水生植物与根际/根内微生物相互作用对沉积物中多环芳烃降解的影响

杨明忠，晏再生，吴慧芳，江和龙，张 雨，张海晨

(1.南京工业大学环境学院 江苏省工业节水减排重点实验室，江苏 南京 211816；2.中国科学院南京地理与湖泊研究所 湖泊与环境国家重点实验室，江苏 南京 210008)

水生植物与根际/根内微生物相互作用对沉积物中多环芳烃降解的影响

杨明忠1,2，晏再生2，吴慧芳1，江和龙2，张 雨1,2，张海晨1,2

(1.南京工业大学环境学院 江苏省工业节水减排重点实验室，江苏 南京 211816；2.中国科学院南京地理与湖泊研究所 湖泊与环境国家重点实验室，江苏 南京 210008)

多环芳烃(PAHs)是水环境中普遍存在的一类具有遗传毒性、芳烃受体效应和内分泌干扰效应的污染物。近年来我国湖泊沉积物中PAHs污染呈上升趋势，致使水环境存在生态和健康风险。水生植物的根际效应和功能内生菌的定殖可以有效地控制和修复PAHs污染的沉积物。简单介绍了具有PAHs降解能力的水生植物根际/根内微生物的类型和分布特征，阐述了水生植物与根际/根内微生物相互作用对沉积物中PAHs降解的影响，为有效控制和修复PAHs污染的沉积物提供了理论依据。

水生植物；根际微生物；根内微生物；沉积物；多环芳烃；降解

多环芳烃(PAHs)是环境中广泛存在的一类持久性有机污染物，因其具有疏水性、亲脂性以及致畸、致癌、致突变等特点，且随着苯环数的增加，其亲脂性、遗传毒性以及致癌性增强，导致PAHs不能被微生物分解，长时间滞留于环境中[1-2]。风险评价表明沉积物中的PAHs污染会对水环境及水生态系统产生负面影响，威胁到人类健康[3]。因此，有效地控制和修复湖泊PAHs污染沉积物显得尤为重要和紧迫。

植物修复作为生物修复技术的一种，具有修复成本低、环境友好、无二次污染等优点。植物根际环境是一个特殊的微生态环境。植物根系泌氧和根系分泌物影响着植物修复PAHs污染沉积物的效果[4]。植物根系泌氧改变了沉积物内的氧化还原电位(ORP)，进而影响沉积物中降解PAHs的微生物群落结构[2，5]；植物根系分泌物所包含的氨基酸及其它小分子有机酸可以作为微生物降解PAHs的共代谢基质[2]。然而，在PAHs污染胁迫下，由于植物根系泌氧及其产生分泌物的能力不同，对根际微生物生长的影响也不同，从而产生不同的根际效应[5-6]。近年来研究发现，植物的内生菌也可以有效调控植物体内有机污染物的代谢过程[7-8]。早先的大部分研究主要集中于陆生植物与微生物相互作用促进土壤中PAHs的降解[9]，而有关水生植物与微生物(尤其是根内微生物)降解沉积物或湿地中PAHs的研究非常有限，更为重要的是，水生植物与微生物(根际/根内菌)的相互作用对沉积物中PAHs降解的影响和作用机理尚不十分清楚[10]。

鉴于此，作者在此简单介绍了具有PAHs降解能力的根际/根内微生物的类型和分布特征，对水生植物与根际/根内微生物相互作用对沉积物中PAHs降解的影响及相关机理进行了阐述，拟为有效控制和修复PAHs污染沉积物提供理论依据。

1 具有PAHs降解能力的根际/根内微生物

植物修复PAHs污染沉积物主要是通过植物的吸收、萃取、根滤、降解、稳定等作用来实现[11]。而沉积物中土著微生物则以PAHs为唯一碳源或者共代谢的方式降解有毒有机污染物[2]。与之不同的是，植物内生菌是指能够定殖于植物健康组织间隙或细胞内、与宿主植物建立和谐共生关系的一类微生物，可有效去除植物体内PAHs，提高植物对PAHs污染的耐受性[4，9]。目前，从PAHs污染土壤和陆生植物中分离根际/根内微生物已得到广泛的研究和报道[4]；然而，从PAHs污染沉积物和水生植物中分离根际/根内微生物的研究相对较少。已有的研究表明，PAHs污染沉积物中，根际微生物可以自行代谢PAHs，降低其对植物的毒性，且其代谢产物可以作为营养物质被植物吸收利用；且根际微生物群落与植物根系泌氧、植物根系分泌物组成有关[2，12]。而植物内生菌不仅可以促进植物生长同时可以协同降解有机污染物，对体内污染物也具有代谢功能；且植物内生菌群落与植物种类、植物的不同组织部位以及植物生境类型有关[4，9]。水生植物的根际微生物与湿地植物的根内微生物如表1、表2所示。

表1 水生植物的根际微生物

Tab.1 Rhizosphere microorganism in aquatic plant

表2 湿地植物的根内微生物

Tab.2 Endophytic microorganism in wetland plant

2 沉积物中PAHs降解的影响因素

2.1 根际微生物的影响

2.1.1 水生植物根系泌氧对根际微生物的影响

环境中PAHs的降解效率通常依赖于微生物对氧分子的利用效率[22]。

Jouanneau等[5]研究发现，沉积物中芘的生物降解速率取决于挺水植物芦苇(Phragmitesaustralis)向根际环境中释放的氧。自然条件下沉积物中PAHs在微生物厌氧降解过程中，金属硫化物沉淀导致沉积物的颜色逐渐呈黑色，而芦苇根际沉积物的颜色由于根系泌氧促进了硫化物氧化而呈现清晰区域。氧化还原电位的测定结果表明，根部透明圈附近呈现正值，而沉积物黑色部位呈现负值，从而推断芦苇促进根际微生物降解芘的主要原因是植物的根系泌氧。

研究发现，挺水植物菖蒲(Acoruscalamus)提高了植物根际沉积物的氧化还原电位，且通过高通量测序分析菖蒲根际微生物菌群以好氧菌属(Vogesella、Pseudomonas、Flavobacterium、Rhizobium)为主，菖蒲的根系泌氧明显提高了沉积物中PAHs降解菌数至少1个数量级[2]。此外，沉水植物苦草修复PAHs污染的沉积物，苦草的根系泌氧同样有利于增加沉积物中好氧菌的数量、提高根际微生物的活性、促进沉积物中PAHs的降解[23-24]。

早先的研究还报道了不同生长时期的苦草对沉积物表层微生物群落的影响[25]。结果表明，微生物群落在生长初期与生长旺盛期的差异度为25.89%、与衰亡期的差异度为44.42%，而生长旺盛期与衰亡期的差异度为44.76%。造成差异的原因可能是苦草根系泌氧改变了沉积物的有氧状态，进而影响气体和溶解态营养物质的扩散，且苦草能够将来自大气的不同气体(氧气、气态氮)输送到沉积物中。可见，水生植物根系泌氧对根际微生物的影响是沉积物中PAHs生物降解的重要因素。

2.1.2 水生植物根系分泌物对根际微生物的影响

根际环境和根际微生物是植物降解毒性有机污染物的基础，根系分泌物主动营造的根际微域环境是有机污染物得以快速降解的重要因素[6]。根系分泌物主要有糖类、低分子量有机酸、氨基酸及酚类等物质，这些分泌物大多可以被微生物生长利用或者作为共代谢基质，它们的数量和种类很大程度影响着根际微生物的数量[4，26]。研究发现，植物能够释放包括萜烯、类黄酮、木素衍生物在内的有机化合物，这些物质的化学结构与污染物相似，因此它们可以诱导根际微生物PAHs降解基因的表达，从而促进PAHs的生物降解[27]。

Yan等[2]采用水生植物菖蒲(Acoruscalamus)修复高分子量PAHs污染的淡水沉积物，发现菖蒲暴露在PAHs污染环境中，根部可以分泌大量的氨基酸、脂肪酸(包括甲酸、乙酸、柠檬酸和苹果酸)、芳香有机酸等在内的植物次生代谢产物，这些产物是PAHs微生物代谢的中间体，可以诱导PAHs降解酶的表达或者作为共代谢基质，从而促进PAHs的生物降解。此外，水生植物的根部释放氧气改变了沉积物根际氧化还原电位，而假单胞菌(Pseudomonas)、黄杆菌属(Flavobacterium)和根瘤菌(Rhizobium)等具有降解高分子量PAHs能力的菌是需氧菌或者兼性菌，从而促进了微生物对HMW-PAHs的降解。

Toyama等[14]将紫萍(Spirodelapolyrrhiza)移植在不含酚的6种不同来源的水体中，发现紫萍的根际选择性地聚集了种类丰富的具有PAHs降解能力的菌，紫萍根部能够释放出100多种酚类化合物进入根际环境，进而明显影响根际微生物的群落结构，促进根际PAHs的生物降解。

Toyama等[6]还比较了种植芦苇(Phragmitesaustralis)的沉积物、灭过菌的种植芦苇的沉积物、没有种植芦苇的沉积物中芘的降解效果，结果显示，只有种植芦苇的沉积物中芘和苯并[a]芘降解明显，并且在根际分离出黄分枝杆菌(Mycobacteriumgilvum)，可见根际微生物对沉积物中芘的降解起主导作用。在芘污染沉积物中，芦苇根际总有机碳(TOC)和总酚类化合物(TPC)含量会成倍增加，而酚类化合物提供了芘降解菌黄分枝杆菌的碳源，使得苯并[a]芘降解活性提高。

Huesemann等[24]研究了大叶藻(Zosteramarina)对海洋沉积物中PAHs以及PCB的影响，发现大叶藻能够降解沉积物中的PAHs，并且推测根系分泌的植物酶以及根系泌氧刺激了微生物对五环和六环PAHs的共代谢。可见水生植物根系分泌物刺激微生物的代谢活动同样可以促进根部高分子量PAHs的生物降解。

研究发现，植物可以改变沉积物的物理化学性质以及自身的生物特性和根构型，还可以释放能够吸引有益微生物且驱赶其它微生物的特殊有机化合物，通过这些过程和活动选择出某种特殊的菌[28]。Zhao等[29]对移植了金鱼藻、苦草、菹草的沉积物中微生物群落进行研究时发现，移植不同沉水植物的沉积物中的微生物群落不同。

早期研究报道了美人蕉(Cannaindica)、茭白(Zizaniacaduciflora)、千屈菜(LythrumsalicariaLinn)等3 种湿地植物的根系分泌物组成以及对微生物群落的影响，发现根系分泌物主要为小分子有机酸、酚类物质、色氨酸类芳香族蛋白质、酪氨酸类芳香族蛋白质，而植物单位面积分泌量与其生长速度有关，在生长初期单位分泌量最大。且根系分泌的有机物主要来源于光合作用，其差异性导致3种湿地植物的根系分泌物在推动微生物群落发展方向上同样存在差异。

植物根系分泌物的组成影响着微生物基因的丰富度及污染物的矿化过程。沉积物中污染物级别、不同植物释放根系分泌物的效率也会引起根际微生物数量的变化[30]。而根系分泌物数量又取决于沉积物的性质和矿物营养的生物利用率[31-32]。

2.1.3 根际微生物活性对植物修复的促进作用

根际微生物具有降解环境中有毒化合物的能力以及促进植物修复的潜力[33]，能够使碳氢化合物分解成二氧化碳、水和生物质能[30]。具有PAHs降解能力和代谢能力的根际微生物能够减少植物应激反应、促进植物生长、控制生物疾病、提高植物对PAHs的耐受性。不同根际微生物具有不同的代谢机制，如固氮作用、矿物溶解、植物激素和铁载体的产生、营养元素的转化等，通过这些机制根际微生物可以促进宿主植物的生长[34]。Afzal等[35]将微生物接种在被石油污染的植物根际，发现这些根际微生物具有固氮酶，能够将大气中的氮转化为氨，从而帮助植物在氮缺乏的污染环境中生长。

2.2 水生植物与根际微生物相互作用的影响

在沉积物中水生植物与根际微生物的关系是复杂多变的。不同污染物同时出现在沉积物中时，可能出现协调或者拮抗作用，而这些作用是如何影响水生植物-微生物之间的相互作用目前很少被研究，尤其是关于植物根际微生物的研究。

Cu是植物生长的必要元素，但高浓度的Cu是有毒的。Mucha等[17]在Cu、PAHs 2种污染物同时出现的情况下，研究了盐沼植物海马齿苋(Halimioneportulacoides)对微生物群落基因结构、基因丰富度以及去除污染物能力的影响，结果表明盐沼植物的存在降低了具有高分子量PAHs降解能力微生物的活性和数量。这与真菌消耗矿物营养，从而阻碍根际微生物降解PAHs有关；但是盐沼植物的存在并没有影响低分子量PAHs的降解。这是因为，三环和四环PAHs能够被微生物作为主要营养基质，直接参与微生物代谢；而高分子量PAHs主要依赖共代谢，不能作为微生物的唯一碳源，需要大量合适的营养，由于这些营养能够被植物吸收，所以植物会与微生物争夺这些营养，阻碍高分子量PAHs的降解[36]。添加肥料能使矿物营养同时满足植物、微生物的需要，可以提高盐沼植物对PAHs的降解速率。相同条件下，植物不存在时，Cu表现出更高毒性，实际上植物能够在短时间内释放出有机物质(Cu络合配体)与Cu发生络合反应，从而降低Cu对微生物的毒性；而在植物不存在、 PAHs存在时，Cu的毒性比PAHs不存在时更低，原因是PAHs及其降解产物提供了微生物抵抗Cu毒性的碳源和能量。亲脂的PAHs能与微生物细胞质膜相互作用，影响其渗透性和结构，使得金属能够更容易地进入微生物细胞影响其功能[37]。

具有PAHs降解能力的根际微生物(如Pseudomonasalcaligenes、P.stutzeri和P.putida等)对萘、菲及根系分泌物具有趋化作用，对蒽和芘却是排斥的[38]，而且暴露在根系提取物和分泌液之后，P.putida的菲降解活性才得以表达[39]。生物降解过程中高分子量PAHs不能作为生物群落的唯一碳源和能源[22]，尤其是PAHs的苯环结构能够被单加氧酶或者双加氧酶打断，PAHs被羟基化后，溶解性增强，才能够与微生物群落产生酶反应，连续的酶反应产生能够作为微生物能量的中间代谢产物。因为PAHs低溶解度限制其降解效率，所以PAHs的羟基化过程是控制其降解速率的主要因素[22]。提供适当的碳源能够促进微生物生长，加快高分子量PAHs的生物降解，但是有的碳源可能产生酶的抑制和二次生长等负面影响。Ciccillo等[40]发现，许多微生物适应低营养条件，植物根部提供的过量碳源能够抑制降解过程。Chen等[41]发现，水杨酸可以作为PAHs降解酶系统的诱导物，增加水杨酸用量可以刺激高分子量PAHs的降解。Jouanneau等[5]用芦苇与芘降解菌Mycobacteriumsp. 6PY1联合降解沉积物中的芘，发现接种菌株6PY1的环境中的植物体内富集的芘比没有接种菌株时少，表明微生物的降解作用明显降低了植物对PAHs的生物可利用性。

2.3 水生植物与根内微生物相互作用的影响

与植物相关的微生物不仅仅局限于它们的根际，部分微生物甚至可以延伸到植物内部。根内微生物(即内生菌)能够生活在不同植物组织中(根、茎、叶)，近几年，已成功应用于部分有机污染物的降解[7，42]。但对挺水/沉水植物内生菌的研究报道非常有限。

在环境中普遍存在植物与内生菌的共生关系，植物和内生菌依赖于它们之间紧密的利益关系。植物能够为内生菌提供营养和住处，以使它们远离来自土著微生物的竞争[43]，植物细胞间的空隙包含高浓度的营养物、糖类和氨基酸等物质，它们能够支持内生菌存活和生长。同样，有机污染物对植物有毒，植物在污染环境中的生长依赖于各种能够降解污染物的微生物[43-44]，内生菌能够促进植物对营养的吸收，提高植物对污染物的忍耐性，影响植物酶的活性，内生菌还能够分泌激素、含铁细胞及其它有机物，促进植物在污染环境中生长[45-46]。在污染物植物修复过程中，内生菌能够产生不同的酶，可以矿化有机物，同时降低挥发性有机污染物的植物毒性和挥发量[47]。在好氧条件下，双加氧酶是PAHs降解的关键酶。微生物通过细胞内的双加氧酶使污染物可溶，允许污染物被排泄[48]。目前，内生菌定殖方法包括给消毒的植物种子注射内生菌悬浮液、将内生菌悬浮液转移至宿主植物的根际、将悬浮液注射到植物叶子或者沉积物中[49]。这些被注射进入植物的内生菌，增加了具有编码污染物降解酶基因的表达，减少了植物组织中污染物的植物毒性和污染物含量，促进植物对污染物的降解，减少污染物蒸散进入空气[50]。部分能够降解碳氢化合物的内生菌也具有固氮作用，它们能够让宿主植物利用大气中的氮。污染土壤中氮的生物可利用性是植物修复的主要限制因素之一，同时具有污染物降解能力和固氮能力的内生菌能够应用于污染环境植物修复，且可以减少肥料的投加[51]。

Zhang等[18]从藨草中分离的Pseudomonassp.J4AJ 不仅促进了植物的生长而且经过60 d的协同降解去除了约54%的柴油。Ho等[8]从芦苇和蕹菜根中分离出的AchromobacterxylosoxidansF3B内生菌有助于植物修复酚类有机污染物。Oliveira等[21]研究了盐沼不同污染程度和2种植物(Halimioneportulacoides和Sarcocorniaperennis)对内生菌系统发育和功能多样性的影响，结果表明，沉积物的pH值、log(∑16PAHs)和有机物等综合参数对微生物群落的组成影响较大，不同植物体内的微生物群落组成也有差异，不同物种和地点的内生菌体内编码的使PAHs环羟基化的双加氧酶基因的丰富度也不同，污染越严重的地方基因数量越多。也就是说植物的种类影响着内生菌的丰富度，环境中污染物的性质也影响着内生菌的数量和丰富度[52]。Flocco等[53]研究了南极海洋土壤微生物群落中萘双加氧酶基因(nahAc)的丰富度，发现污染物比维管植物(Vascularplants)更加影响nahAc的选择。然而，影响也是相互依赖的，沉积物类别、颗粒大小、有机物容量也影响植物生长，间接影响微生物植入和活动。除此之外，内生菌数量还依赖于植物基因型、植物的不同生长阶段以及周围环境条件。在植物生长的初始阶段，内生菌的数量很少，这表明微生物必须先建立在植物环境的基础上，然后才取决于环境中的污染物。大部分内生菌可以从植物的根与嫩芽中分离，与嫩芽和叶比起来，内生菌更多地在植物根部被发现[54]。可见，植物通过功能内生菌补充必要的污染物降解基因，以维持植物的正常生长和降解毒性有机污染物等。

2.4 其它影响因素

虽然通过植物与微生物相互作用降解PAHs是一种廉价、环境友好的可持续方法，但是环境因素以及每个系统的特征都影响着该方法的运用[55-56]。植物修复的高效率主要取决于根生长的深度，仅仅具有大量根系统的植物才能够被应用，更重要的是沉积物物理化学性质、季节温度的波动等环境因素同样影响着植物修复效率[57]。微生物应用于植物修复主要考虑两方面，一方面微生物必须在植物根际或者内部，另一方面污染物降解基因能够被表达。而沉积物的物理化学性质、植物类型、污染物浓度等生物和非生物因素都影响内生菌定殖及其代谢活动[58]。沉积物中碳氢化合物不仅影响内生菌定殖，而且影响宿主植物内污染物降解基因的丰富度和表达。砂石、壤质砂土、肥沃等不同沉积物类型同样影响微生物的定殖、代谢活动以及PAHs降解基因的表达。沉积物的含水率影响有氧呼吸时氧的利用率，养分有效性影响污染物降解效率。植物与微生物之间对营养的竞争同样也限制着修复效率[59]。植物能够吸收代谢污染物，但是它们的一些降解产物可能仍然有毒甚至毒性更高，这些有毒的中间产物同样会富集在沉积物中，所以PAHs的生物降解不会总是伴随着污染物毒性的下降。这些都决定了成功的植物修复是一个较长的过程。

3 结语

综上所述，分离筛选具有PAHs降解能力的根际/根内微生物，并将其定殖于植物的根际或者植物体内，有助于改善PAHs污染的根际环境，从而提高植物对沉积物中PAHs的降解作用，有效降低修复型植物PAHs的污染风险。然而，目前关于如何调控水生植物根际微生物群落结构以有利于水生植物根际修复毒性有机污染物的研究比较缺乏。尽管早先研究报道微生物电化学作用下植物根际菌群形成了具有电化学活性、好氧和厌氧共存的根际微生物，这些根际微生物菌群加快了沉积物中毒性有机污染物的降解[2]，然而根际微生物相互协作的方式还有待于进一步研究。此外，功能内生菌如何定殖于水生植物体内调节植物体内酶系活性，增强水生植物对毒性有机污染物的分解代谢，进而降低水生植物污染风险的研究比较缺乏[8]。因此，深入研究根际/根内微生物在水生植物根际的群体响应及植物体内定殖特征，可以有效地调控根际/根内微生物群落结构和种群特性，进而探讨水生植物与根际/根内微生物相互作用对毒性有机污染物降解的影响，为有效控制和修复PAHs污染的沉积物提供重要的理论依据。

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Effects of Interactions between Aquatic Plants and Rhizosphere/Endophytic Microorganism on Degradation of Polycyclic Aromatic Hydrocarbons in Sediments

YANG Ming-zhong1,2,YAN Zai-sheng2,WU Hui-fang1,JIANG He-long2,ZHANG Yu1,2,ZHANG Hai-chen1,2

(1.JiangsuKeyLaboratoryofIndustrialWater-Conservation&EmissionReduction,CollegeofEnvironment,NanjingUniversityofTechnology,Nanjing211816,China;2.StateKeyLaboratoryofLakeScienceandEnvironment,NanjingInstituteofGeographyandLimnology,ChineseAcademyofSciences,Nanjing210008,China)

Polycyclic aromatic hydrocarbons(PAHs) are ubiquitous organic pollutants in the water environment which have genotoxicity,aromatic receptor and endocrine disrupting effects.Recently,the concentration of PAHs in sediments of shallow lakes has shown an increasing trend,which poses ecological and healthy risk to the water environment.Control and remediation of PAHs depend mainly on the presence of rhizosphere effect of aquatic plants and colonization of functional endophytes.The types and distribution characteristics of rhizosphere/endophytic microorganism in aquatic plants with being capable of degradation of PAHs are introduced.The effects of interactions between aquatic plants and rhizosphere/endophytic microorganism on degradation of PAHs in sediments are discussed in details.These findings provide an important theoretical basis for the effective control and remediation of sediments contaminated by PAHs.

aquatic plants;rhizosphere microorganism;endophytic microorganism;sediment;polycyclic aromatic hydrocarbons(PAHs);degradation

国家自然科学基金资助项目(41371456，51379199)，江苏省高校自然科学研究重大项目(12KJA610001)，国家科技重大专项资助项目(2012ZX07101-010)，住建部科学技术计划项目(2014-K7-010)，污染控制与资源化研究国家重点实验室开放课题(PCRRF13018)

2016-07-07

杨明忠(1992-)，男，江苏淮安人，硕士研究生，研究方向：湖泊有机污染控制与修复，E-mail:18305197326@163.com；通讯作者：晏再生，副研究员，E-mail:zshyan@niglas.ac.cn；吴慧芳，教授，E-mail:whfkhl@sina.com。

10.3969/j.issn.1672-5425.2016.12.002

杨明忠，晏再生，吴慧芳，等.水生植物与根际/根内微生物相互作用对沉积物中多环芳烃降解的影响[J].化学与生物工程，2016，33(12)：6-13.

X 172

A

1672-5425(2016)12-0006-08