群数量呈显著正相关(张林锋等，2012)，其存在对于木虱的种群繁殖和世代交替具有重要作用。木虱在转移过程中往往更趋向于黄龙病嫩梢，木虱成虫与若虫群聚于嫩梢为害(Wuetal., 2015)。Luo等(2015)发现柑桔木虱在新梢韧皮部取食的时长明显高于嫩叶和成熟叶。而在一些失管或管理水平较低的果园中，嫩梢持续零星抽发，为木虱产卵提供了很好的条件，使得木虱能够不断产卵并孵化出若虫，世代重叠，造成果园内木虱种群的扩大和黄龙病大爆发(张林锋等，2012)。因此，宿主植物全年嫩梢抽发的次数和持续时间对果园内柑桔木虱的传病效率具有重要影响。

亚洲柑橘木虱具有明显的寄主范围，普遍认为仅限于芸香科Rutaceae柑橘属Citrus及其近缘树种，而能够供其繁殖并世代交替的只有柑橘属和九里香Murrayaexotica(Russelletal., 2014)。然而，当前在柑桔木虱防治过程中不断发现在芸香科以外的宿主，如表1所示。非适生性寄主虽不利于木虱的取食、繁殖和扩散，但其存在既能作为木虱远距离传播的中转站，为其长距离的传播提供帮助，还能为其躲避果园喷药等不利条件提供庇护所(Graaetal., 2016)。Martini等(2013)发现亚洲柑橘木虱具有广泛的可替代宿主范围，使之能在远离柑橘果园3 km的树林中存活。

表1 现已发现除芸香科外的亚洲柑橘木虱宿主

注：“+”和“-”分别表示柑桔木虱能否在该宿主植株上繁殖。Note：“+” and “-” represent Asian citrus psyllids are able and unable to reproduce on the host, respectively.

3.3 环境因素

柑桔木虱的生存环境对其传病效率也有明显影响，比如气候因素、季节变化以及农事操作等。季节和气候的变化不仅能影响到木虱的活动能力，还能通过影响黄龙病菌在柑橘叶片中的浓度，从而影响木虱的传病效率。不同季节携带黄龙病菌的木虱数目比率有明显不同，其中3月和8月份最高，这种变化是由于寄主植物体内病原菌的浓度、外界温度和寄主新芽数量等差异造成 (杨建榕和李健，2007)。此外，带病植株的调运和周围其他带病果园也有助于黄龙病菌的传播(邓明学等，2010; 毛润乾等，2013)。

4 小结与展望

亚洲柑橘木虱对黄龙病菌的传播是一个病菌、宿主植物、木虱及其内共生菌互作的复杂生物过程。这一过程中，带病植株通过产生黄化症状和挥发性化学物质诱导木虱取食，黄龙病菌一定程度依赖于木虱内共生菌提供的营养进行代谢，并能通过影响木虱基因表达以帮助自身抵御木虱的免疫防御反应，进而在木虱体内循回，最后通过木虱的取食行为进入宿主植株体内。虽然木虱的传病方式、传病过程与机制和影响传病效率的因素都得到了广泛研究，但其中涉及到传病过程的关键蛋白及其影响机理仍未得到详细阐明。

随着全球气候的逐渐变暖，适宜柑桔木虱和黄龙病菌生存的地区不断扩大，木虱入侵区域扩大，引发柑橘产地黄龙病大爆发，对世界柑橘产业带来毁灭性影响。另外，可能出现的黄龙病菌基因组进化和柑桔木虱寄主范围扩大等其他潜在威胁，将为黄龙病的防治带来更大的挑战。进一步研究并阐明柑桔木虱、黄龙病菌和宿主植物三者之间的相互作用，以及柑桔木虱的传病机制将为我们预警和防控柑橘黄龙病提供帮助。而且随着研究不断深入，对涉及其传病机制的宿主植株或者柑桔木虱的关键蛋白的发现，将对利用RNA干扰、施用特定农药和转基因等技术手段阻断病菌传播途径，提供更为安全高效的防治手段。

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AdvancesinthetransmissioncharacteristicsandmechanismofCandidatusLiberobacterasiaticusbyDiaphorinacitriKuwayama(Hemiptera:Liviidae)

SONG Yang1，LUO Yu-Fa1,2*

(1. Gannan Normal University, Life and Environmental Sciences School, Ganzhou 341000, Jiangxi Province, China; 2. National Navel Orange Engineering Research Center, Ganzhou 341000, Jiangxi Province, China)

Huanglongbing (HLB)is an important disease of citrus in the world, and transmitted by the Asian citrus psyllid (ACP),DiaphorinacitriKuwayama (Hemiptera: Liviidae). The characteristics and mechanism of this pest insect are always one of the hot points in related research fields. This article reviewed the recent studies and developments of the transmission way, process and mechanism of HLB vectored by ACP, and the factors influencing the transmission efficiency in order to prevent and control, and further study ACP and HLB.

Asian citrus psyllid; huanglongbing; endosymbiont; interaction process; pathogen transmission mechanism

江西省高等学校科技落地计划项目(KJLD14081)；江西省重点研发计划项目(20161BBF60076)；江西省教育厅科学技术研究项目(GJJ14663)

宋杨，男，1992年生，江西吉安人，硕士研究生，主要从事果树害虫综合管理研究，E-mail: syang1992@126.com

*通讯作者 Author for correspondence, E-mail: lyf223@126.com

Received：2016-07-04；接受日期 Accepted：2016-09-25

Q965.8;S433.39

：A

1674-0858(2017)04-0955-08

宋杨，罗育发.亚洲柑橘木虱传播黄龙病菌的特性与机制研究进展[J].环境昆虫学报，2017,39(4):955-962.