大气CO2浓度升高对粘虫生长发育和繁殖的影响

2017-03-16陈晓燕刘佳妮郝若诗李亚红杨学存桂富荣

环境昆虫学报 2017年1期

陈晓燕，刘佳妮，郝若诗，李亚红，杨学存，桂富荣,*

(1. 云南农业大学植物保护学院，农业生物多样性与病虫害控制教育部重点实验室，昆明 650201； 2. 昆明学院农学院，云南省高校都市型现代农业工程研究中心，昆明 650214； 3. 云南省高原特色农业产业研究院，昆明 650201；4. 云南省植保植检站，昆明 650034)

陈晓燕1，刘佳妮2，郝若诗3，李亚红4，杨学存1，桂富荣1,3*

为明晰大气CO2浓度升高对粘虫Mythimnaseparata(Walker)生长发育和繁殖的影响，在人工气候箱800L/L 与400L/L两种不同CO2浓度下，用人工饲料连续饲养粘虫3代后，分析其发育历期、体重、存活率等种群参数的变化。结果表明：不同CO2浓度处理下各世代的粘虫均能正常发育，各虫态的发育历期为：幼虫>成虫>蛹>卵，幼虫1-3代的发育历期在两种CO2浓度下差异达极显著水平(P<0.001)；CO2浓度倍增条件下的蛹重和成虫体重较对照条件下明显下降；CO2浓度倍增对粘虫的性比影响不大，但可导致粘虫雌成虫寿命缩短，单雌平均产卵量和单雌日均产卵量下降。高CO2浓度下第1代粘虫种群的平均世代周期(T)和种群加倍时间(DT)分别延长了1.19和1.24 d，1-2代粘虫的净生殖率(R0)、内禀增长率(rm)和周限增长率(λ)呈下降趋势，至第3代略有回升，但未达到显著性差异水平(P>0.05)；高CO2浓度条件下粘虫1-3代的存活率分别为44%、31%和33%，分别较对照条件下对应世代粘虫的存活率低10%、27%和22%，其中第2、3代粘虫的存活率在两种CO2浓度条件下差异显著(P<0.05)，第1代粘虫在高CO2浓度下存活率明显下降，至第3代时逐渐趋于稳定，说明随着世代的延长，粘虫对高CO2浓度的适应能力增强。

CO2浓度；粘虫；生长发育；繁殖力

化石燃料等工业活动的频繁使用导致全球气候变暖是目前全球气候变化最显著特征之一，大气CO2浓度以每年0.4%左右的速度不断上升(IPPC，2007)。而CO2浓度升高对昆虫的影响及昆虫对这一变化的响应是近几年全球气候变暖研究的热点问题之一。根据昆虫种类、寄主植物、同种昆虫不同龄期等因素的不同对大气CO2浓度升高的响应程度也不尽相同，说明大气CO2浓度升高可直接或间接影响昆虫。如赵磊等(2015)在高CO2浓度下用人工饲料饲养了6个世代的亚洲玉米螟Ostriniafurnacalis，测定了不同世代下高CO2浓度对该害虫的个体生物学参数的直接影响；蛱蝶幼虫Junoniacoenia在高CO2浓度下死亡率增加(Fajeretal., 1991)；禾谷缢管蚜Rhopalosiphumpadi表现出繁殖力增强、生长速率明显加快等特点(张钧等，2002)；西花蓟马Frankliniellaoccidentalis成虫体内酶活性在CO2浓度升高条件下具有不同的变化趋势(刘建业等，2014)。

全球气候变暖将会直接或间接地影响我国的农业生产及农作物病虫害的发生和为害。粘虫Mythimnaseparata(Walker)作为鳞翅目Lepidoptera夜蛾科Noctuidae的一种咀嚼式口器害虫，具有极强的迁飞性，其幼虫以成群迁徙对迁入地进行危害，以啃食作物叶片为食从而对我主要粮食作物进行为害，具有突发性、暴发性和毁灭性的为害特点(曾娟等，2013)。目前关于粘虫的研究多集中于Bt杀虫蛋白对粘虫生长发育的影响及其对高龄幼虫体内酶活性、生长发育、繁殖及飞行能力的影响(蒋善军等，2010；解娜等，2012)，而有关CO2浓度升高对粘虫多个世代生长发育和繁殖的影响并未见报道。

本研究通过人工气候箱内模拟实验测定了高CO2浓度环境中粘虫各虫态的发育历期、存活率和繁殖力(平均产卵期、雌成虫寿命、蛹重、产卵量和性比)，比较了粘虫不同世代之间对CO2浓度升高的响应差异，为预测全球气候变化条件下粘虫的发生为害趋势奠定基础，并为未来CO2浓度升高的环境条件下更深入了解粘虫发生的生态学机制提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 实验材料

1.1.1 人工气候箱中CO2浓度的设置

RXZ智能型人工气候箱(上海三腾仪器LTC-1000)条件设置如下：温度26℃±1℃，相对湿度75%±5%，光周期L ∶D=16 ∶8，光强20000 xL。实验设2个大气CO2浓度水平，即对照(400L/L，当前大气CO2浓度水平)和倍增CO2浓度(800L/L，预计本世纪末大气CO2浓度水平)。人工气候箱全天24 h通气，在8 ∶30至20 ∶30期间每30 min记录1次CO2浓度值，计算日平均值。试验期间，人工气候箱中2个CO2的实际浓度分别为395.23±22.37L/L和804.25±22.15L/L。

1.1.2 供试虫源

虫源来自云南省普洱市宁洱县(101.13°E，23.16°N)田间灯光诱捕的迁入成虫，带回实验室进行种类鉴定后，在人工气候箱(400L/L)中用人工饲料(公布号：CN101856085A)加以改进并进行多代饲养纯化备用，以确保本实验所需粘虫种群来自相同的群体。主要饲养过程为：挑取初孵幼虫，在放有人工饲料的12孔细胞培养板(CrystalGen公司)中单孔单头饲养至6龄，然后移入6孔细胞培养板中继续单孔单头饲养，幼虫化蛹2 d后，将蛹集中移入养虫笼(55×55×55 cm3)中，每日饲喂羽化成虫并更换5%(v/v)蜂蜜水，直至产卵。

1.2 实验方法

1.2.1 粘虫生长发育和繁殖力测定

将粘虫初孵幼虫接入配好的人工饲料，遂即放入不同CO2浓度人工气候箱。每个CO2浓度处理中，用细胞培养板单头饲养20头，重复3次，每隔12 h观察1次，记录各虫态的发育和存活情况，同时另外选取100头用以补充与死亡虫口数相同且同一龄期的粘虫活虫，使供试虫口总数始终保持60头。观察记录幼虫每天的发育进度参数，即卵历期、幼虫发育历期、幼虫体重；蛹历期、蛹重；成虫历期、成虫体重。

1.2.2 粘虫种群生命表参数及存活率测定

将粘虫初孵幼虫接入配好的人工饲料，遂即放入不同CO2浓度人工气候箱。每个CO2浓度处理中，用细胞培养板单头饲养20头，重复3次，每隔12 h观察1次，记录各虫态的发育和存活情况，同时另外选取100头用以补充与死亡虫口数相同且同一龄期的粘虫活虫，使供试虫口总数始终保持60头。化蛹后将蛹置于相应CO2浓度人工气候箱中，每天观察各CO2浓度下成虫的羽化情况，将当天羽化的成虫按1 ∶1配对置于养虫笼(10 cm3×8 cm3×8 cm3)中，并给与5%蜂蜜水喂养，每天定时更换产卵纸并记录产卵量，直至雌虫自然死亡；并将孵化的若虫继续饲养至成虫，记录雌、成虫的数量，统计性比。

根据饲养数据资料，计算粘虫在不同CO2浓度下的实验种群生命表参数(张孝曦，2011)：净生殖率R0=∑LxMx，平均世代周期T=∑XLxMx/R0，内禀增长率rm=(InR0)/T，周限增长率λ=erm，种群加倍时间DT=In2/rm；其中x为按龄期划分的单位间距，Lx表示任意个体在x期间的存活率，Mx表示在x期间平均每雌产雌数。

1.3 数据处理

实验数据用Excel 2003和SPSS 19.0软件进行统计分析，采用独立样本t检验法和Duncan氏新复极差法比较同一指标的差异；以CO2浓度和世代为处理因子，应用双因素方差分析Two-way ANOVA进行处理间实验数据的差异显著性分析。

2 结果与分析

2.1 CO2浓度倍增对粘虫生长发育及繁殖的影响

2.1.1 发育历期

在不同CO2浓度处理下各世代的粘虫均能正常发育，各虫态的发育历期顺序为：幼虫>成虫>蛹>卵(表1)。CO2浓度倍增时，粘虫卵的发育历期表现出缩短的趋势，而800L/L浓度下，1-3代幼虫、蛹与成虫的发育历期与对照相比表现出延长趋势；对比两种CO2浓度，粘虫幼虫与成虫历期在同一世代均达到显著性差异水平(P<0.05)，其中幼虫1-3代达到极显著差异水平(P<0.001)。

ANOVA分析表明，CO2浓度变化对卵期有显著性影响(P<0.05)，对幼虫、蛹、成虫历期的影响均未达到显著水平(P>0.05，表2)。而CO2浓度和世代的交互作用对蛹期的影响达显著水平(P<0.05)，对幼虫和成虫历期影响均达到极显著水平(P<0.01)。由此说明，CO2浓度和世代的共同作用是导致粘虫在高CO2浓度下发育历期缩短的主要原因。

表1 两种浓度下粘虫的发育历期比较

注：数据为平均数±标准误，不同小写字母表示同一浓度不同世代间的差异显著(Duncan氏新复极差法，P<0.05)，不同大写字母表示同一世代不同浓度间的差异显著(独立样本t检验，P<0.05)，下同。 Note: Data in the figure are mean±SE. Different lowercase letters above table represent significant difference in the same concentrations between different generations(Duncan,P<0.05). Different uppercase letters above table indicate significant difference in the same generation between two concentrations (Independentt-test,P<0.05), the same as follow.

表2 发育历期方差分析

2.1.2 体重

在两种CO2浓度条件下，粘虫蛹重和成虫体重均随世代的增加而下降(图1)。CO2浓度倍增条件下的蛹重与对照(400L/L)条件下的对应世代蛹重相比呈显著下降(P<0.05)，第1代和第3代蛹和成虫体重比对照条件下的对应世代体重下降极显著(P<0.01)。粘虫幼虫体重在两种CO2浓度条件下的差异不显著(P>0.05)，CO2浓度倍增条件下的第2-3代幼虫体重略大于对照CO2浓度下的第2、3代幼虫体重，但未达到显著性差异水平(P>0.05)。

ANOVA分析表明，CO2浓度升高对粘虫的蛹和成虫体重影响均达到显著水平(P<0.05)，但对幼虫的影响不显著(P>0.05)；世代、CO2浓度和世代的交互作用对粘虫个体体重的影响均不显著(P>0.05)。说明粘虫个体体重的变化主要是受CO2浓度的影响，因此CO2浓度升高是导致粘虫个体体重降低的主要原因。

2.1.3 繁殖力

CO2浓度倍增对粘虫的性比影响不大，但可导致粘虫雌成虫寿命缩短，单雌平均产卵量和单雌日均产卵量下降(表3)。高CO2浓度条件下1-3代粘虫的单雌平均产卵量均显著低于对照CO2浓度条件下的对应世代粘虫(P<0.05)，分别降低了66.91粒、80.25粒和94.6粒，1-3代粘虫单雌日均产卵量降低了4.46粒、5.35粒和6.31粒，说明随着世代的增加，CO2浓度对粘虫成虫产卵量的影响增大。800 uL/L条件下，第3代雌成虫寿命与1、2代相比具有显著性差异(P<0.05)，第1代粘虫平均产卵期分别为第2、3代的1.08倍和1.42倍。两种CO2浓度下，1-2代雌成虫寿命、1-3代单雌平均和日均产卵量达到极显著差异水平(P<0.01)。

图1 不同大气CO2浓度下粘虫幼虫、蛹和成虫体重变化Fig.1 Larva, pupa, and adult weights of Mythimna separata under different levels of atmospheric CO2

CO2浓度(mL/L)Concentration世代Generation参数Parameters雌成虫寿命(d)Longevityoffemale平均产卵期(d)Ovipositionperiod单雌平均产卵量(Eggs/female)Ovipositionrateperfemale单雌日均产卵量(Eggs/female/day)Dailyovipositionrateperfemale性比(♀/♂)Sexratio40011513±025aB727±004aA77793±992aB5186±066aA228±012aA21263±027bB673±010bA66722±721aB4448±048aA221±003aA31063±014cA537±020cA64065±721bB4271±048bA223±002aA80011189±032aA737±020aA71102±611aA4740±041aB226±002aA21038±020aA682±036bB58697±606bA3913±040bB218±003aA31037±031bA520±029bA54605±115cA3640±008cB223±004aA

ANOVA分析表明，CO2浓度、世代对粘虫产卵量的影响均显著，其中对粘虫单雌平均产卵量的影响达到显著性水平(P<0.05)，而世代对单雌平均产卵量的影响比CO2浓度影响更大，达到极显著性水平(P<0.01)；同时世代对粘虫性比的影响也达到了显著性水平(P<0.05)，而CO2浓度与世代的交互作用仅对雌成虫寿命具有极显著影响(P<0.01)。由此说明，粘虫的产卵量主要受CO2浓度与世代的影响，性比主要受世代的影响，而CO2浓度与世代的交互作用并不是高CO2浓度下粘虫产卵量减少的主要原因。

2.2 大气CO2浓度升高对粘虫生命表参数及存活率的影响

2.2.1 生命表参数

在CO2浓度倍增条件下，粘虫的净生殖率降低，平均世代周期延长，内禀增长率和周限增长率下降，种群加倍时间增加(表4)。与对照相比，高CO2浓度下第1代粘虫种群的平均世代周期(T)和种群加倍时间(DT)分别延长了1.19 d和1.24 d，1-2代粘虫的净生殖率(R0)、内禀增长率(rm)和周限增长率(λ)呈下降趋势，至第3代略有回升，但未达到显著性差异水平(P>0.05)，说明随着世代的延长，粘虫对CO2浓度环境适应性逐渐增大。两种浓度下，不同世代间也表现出不同的变化趋势，如1-3代R0、T、rm、λ、DT 5个种群参数指标均达到显著性差异(P<0.05)，其中R01-3代与对照相比达到极显著差异水平(P<0.001)。

表4 两种CO2 浓度下粘虫的种群参数

2.2.2 存活率

粘虫从卵至成虫的累积存活率在CO2浓度倍增条件下明显低于对照条件下的存活率(图2)，在高CO2浓度条件下粘虫1-3代的存活率分别为44%、31%和33%，分别比对照条件下对应世代粘虫的存活率低10%、27%和22%，其中第2、3代粘虫的存活率在两种CO2浓度条件下的差异达显著水平(P<0.05)。

ANOVA分析表明，CO2浓度升高对粘虫存活率的影响达到显著水平(P<0.05)，世代、CO2和世代的交互作用对粘虫存活率的影响均不显著(P>0.05)。说明粘虫存活率的变化主要受CO2浓度的影响，CO2浓度升高是导致粘虫存活率降低的主要原因。

图2 两种CO2 浓度下粘虫的存活率Fig.2 The survival rate of Mythimna separata at two CO2 concentrations

3 结论与讨论

目前国内外已开展了大量的试验来研究大气CO2浓度升高对昆虫的影响，通常以设定在未来大气0.5或1倍环境下的CO2浓度，检测昆虫体内生长发育的各个阶段、个体体重以及繁殖力等种群参数的变化(Whittakeretal., 1999；Hunteretal., 2001)。有关不同种类的昆虫，对不同CO2浓度响应方式从生长发育、存活力及繁殖情况来看，目前国内外均有报道，但结果差异较大。在高CO2浓度中生长的棉铃虫Helicoverpaarmigera幼虫取食量增加，发育历期延长，体重变化不明显(吴刚等，2006)。而甜菜夜蛾SpodopteraexiguaHiibner幼虫在高CO2浓度下，发育历期延长、体重下降显著(Akeyetal., 1989)。大气CO2浓度升高不仅影响昆虫的生长发育而且可进一步影响繁殖能力大小。高CO2浓度条件下，麦长管蚜Sitobionavenae(Fabricius)繁殖力显著提高，产卵期提前(Awmacketal., 1996)。戈峰等(2006)认为CO2浓度升高不但影响植物的生长发育，而且还改变植物体内的化学成分与含量，从而间接地影响到植食性昆虫，进而通过食物链影响到以之为食的天敌种群。本研究结果显示，CO2浓度的增加导致粘虫发育历期延长，粘虫的蛹重与成虫体重呈明显下降趋势，受CO2浓度和世代的影响，粘虫的产卵量显著降低。高CO2浓度处理1个世代后，粘虫的净生殖率(R0)、内禀增长率(rm)和周限增长率(λ)均有不同程度的降低，平均世代周期(T)、种群加倍时间(DT)均略高于对照。由此推测在未来CO2浓度升高的大背景下，粘虫可能通过降低其种群数量来适应不良环境。

大气CO2浓度升高对植食性昆虫生存率的影响因种类、发育时期及其寄主植物的不同而异，且不同种类的昆虫对大气CO2浓度升高的响应也不尽相同。如绿齿胫叶甲Gastrophysaviridula在高CO2浓度下死亡率增加(Brooks and White, 1998)；高CO2浓度条件下取食菜豆Phaseoluslunata的粉纹夜蛾ThichoplusianiHbn.其存活率与正常CO2浓度环境相比无显著性差异(Osbriketal., 1987)。本研究结果显示，随着大气CO2浓度升高，取食人工饲料的粘虫幼虫存活率下降，与对照相比，粘虫1-3代虫体存活率分别下降了1.23%、1.88%、1.65%。由此可见，粘虫存活率主要受CO2浓度的影响，且由于长时间处于高CO2浓度条件下，粘虫的死亡率有逐渐趋缓之势。

高CO2浓度对昆虫的影响具有长期的、多世代的作用，同种昆虫不同世代之间对高CO2浓度的响应存在差异。Yin等(2010)在研究高CO2浓度下以人工饲料饲养连续3代的棉铃虫，结果显示1代种群死亡率上升、繁殖力降低，而第2代幼虫数量增加，繁殖力变化不显著。高CO2浓度条件下Brooks(1998)研究了在饲养3个世代的叶甲Gasrophysauiridula，结果显示2代雌虫的产卵量比第1代减少30%。本研究结果显示，在800L/L CO2处理时，第3代粘虫的蛹重、成虫体重与第1代相比显著降低，两种浓度下，不同世代间种群参数也表现出不同的变化趋势，R0、T、rm、λ、DT 5个种群参数指标1-3代均达到显著性差异(P<0.05)，其中R01-3代与对照相比达到极显著差异水平(P<0.001)。由此说明CO2浓度升高是导致粘虫T、λ、rm、DT种群参数变化的主要原因，从而推测CO2浓度升高显著降低了粘虫对环境的适合度，粘虫对两种CO2浓度的环境适应性是导致粘虫种群参数变化的重要原因。

综上所述，高CO2浓度在粘虫发育历期缩短、个体体重下降、存活率降低等方面致使粘虫对高CO2浓度环境的适应性下降；而对世代的影响主要是通过降低产卵量、改变粘虫的性比进而影响粘虫种群的繁殖；CO2与世代的交互作用致使雌成虫寿命缩短，幼虫、蛹及成虫的发育历期扰乱而影响粘虫正常的生长发育。本实验主要测定了用人工饲料饲养的粘虫生长发育、繁殖力等方面的变化，对于用天然寄主植物如玉米、小麦等饲养的粘虫其体内生理酶活性的变化、不同世代间生长发育、生命表参数等指标的跨世代效应还有待进一步研究。

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Effects of the elevated atmospheric Carbon Dioxide levels on the growth, development and reproduction ofMythimnaseparata(Walker)(Lepidoptera: Noctuidae)

CHEN Xiao-Yan1, LIU Jia-Ni2, HAO Ruo-Shi3, LI Ya-Hong4, YANG Xue-Cun1, GUI Fu-Rong1,3*

(1. Key Laboratory for Agricultural Biodiversity and Pest Management of Ministry of Education, College of Plant Protection, Yunnan Agricultural University, Kunming 650201, China; 2. School of Agriculture, Urban Modern Agriculture Engineering Research Center, Kunming University, Kunming 650214, China; 3. Yunnan Plateau Characteristic Agriculture Industry Research Institute, Kunming 650201, China; 4. Yunnan Plant protection Station, Kunming 650034, China)

To clarify the effects of enriched atmospheric CO2levels on growth, development and fecundity ofMythimnaseparata(Walker), the insect which was the major agricultural, typical seasonal, long-distance migratory pest in China. The influence were examined in CO2artificial climate chambers under ambient (400L/L)and elevated CO2level (800L/L). This paper measured the developmental duration, survival rate, and reproduction and population parameters of successive three generation of the oriental armyworm. Pupa and adult weight loss is obviously. The results showed that each generation army worm under different CO2concentration treatment can grow and develop normally, the development stage order of this insect is larva>adult>pupa>eggs. Compared to two kinds of CO2concentration, the larva 1-3 generation development period up to the level of the extremely significant different (P<0.001). Under the 800 uL/L atmospheric CO2concentration, the effect of sex ratio of armyworm is not obvious, but it’s can lead to life of female shortened, oviposition rate per female and daily oviposition rate per female decreased. In the 800 uL/L condition, generation span (T)and time of double population size (DT)of the first generation were extend to 1.19 d and 1.24 d. The first and second generation’s population parameter of net reproductive rate (R0), intrinsic growth rate (rm)and DT showed downward trend, to the third generation slightly rebounded, but did not reach significant difference level (P>0.05). Under the high CO2concentration 1-3 generation of survival rates were 44%, 31% and 33%. Compared with the corresponding generation under the low CO2concentration the survival rate is 10%, 27% and 22%, respectively. Among them the second and third generation armyworm survival rate under the condition of two kinds of CO2concentration reach a difference significant (P<0.05)。The first generation survival rate decreased significantly(P<0.05), while to the third generation gradually stabilized. As the extension of generation, the adaptability of armyworm to high CO2concentration increased.

CO2concentration;Mythimnaseparata; growth and development; reproduction

Q965;S433.4

1674-0858(2017)01-0144-08

陈晓燕，刘佳妮，郝若诗，等.大气CO2浓度升高对粘虫生长发育和繁殖的影响[J].环境昆虫学报，2017,39(1):144-151.