真菌黑色素辐射防护作用综述

宋 缘刘 敬陈积红李文建胡 伟刘 璐

1（兰州大学药学院 兰州 730000）

2（中国科学院近代物理研究所 兰州 730000）

真菌黑色素辐射防护作用综述

宋 缘1,2刘 敬2陈积红2李文建2胡 伟2刘 璐2

1（兰州大学药学院 兰州 730000）

2（中国科学院近代物理研究所 兰州 730000）

从电子转移和能量传递作用、自由基清除作用、金属螯合作用及光保护作用等方面总结了近年来对真菌黑色素辐射防护作用机制的研究进展。在未来研究中，真菌黑色素二级结构的确定，能量传递作用以及在生物体内的辐射防护作用将成为其研究的突破方向。

黑色素，真菌，辐射防护

黑色素是一种在自然界广泛存在的高分子量色素，颜色从深棕色到黑色，主要存在于动物、植物及微生物中。人们对黑色素的关注是以研究黑色素瘤开始的。20世纪60年代，人们开启了对黑色素瘤内科治疗系统性的研究，发现黑色素瘤对放疗，化疗等治疗手段具有明显的抗性[1]，黑色素可能是影响黑色瘤治疗效果的原因之一[2]。之后，有学者研究了大量的黑化以及未被黑化的粪霉菌发现，黑化菌株和人类疾病息息相关[3]，同样，黑化的隐球菌也是人类和动物的主要致病菌之一[4]。因此，黑色素虽然不是有机体生存的必须物质，但它能够显著增强个体在极端环境中的存活能力及竞争力，是真菌在高温、干旱、高浓度盐和重金属存在的情况下的重要保护因素；同时也是增强真菌致病性的重要因素[5-7]。

近年来，随着研究的深入，黑色素对真菌在辐射条件下生存及竞争力的重要性受到了关注。如：黑色真菌能够污染 1986年切尔诺贝利核事故后含有各种长寿命放射性核素的4号反应堆[8]；在以色列螺旋谷，紫外辐射强烈的南坡黑曲霉孢子中黑色素含量是阴凉北坡的3倍（南坡日照是北坡的2~8倍）[9]。这些现象都说明真菌黑色素具有保护真菌免受辐射损伤的功能，使其能在放射环境中成为优势种群。目前对黑色素聚合物的结构没有确切的研究结论[10-11]，但对它的单体机构及生物化学性质已经得到了相当的研究结果。最具应用潜力的是它能够吸收所有波段的电磁辐射，具有一定的辐射防护功能。将一定量的黑色素纳米金粒子注入小鼠体内，能够有效的减轻辐射对小鼠造血系统及DNA损伤，且不会产生其他的副作用[12-13]，这一研究结果暗示黑色素可能是一种极具潜力的辐射防护剂。本文综述真菌黑色素的结构以及近年来对真菌黑色素防护功能的研究成果。

黑色素属于一种非晶态半导体[14-15]。按照合成前体的不同可将黑色素分为多巴黑色素(Dihydroxyphenylalanine melanin, DOPA)，主要源自动物、谷氨酰胺酰-3,4-二羟基苯黑色素(Glutaminyl-3,4 -dihydroxybenzene melanin, GDHB)，双孢子蘑菇、儿茶酚黑色素（Catechol melanin，黑粉菌）、1,8-二羟萘黑色素(1,8-dihy- droxynaphthalene melanin, DHN)，多数黑色真菌[10]。其中，针对 DOPA黑色素的研究最详尽，而DHN黑色素则是目前定性最好的真菌黑色素。DOPA黑色素是以二羟基吲哚为单体，经聚合形成的高分子复合物。DHN黑色素则是以1,8-二羟基萘为单体形成的高分子复合物（图1）。DOPA黑色素与DHN黑色素在元素组成的差别表现为DHN黑色素不含氮元素，而DOPA黑色素含有氮元素。

各种黑色素在结构上虽然有所差别，但它们的物理化学性质及其对辐射的响应却具有很强的一致性[17]，均表现出独特的物理化学特性（亲水性差、难溶，具有紫外至红外的全光谱吸收特性，化学结构复杂等），其对细胞防护作用的研究还处于探索阶段。现有的研究认为，在辐射环境中，黑色素对细胞的保护作用主要体现在4个方面：(1)电子转移和能量传递[8,18-19]；(2)清除电离辐射诱发的具有细胞毒作用的自由基[9,20-21]；(3)金属螯合作用[22-23]；(4)光保护作用[24-26]。

1 电子转移和能量传递作用

在高放射环境中发现的许多真菌，尤其是黑色的真菌，辐射抗性很强，LD10接近或超过1 kGy。Charles[8]以及 Dadachova[19]发现，某些黑色真菌如从切尔诺贝利反应堆中分离的真菌通过加速生长响应电离辐射。因此，他们认为黑色真菌能够利用辐射能量促进其自身的生长代谢。

在 Dadachova[19]的相关研究中表明，电离辐射改变了黑色素的电子自旋共振信号，与电子结构的改变一致。生物利用能量一般有如下过程：(1)含叶绿素生物通过光合作用利用太阳能将空气中的CO2和水合成糖，并释放出氧气；(2)糖通过糖酵解途径将葡萄糖转化为能量分子ATP，糖酵解产生的丙酮酸在转化为乙酰 CoA后经柠檬酸循环途径氧化生成能量物质ATP。其中，柠檬酸循环和糖酵解除了直接生成少量ATP(或GTP)外，还生成大量的还原型辅酶NADH+H+和FADH2。在线粒体中这些还原型辅酶和辅基进入电子传递和氧化磷酸化途径，消耗分子氧，在电子传递的同时将线粒体基质中的质子转移到膜间隙，形成质子梯度，当质子重新进入线粒体基质时驱动ATP合成酶合成ATP。由此可以看出，在生物合成可直接利用的能量分子ATP的过程中，电子传递和氧化磷酸化是一个必不可少的步骤。如果有证据能够表明黑色真菌能够利用辐射能量合成糖或者能够驱动线粒体内的电子传递和氧化磷酸化过程，并参与了ATP的生成，则可得出黑色真菌能够吸收利用辐射能量用于自身生存生长的结论。目前没有直接证据表明辐射能量参与了这些过程，但是有一些间接的实验证据，如受辐射的黑色素与未受辐射黑色素相比，其还原NADH的能力增强4倍，黑化的皮炎瓶霉菌和新型隐球菌比未黑化的细胞生长速率具有显著的提高，代谢活性升高，干重生物量增加，且电离辐射增强了黑化细胞内的电子转移特性[15]。这些实验结果表明，辐射条件下黑化细胞生长更快并具有更强的电子转移特性，但并不是黑色素参与能量储存与转换的直接证据。对于黑色素能否转化辐射能量尚需进一步验证。

从分子角度研究，以黑色酵母皮炎芽生菌为模型，用RNA测序技术，比较了辐射和未辐射条件下，野生菌株和黑色素缺乏菌株的转录谱。结果发现超过3 000个基因在持续暴露于低剂量电离辐射发生差别表达，且一半在任意方向上发生至少2倍调节。功能分析表明，很多氨基酸和糖类代谢和细胞周期进程的基因被下调，大量抗氧化基因和影响膜流动性的基因在两个受辐射细胞株中上调，然而，受辐射的野生型中核糖体起源基因上调，而受辐射的突变体中未发生，暗示黑色素可能有助于促进将辐射能量用于蛋白质翻译[27]。还有实验利用真菌新型隐球菌暴露在两个不同峰值能量(150、320 kVp)的实验数据检验黑色素调节的辐射诱导的增殖增强作用。结果表明，黑色素与高能电离光子的直接或间接相互作用是一个重要的亲增殖因素[17]。

以上迹象表明，黑色真菌不仅能够在高辐射环境中存活下来，甚至比无黑色素对照活得更好，但是对于黑色素能否利用辐射能量用于细胞生长，仍需更多的实验证据支持。

2 自由基清除作用

除了能量的转移作用外，还有一种观点认为黑色素的辐射防护作用是通过它淬灭辐射产生的具有细胞毒作用的短命自由基，防止产生活性氧进而导致DNA损伤[9,28]实现的。

黑色素本身就是一种稳定的自由基，不同真菌所含的不同黑色素是由DOPA、邻苯二酚、GDHB、DHN或含有各种醌、羟基醌和半醌混合物的类似底物经氧化聚合形成黑色素聚合物[10]，这种结构决定了黑色素成为一种稳定的自由基，能够吸收由环境胁迫产生的自由基[29]。当辐射作用于细胞时，辐射会直接作用于DNA或者辐解细胞质和溶剂等，产生大量的自由基，从而导致辐射生物学效应。一方面，黑色素通过能量转换作用把辐射和电子能量转换为其自身分子结构中的振动和旋转活性（以热的形式散逸）保护细胞不受损伤；另一方面，这种能量吸收和消散的能力充当有细胞毒的自由基水槽的作用。研究发现，在γ辐射中，由于γ辐射康普顿反冲电子开启了自由基链反应，当产生的大量自由基通过黑色素时高能反冲电子逐步丧失能量，直到它的能量低到被黑色素中的稳定自由基所俘获，逐步降低康普顿电子的能量，控制高能反冲电子的耗散，阻止二次电离和有害自由基的产生[10,19,30]。通过元素分析和高效液相的研究，推断这种能力可以用黑色素中含有富含p电子寡聚体单位来解释。

真菌黑色素这种对自由基的清除作用，提高了真菌在强氧化环境下的存活率。Wang等[31]研究发现：在各种自由基存在的环境下，黑化的新隐形球菌的存活率是未黑化球菌的10倍，稻瘟病菌的黑色素使它免受宿主水稻叶片产生的氧自由基的毒害；而未黑化的稻瘟病菌突变体无病源性且对氧自由基更敏感[9]。这暗示着黑色素在真菌致病机制中起重要作用，特别是DOPA黑色素和DHN黑色素能够淬灭自由基被认为是毒力的重要因素[16]。

3 金属螯合作用

金属离子对细胞的生长起着重要的作用，但是当离子浓度超过了一定的范围，就会抑制有关酶的活性，氧化细胞膜，导致胞内离子和小分子化合物的外泄，这些伤害可能是与金属离子在转运过程中产生有害自由基相关[32-35]。研究发现：真菌黑色素具有强大的金属吸附螯合作用[32,36-37]，有些真菌黑色素是铜的高效生物吸收剂，对铜离子的响应使真菌可以产生更多的黑色素；有些真菌黑色素的土壤腐殖质能够使铜和铁络合，在置换金属离子及它们在生物系统中起重要作用；还有一些真菌黑色素也能结合有毒的锡化合物[35]；黑色素还能与钙离子发生螯合作用，与Ca2+结合的能力保护黑素细胞和角蛋白细胞免于H2O2等活性氧引起的DNA链断裂，调控体内的抗氧化水平[20,38]。黑色素对金属的这种螯合作用可能是因为它对各种金属离子存在着一系列潜在的结合和生物吸附位点，保护细胞免于辐射、酶裂解和自由基的伤害。另外，黑色素也可以阻止金属离子进入细胞内[39]。

黑色素对金属螯合作用分情况而定：如果金属对有机体是有毒的，则黑色素可防止它们进入细胞；如果金属对细胞生理是重要的而又在环境中很少，则黑色素可以富集它们[29]。如Fogarty等[40]发现在平衡态，三丁基氯化锡浓度为2.5 mmol/L，着色的和白化的出芽短梗霉分别吸收三丁基氯化锡大约0.9、0.7 mol/mg干重，而提纯的胞外黑色素对三丁基氯化锡的吸收则为22 mol/mg干重且平衡浓度仅为 0.4 mmol/L。生长培养基中加入黑色素降低了CuSO4和三丁基氯化锡的毒性影响也归功于黑色素对金属的螯合。Robertha等[41]研究发现，不同前体合成的黑色素对111In，213Bi，225Ac等放射核素有较强的吸附能力，这项研究结果启示我们可以将黑色素应用于辐射防护材料的相关领域。

4 光保护作用

真菌黑色素还具有光保护作用，一般而言，真菌黑色素对光的吸收范围包括所有的紫外和可见光，主要是针对于紫外线的防护作用[42-43]。与带电粒子和电离光子等电离辐射不同，紫外线为非电离辐射，不能引起作用物质的电离，只能引起分子的振动、转动和电子能级的跃迁[44]。在紫外光谱中，UVA几乎不被DNA直接吸收，但是可以产生活性氧作用于DNA，UVB直接作用于DNA，对细胞的损伤较为严重[45]，UVC对DNA的损伤主要遵循其吸收曲线，其主要损伤包括碱基变换和键断裂[46-50]。

孵育混合液中的黑色素悬液能够保护酶类免遭UV失活，这是黑色素保护作用的直接生理学作用的解释[10]；Wang等[50]发现，在254 nm波长的照射下，培养8 d的新型隐球菌，有L-DOPA存在的情况下生长的菌株比没有L-DOPA在生长的菌株更加耐受 UV，可能是因为黑化的细胞壁阻挡了高能光子，避免细胞受到损伤；用可见光和UV辐照冬孢子，发现与白化突变菌株相比，黑化的野生菌株具有更强萌发抑制抗性[51]；微生物黑色素抗辐射作用的另一个指示是在切尔诺贝利放射性污染的土壤中微生物组成向黑化种变异，他们同时发现来自污染地区的真菌对光也有同样响应[9]。

5 展望

真菌黑色素主要通过以上几种方式发挥了强大的辐射防护作用，使其在医药和化妆品等领域具有重要的潜在应用价值。虽然，对于黑色素辐射防护功能的研究尚处于起步阶段，受科学发展规律的限制，某些研究，比如黑色素能量传递载体的作用，尚有缺陷，但随着对真菌黑色素的研究日益深入，相信会得出更多有说服力的实验成果。作为黑色素的主要来源之一，真菌具有分布广泛，经济易得的优点，是从事黑色素研究的最佳材料。

真菌黑色素合成途径的多样性有利于实验者更加全面深入研究探索，但是也增加了结构研究难度。黑色素作为一种潜在的辐射防护药物，确定其准确的化学结构，才能更好的研究黑色素在辐射防护方面作用机制，充分发挥真菌黑色素在辐射防护方面的作用。在今后的研究中，黑色素的二级结构以及能量传递作用将是可能突破的方向，而其在生物体内的辐射防护作用研究也将为未来开发成辐射防护药物打开思路。

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Progress in fungi melanin radioprotection

SONG Yuan1,2LIU Jing2CHEN Jihong2LI Wenjian2HU Wei2LIU Lu2
1(School of Pharmacy, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China)
2(Institute of Modern Physics, Chinese Academy of Sciences, Lanzhou 730000, China)

The progress of fungal melanins’ radioprotection mechanism was summarized in four aspects: electron transfer and energy transmission, radicals scavenging, binding of metals, and photoprotection. The breakthrough in the future research will be focused on the determination of secondary structure, the energy transfer effect, and the radioprotection in organism .

Melanin, Fungi, Radiation protection

SONG Yuan (female) was born in May 1991, and graduated from China Pharmaceutical University in June 2014. Now she is a master candidate in Lanzhou University, majoring in Pharmacy, E-mail: cpulinyao0953425@126.com

Ph.D. LIU Jing, associate professor, E-mail: liuj@impcas.ac.cn; Ph.D. LI Wenjian, Professor, E-mail: wjli@impcas.ac.cn.

TL71，Q691

10.11889/j.1000-3436.2016.rrj.34.06.01.01

CLCTL71, Q691

“西部之光”一般项目(2011)资助

宋缘，女，1991年5月出生，2014年6月毕业于中国药科大学，现为兰州大学药学院硕士研究生，研究方向为药学，E-mail: cpulinyao0953425@126.com

刘敬，博士，副研究员，E-mail: liuj@impcas.ac.cn；李文建，博士，研究员，E-mail: wjli@impcas.ac.cn

初稿2016-08-15；修回2016-10-30

Supported by the “Western Light” Foundation (2011)

Received 15 August 2016; accepted 30 October 2016