逆境胁迫下植物抗氧化酶系统响应研究进展

2016-10-26杨舒贻陈晓阳惠文凯

福建农林大学学报（自然科学版） 2016年5期

杨舒贻, 陈晓阳, 惠文凯, 任　颖, 马　玲

(亚热带农业生物资源保护与利用国家重点实验室，广东省森林植物种质创新与利用重点实验室，农业部能源植物资源与利用重点实验室，广东省木本饲料工程技术研究中心，华南农业大学林学与风景园林学院，广东广州 510642)

逆境胁迫下植物抗氧化酶系统响应研究进展

杨舒贻, 陈晓阳, 惠文凯, 任颖, 马玲

抗氧化酶系统被认为是植物遭受环境胁迫时重要的防御体系.研究逆境胁迫下抗氧化酶系统的响应，是揭示植物抗逆机理的重要环节.本文对国内外近年来植物抗氧化酶系统在逆境胁迫下的响应研究资料进行了收集、概括和整理，内容涉及干旱胁迫、盐胁迫、酸胁迫等，并分析了最新、前沿研究报道及目前尚未解决的问题，旨在为逆境胁迫下抗氧化酶系统响应的相关研究提供一定的帮助.

环境胁迫; 抗逆; 抗氧化酶系统

全球变暖正给世界各地带来不同程度的极端天气，同时，工业化迅猛发展以及农业片面追求经济效益也给环境带来触目惊心的污染.恶劣环境不仅威胁人类和动物的健康，还对植物的生长造成不同程度的胁迫，如干旱、水涝盐胁迫、冷害、热激、重金属、紫外辐射、空气污染等[1-4].胁迫会破坏植物细胞内的稳态环境，使植物细胞内活性氧的含量增加从而引起植物细胞内一系列的防御响应，包括酶类和非酶类的活性氧清除系统[5].非酶类包括β-胡萝卜素、维生素A、α-生育酚(维生素E)、抗坏血酸(维生素C)、谷胱甘肽、黄酮类化合物,以及某些渗透调节物质，如脯氨酸、甘露醇等；而包含超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)、过氧化氢酶(catalase, CAT)、抗坏血酸过氧化物酶(ascorbate peroxidase, APX)在内的植物抗氧化酶系统是植物应对胁迫时的重要防御体系之一，它能有效地保护植物以减轻环境胁迫对植物的伤害.

A：水—水循环；B：抗坏血酸—谷胱甘肽循环；C：GPX循环；D：CAT循环.图1　植物活性氧清除途径[6]Fig.1　Plant active oxygen scavenging pathways[6]

近年来，国内外对抗氧化酶系统的研究取得了一定的成就并日益引起科学家的关注.Mittler指出水—水循环、抗坏血酸—谷胱甘肽循环、谷胱甘肽氧化物循环等是植物清除活性氧自由基的通路(图1)[6]，这些通路中包含了SOD、谷胱甘肽还原酶(glutathione reductase, GR)、谷胱甘肽过氧化物酶(glutathione peroxidase, GPX)、CAT等抗氧化酶，其为胁迫下抗氧化酶响应的相关研究提供了重要的帮助.此外，多篇研究指出抗氧化酶活性的高低与植物对胁迫的抗性有密切的关系，如Sánchez-Rodríguez et al[7]研究表明，番茄(LycopersiconesculentumMill.)在水分胁迫(湿度为50%)下，耐干旱基因型Zarina抗氧化酶活性的变化幅度大，而干旱敏感型Josefina抗氧化酶活性变化相对有限；在盐胁迫下，多年生黑麦草耐盐品种的SOD活性比盐敏感品种的增加更加突出[8].

因此，研究逆境胁迫下植物抗氧化酶的响应对了解植物适应逆境的生理机制以及逆境伤害机制具有极其重要的意义.逆境胁迫下抗氧化酶的响应依逆境的类型、植物的种类等不同而异，本文就植物在水分胁迫、盐胁迫、酸胁迫等逆境胁迫下抗氧化酶系统响应的研究资料进行收集、整理和概括，旨在进一步深化对抗氧化酶系统的认识，以期为今后植物对环境胁迫抗性机制的研究、抗氧化酶系统在植物抗性中相关作用的深入研究等方面有参考或借鉴作用.

1　植物中的抗氧化酶系统定义及作用机制

抗氧化酶系统被认为是植物遭受环境胁迫时重要的防御体系.植物中的抗氧化酶系统主要包括SOD、CAT、APX和GR等[14].细胞中SOD、APX、CAT酶活性之间的平衡是确定超氧自由基和H2O2的稳态水平的关键[15].

SOD是植物抗氧化酶系统中主要的成分之一，按其所含有的金属辅助因子，可分为Fe-SOD、Cu/Zn-SOD、Mn-SOD三种类型.它的作用是保护细胞免受超氧化物诱导的氧化胁迫[17-18].高等植物以Cu/Zn-SOD为主，而低等植物则以以Fe-SOD和Mn-SOD为主.Fe-SOD一般存在于一些植物的叶绿体中，Mn-SOD主要存在于线粒体中，而Cu/Zn-SOD通常位于细胞质和叶绿体中.另外，有相关研究发现，SOD还存在于乙醛酸循环体[19]和过氧化物酶体[20]中.多个研究表明，SOD活性的升高，通常与植物对环境胁迫的耐受性有关[21-23].

CAT是一种包含血红素的4聚体酶，主要清除光呼吸和脂肪酸β氧化过程产生H2O2[24]，许多植物如蓖麻子、番茄、菠菜、玉米、棉花、芥子、南瓜、烟草等存在着不同数量的CAT同工酶，少的只有2种，多的达数十种.目前认为植物中CAT主要存在于过氧化物酶体与乙醛酸循环体中,同时与叶绿体和线粒体存在着密切联系[25].在水稻中CAT基因编码CATA、CATB、CATC三种同工酶[26].大麦(HordeumvulgareL.)中CAT1和CAT2表达的部位不同，CAT1主要表达于发育的种子和胚乳中，而CAT2则丰富表达于幼苗地上部[27].在受盐碱胁迫植物中，CAT酶活性的下降有可能提高了H2O2的积累，可能导致Haber-Weiss反应形成羟氧自由基，这会损害生物系统[28].

GR存在于多个细胞器中，包括细胞质、叶绿体、线粒体等，其中叶绿体中GR活性占总酶活性的一半以上[29].其生理功能主要是将氧化型谷胱甘肽(GSSG)还原成还原型谷胱甘肽(GSH)，对细胞内高GSH/GSSG比率有重要的作用[30-31].植物中已检出多种形式的GR同工酶，如豌豆中，至少有8种GR同工酶.抗坏血酸过氧化物酶(APX)催化抗坏血酸形成脱氢抗坏血酸(dehydroascorbic, DHA)[32].Mittler et al研究表明[33]，拟南芥(Arabidopsisthaliana)中存在9种APX同工酶，分别位于叶绿体(sAPX, tAPX)，细胞溶胶(APX1、2、6)和微体(APX3、4、5、7)中.此外，Mittler et al[6]研究表明，几乎所有的细胞区室中都存在抗坏血酸—谷胱甘肽循环，而APX和GPX同在抗坏血酸—谷胱甘肽循环中发生作用，清除细胞中存在的H2O2，起到保护细胞的作用.

过氧化物酶(peroxidase, POD)作为活性较高的适应性酶，能够反映植物生在长发育的特点、体内代谢状况以及对外界环境的适应性.此外还有愈创木酚过氧化物酶和谷胱甘肽转移酶等，均在植物遭受盐胁迫时起到了重要的防御作用.

2　植物中抗氧化酶系统对环境胁迫的响应

2.1植物抗氧化酶系统对干旱胁迫的响应

水分是影响植物生长、发育以及繁殖的重要因素之一，缺乏适宜的水分供应会对植物产生干旱胁迫，是植物经常遭受的逆境形式之一[34]，对植物的生长发育产生不利的影响.而植物通常会通过提高水分利用效率、降低蒸腾、关闭气孔等一系列的生理生化适应机制及形态策略，来应对不同程度的干旱胁迫，其中，抗氧化酶在植物遭受干旱胁迫时能起到重要的保护作用.植物对干旱胁迫的抗性与该物种中的抗氧化酶活性密切相关, 如火棘(Pyracanthafortuneana)、小果蔷薇(Rosacymosa)耐干旱胁迫能力较强，它们在严重的干旱胁迫下SOD活性显著提高；而构树(Broussonetiapapyrifera)、猴樟(Cinnamomumbodinieri)、圆果化香(Platycaryalongipes)、青檀(Pteroceltistatarinowii)等抗干旱胁迫能力稍弱，在严重干旱胁迫下表现出抗氧化酶活性大大地降低[35].

C4植物与C3植物在干旱胁迫下抗氧化酶系统表现不同.Uzilday et al[36]对白花菜(Cleomegynandra)(C4)和醉蝶花(Cleomespinosa)(C3)进行干旱胁迫处理，发现干旱胁迫均引起了这两个物种中POD、CAT、GR活性的提高，但SOD活性在两物种中的表现则有所差异，C4植物在干旱胁迫下SOD酶活性有小幅度的下降，C3植物则在胁迫5 d和10 d时有所增加，但C3植物的抗氧化防御体系无法高效抑制干旱胁迫引起的活性氧簇(reactive oxygen species, ROS)的积累；C4植物抗氧化酶系统响应水平受干旱胁迫诱导后比C3植物更低，但足以清除胁迫产生的ROS[36]，究其原因，尚未明确，猜测可能与C3、C4植物不同的叶片构造、光合作用途径存在差异有关.

同一物种的不同品种在干旱胁迫下抗氧化酶系统表现也有差异.抗氧化酶系统保护三叶草免受干旱胁迫引起的氧化损伤,在不同的基因型如干旱敏感型和干旱耐受型中不同[37].对干旱胁迫敏感的栽培品种中叶型白三叶Haifa(TrifoliumrepensL. cv. Haifa)在受到干旱胁迫时SOD活性受到抑制，但是在耐干旱品种小叶型白三叶Debut中则没有发生明显的变化，这可能由于Debut(TrifoliumrepensL. cv. Debut)具有的更高的缓解由干旱胁迫引起的氧化损伤的能力[37].

植物经过干旱胁迫后复水，不同器官抗氧化酶的响应有所不同.干旱胁迫诱导早熟禾(PoapratensisL.)叶APX，根CAT、GR活性增加，同时导致了根SOD活性下降；复水后叶APX活性、根CAT活性升高；此外，叶片中FeSOD、细胞质Cu/ZnSOD、叶绿体Cu/ZnSOD在干旱胁迫下基因表达下调，在复水后能恢复到正常水平，而GR表达水平在胁迫下上调，复水后仍旧保持不变；根胞质Cu/ZnSOD、MnSOD、APX、GR表达下调，除了GR外，其他抗氧化酶基因表达水平在复水后恢复正常；而CAT的转录丰度在所有试验中均无变化[38].早熟禾叶片和根中抗氧化酶活性以及基因表达水平在干旱胁迫和复水后的不同响应表明其具有不同的抗氧化代谢机制.经干旱胁迫后，SOD的3种同工酶在不同器官中响应不同，这可能与不同器官受到的胁迫程度有关.CAT、APX同是清除H2O2的重要抗氧化酶，但二者对H2O2的亲和力不同，早熟禾叶片和根中这两种酶的不同响应可能与这两种器官中H2O2的累积量有关.

外源添加物影响干旱胁迫下植物抗氧化酶系统的表现.外源亚精胺(spermidine)、基硫脲(dimethylthiourea)的应用影响白三叶(TrifoliumrepensL. cv. Ladino)抗氧化酶活性以及相关基因对干旱胁迫的响应，但二者的作用有所不同.外源亚精胺显著提高受到干旱胁迫后白三叶SOD、APX的活性，同时显著上调FeSOD、MnSOD和APX的转录水平.不同的是外源二甲基硫脲显著下调了编码这些抗氧化酶基因(除了MnSOD)的转录水平，同时，他们提出外源亚精胺诱导的SOD活性的提高是FeSOD、MnSOD转录水平上调的结果[39].另有学者发现，硅可以提高干旱胁迫下小麦SOD、CAT、APX等抗氧化酶的转录水平，同时降低了干旱胁迫下小麦丙二醛和H2O2的含量，表明硅在抗氧化防御体系应对干旱胁迫时具有协调转录调控的重要作用[40].有学者进行了干旱胁迫下硒与其他微量元素对玉米抗氧化酶活性的研究，他们发现，在干旱胁迫下，添加硒或者其他微量元素可以提高玉米产量；硒和其他微量元素单独作用可以缓解胁迫，并且Se可以显著提高干旱胁迫下抗氧化酶的活性[41].金属离子对细胞线粒体活性具有一定的重要性，它们的缺乏会影响线粒体活性(通过诱导金属结合蛋白上的氧化胁迫)，由此特定的微量元素对植物的影响是否也与这一特点有关有待证实.

2.2植物抗氧化酶系统对盐胁迫的响应

盐胁迫对植物的危害主要是引起植物细胞内渗透胁迫、离子胁迫以及营养的不平衡.盐胁迫同样会引起植物细胞内ROS过量产生.植物对盐胁迫的耐受性与体内SOD活性的高低有密切的关系而与POD则无必然相关.在盐胁迫下，水稻幼苗SOD酶活性下降[42]；Khare et al[43]对4种不同的水稻品种进行了盐胁迫试验，发现盐敏感品种中SOD活性显著下降，而在耐盐品种Pokkali (OryzasativaL. cv. Pokkali)中SOD活性有小幅度的增加.

已有多篇报道表明盐胁迫诱导POD活性的提高[23,44-46]，但又有相关研究指出POD活性只在300 mmol·L-1NaCl处理的丝石竹(GypsophilaoblanceolataBark)中提高[47]，且POD活性的提高无法抑制H2O2的增加，相同的结论在金盏菊(Calendulaofficinalis)中也有报导[48].Cavalcanti et al[49]研究表明，盐胁迫诱导的豇豆(VignaunguiculataL. Walp.)叶片POD活性的增加可能主要参与调节生长量，而不是保护植物组织以缓解由H2O2引起的氧化损伤.Lin. et al[45]的研究中也报道了相似的结论.

盐胁迫下抗氧化酶系统的变化依植物种类、胁迫程度而异.多年生黑麦草(LoliumperenneL.)耐盐品种的CAT活性在盐胁迫4 d时增强，之后下降，但在盐敏感品种中则表现出持续下降的趋势[8].另外，在小麦(TriticumaestivumL.)[50]、番茄[51]中也有盐胁迫诱导CAT活性升高的报导.然而，Cavalcanti et al[49]对豇豆进行盐胁迫处理实验得出的结果则与上述研究有较大差异，他们发现在盐胁迫处理1 d后，豇豆中CAT酶活性大幅度降，且撤除胁迫后，活性未恢复，这可能是由于NaCl引起的渗透胁迫对CAT蛋白结构或功能造成了不可恢复的破坏.上述差异可能与植物种类有关，且一些报导中未明确供试植物是耐盐品种还是盐敏感品种.

Sekmen et al[47]研究表明，与APX和GR活性关系密切的抗坏血酸-谷胱甘肽循环可以更好地缓解中盐水平(50～100 mmol·L-1NaCl)对丝石竹产生的氧化损伤，但在高盐水平(300 mmol·L-1NaCl)下，GR活性提高，而APX活性下降无法抑制H2O2的增加.谷胱甘肽是抗坏血酸—谷胱甘肽循环中的重要物质，是重要的抗氧化剂，能提高盐胁迫下鹰嘴豆(CicerarietinumL. cv. BG 2019)SOD、CAT、GPX、GR、APX等抗氧化酶的活性[52]，但未明确谷胱甘肽提高抗氧化酶活性的机理问题.

多篇报导阐述了盐胁迫下植物抗氧化酶系统的变化机理.盐胁迫下，多年生黑麦草耐盐品种中APX的活性要比盐敏感品种的高，同时其过氧化物酶体中APX转录产物的构成和转录表达要比盐敏感品种高，此结果表明APX转录产物的构成和转录表达与其活性相关[8].但Mullineaux et al[53]研究表明，在一些特定的转录过程中，转录产物丰度与相对应的抗氧化酶活性或蛋白质的水平可能不相一致.Lopez et al[54]研究表明，盐诱导萝卜中APX活性增加但并未诱导其mRNA水平的增加，这表明盐诱导的APX的表达很可能是转录后调控.另也有类似报导指出，环境胁迫下烟草APX活性的增加倍数远小于稳态转录时增加的倍数(APX活性只增加1.75倍，而稳态转录水平增加了15倍)[55].

2.3植物抗氧化酶系统对酸胁迫的响应

目前国内外对酸胁迫的研究已有大量报道，多关注的是酸雨胁迫，主要集中在酸雨对植物生长及生理生化方面的影响[56]，如降低光合作用率、叶绿素含量，影响叶片营养平衡[57-58]，膜脂质过氧化和相对电解液泄漏的增加，以及叶绿素荧光参数的变化[59]等.

抗氧化酶系统在保护植物免受酸雨伤害中起到了重要的作用.Gabara et al[60]研究表明，对番茄进行酸雨处理0.5 h后，发现叶片中APX活性提高，CAT活性下降，这可能是APX活性与CAT活性之间存在补偿机制，APX的提高可能补偿了CAT活性的丧失；另外，胁迫下SOD活性下降，这可能是H2O2的存在抑制了SOD的活性.Wyrwicka et al[61]研究表明，在黄瓜(CucumissativusL.)受到酸雨胁迫的第5 d，GPX活性较低，但谷胱甘肽转移酶(glutathione S-transferase, GST)活性显著提高；GPX活性被它的底物(如膜氢过氧化物)诱导，同时GST可能偶联这些底物给谷胱甘肽，因此，GST活性的提高可能是GPX活性降低的代谢补偿机制，由此可以猜想，GST对于清除由酸雨诱导的有毒产物具有重要的作用，此外，酸雨胁迫诱导黄瓜细胞质中APX、GPX活性明显增加，同时导致了线粒体组分中更严重的脂质过氧化，而在这两个细胞区室中，SOD活性并没有显著的变化；此结果表明黄瓜线粒体比细胞质对酸雨引起的氧化伤害更加敏感，细胞质中的抗氧化防御能为黄瓜对抗酸雨引起的氧化胁迫提供更充分的保护[62].

相关研究表明不同树木的抗氧化酶对酸雨胁迫具有不同的响应.有研究指出，枫香(Liquidambarformosana)(酸雨敏感型树种)、木荷(Schimasuperba)(酸雨耐受型树种)受到酸雨胁迫时，抗氧化酶系统的响应存在较大差异，木荷的抗氧化酶系统比枫香的能更加高效地缓解ROS引起的氧化损伤，木荷比枫香具有更高的SOD活性；枫香Cu/Zn SOD蛋白表达水平与对照相比是降低的，但在一定的胁迫强度时，木荷Cu/Zn SOD蛋白表达水平几乎没有变化；酸雨胁迫诱导枫香APX蛋白表达水平显著提高，但在木荷中却没有显著的变化[63].酸雨胁迫下，两种抗氧化酶(Cu/Zn SOD、APX)的蛋白表达水平在木荷、枫香中存在差异，可能是由于这两种抗氧化酶的作用机制不同：SOD主要是歧化超氧阴离子而APX主要作用是消除H2O2；也可能是由于酸雨胁迫后两种树种产生的H2O2(刺激APX活性的重要信号)含量不同，激发了植物体内不同的抗氧化酶响应[63].此研究为酸雨区生态修复物种的选择提供了理论依据，阐明了酸雨胁迫下两类树种抗氧化酶系统的不同响应，但并未进一步揭示酸雨敏感型与耐受型树种存在差异的机理性问题，今后可着重关注机理性研究，通过基因工程等现代分子手段培育耐酸品种，为酸雨区的生态修复提供物质基础.

当酸雨处理的部位不同时，树木不同器官中的抗氧化酶表现出不同的响应.模拟酸雨喷洒到白桦(BetulapendulaRoth)枝条上时，SOD活性提高80%，叶片中GPX活性增加超过3倍，根中APX的活性降低，而当喷洒到土壤表面时，叶片中SOD活性只提高了26%，GPX活性几乎没有变化，根中APX活性增加(叶片中的APX、GPX活性对污染胁迫比根中的更加敏感，但是GR活性却是相反的)[64].由上可以推断，酶诱导的氧化应激是局部的，并且趋向限制于直接受胁迫影响的植物组织.

金属离子与酸雨共同影响植物的抗氧化酶系统.La3+和酸雨的组合处理对黄豆[Glycinemax(Linn.) Merr. cv. Zhonghuang25]根抗氧化酶的影响取决于La3+的浓度以及酸雨的pH. 0.08 mmol·L-1La3+和酸雨的组合诱导H2O2和超氧阴离子激活SOD、POD、CAT，但是抗氧化酶活性的提高并不能有效地清除ROS，导致根中的ROS过量积累；La3+(0.40,1.20 mmol·L-1) 和酸雨的组合处理抑制CAT活性，而激活SOD、POD活性；双因素ANOVA结果显示La3+和酸雨之间有明显的相互作用[65].此外，在较低浓度铝处理下，酸雨促进铝引起的茶树(Camelliasinensis) SOD、POD、CAT和APX活性的增加，说明茶树对适量的铝和适度的酸雨具有一定的适应性；但在较高质量浓度铝下，酸雨则加剧各抗氧化酶活性的降低，活性氧积累增加，说明酸雨加剧铝对茶树的胁迫[66].植物对酸雨、重金属的耐受性依重金属浓度、酸雨的pH而异，二者的不同浓度对植物抗氧化酶系统产生的影响存在差异.在酸雨沉降严重地区进行重金属污染治理时，需依酸雨的程度以及重金属污染的程度选择适宜的植物.

3　结论与展望

植物的抗逆性与抗氧化酶系统的响应有着密切的联系，但其二者之间的相关关系机理尚未明确.不同植物在不同的环境胁迫下，ROS的产生与积累量不同，抗氧化酶的响应存在差异.由上可知，对环境胁迫具有抗性的物种(品种)具有更高的抗氧化酶活性，以起到保护植株免受胁迫伤害的作用，但当胁迫进一步加剧时，抗氧化物酶活性可能会受到抑制，这表明植物对环境胁迫的抗性可能存在一定的阈值，抗氧化酶的响应在阈值内外存在差异.借住特定抗氧化酶系统在某一特定环境胁迫下响应的不同，有助于研究该植物对此环境胁迫的抗性，以进一步获得对该环境胁迫具有较高抗氧化酶活性和较强抗性的植株.此外，将植物在胁迫下抗氧化酶活性的变化作为其出现明显受害特征前的生理指标时，应视植物种类、胁迫类型等不同而异.

环境胁迫与植物抗氧化酶系统响应的研究已有大量的报导，但备受争议的是，环境胁迫诱导抗氧化酶活性的提高是由于其相关基因表达量的增加还是酶活性被更高效地激活.有报导指出，在外界环境胁迫下，抗氧化酶活性与其相关基因的转录水平有所差异，认为胁迫诱导的抗氧化酶活性的变化是转录后调控，而此调控机制是否涉及酶动力与结构域的改变；酶的甲基化、磷酸化修饰，转录与翻译是否存在竞争关系等机理方面的问题仍不明朗，这将是今后研究需要解决的问题.此外，SOD、APX、CAT等抗氧化酶具有多种同工酶，但在相同环境胁迫下，同工酶之间的响应同样存在一定的差异，同工酶之间是如何协同工作，又为何产生这样的差异等作用机理方面也有待深入研究.阐明抗氧化酶系统在植物中作用的机理性问题，对今后利用基因工程提高抗氧化酶活性、提高植物抗逆性方面具有重要意义.

在环境胁迫下，外源添加物可以提高抗氧化酶的活性及其相关基因的转录水平，此为近年来国内外研究热点之一.现已有较多外源添加物提高植物抗逆性的报导，如外源谷胱甘肽处理可以提高植物对低温的抵抗能力，但目前大多数的研究集中于外源添加物含量的变化对植物抗性的影响(作用)，而其对植物抗氧化酶系统的影响过程，对植物的作用途径等机理方面的研究较少.是否可以寻找到能显著影响胁迫下植物抗氧化酶系统响应的外源添加物，明确其对植物抗氧化酶系统、植物抗性的作用机制，有助于植物抗逆性更深入的研究，更有助于外源添加物更好的应用于生产中实现更高的经济增长，更好的生态效益.

[1] 张仁和,郑友军,马国胜,等.干旱胁迫对玉米苗期叶片光合作用和保护酶的影响[J].生态学报,2011,31(5):1 303-1 311.

[2] 王树凤,胡韵雪,孙海菁,等.盐胁迫对2种栎树苗期生长和根系生长发育的影响[J].生态学报,2014,34(4):1 021-1 029.

[3] 李胜利,夏亚真,刘金,等.高温胁迫下番茄幼苗对冷激的响应[J].应用生态学报,2014,24(10):2 927-2 934.

[4] 唐东民,伍钧,唐勇,等.重金属胁迫对植物的毒害及其抗性机理研究进展[J].四川环境,2008,27(5):79-83.

[5] 薛鑫,张芊,吴金霞.植物体内活性氧的研究及其在植物抗逆方面的应用[J].生物技术通报,2013(10):6-11.

[6] MITTLER R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance[J]. Trends in Plant Science, 2002,7(9):405-410.

[8] HU L, LI H, PANG H, et al. Responses of antioxidant gene, protein and enzymes to salinity stress in two genotypes of perennial ryegrass (Loliumperenne) differing in salt tolerance[J]. Journal of Plant Physiology, 2012,169(2):146-156.

[9] POLLE A. Dissecting the superoxide dismutase-ascorbate peroxidase-glutathione pathway in chloroplasts by metabolic modeling computer simulations as a step towards flux analysis[J]. Plant Physiology, 2001,126(1):445-462.

[10] KANAZAWA S, SANO S, KOSHIBA T, et al. Changes in antioxidative enzymes in cucumber cotyledons during natural senescence: comparison with those during dark-induced senescence[J]. Physiologia Plantarum, 2000,109(2):211-216.

[11] MITSUHARA I, MALIK K A, MIURA M, et al. Animal cell-deathsuppressors Bcl-xL and Ced-9 inhibit cell death in tobacco plants[J]. Current Biology, 1999,9(14):775-778.

[12] KNIGHT H, KNIGHT M R. Abiotic stress signalling pathways: specificity and cross-talk[J]. Trends in Plant Science, 2001,6(6):262-267.

[13] LEE D H, KIM1 Y S, LEE C B. The inductive responses of the antioxidant enzymes by salt stress in the rice (OryzasativaL.)[J]. Plant Physiology, 2001,158(6):737-745.

[14] 于飞.低温胁迫下圆柏属植物抗氧化系统在叶片中的亚细胞定位[D].兰州:兰州交通大学,2013.

[15] IMAHORI Y, TAKEMURA M, BAI J. Chilling-induced oxidative stress and antioxidant responses in mume (Prunusmume) fruit during low temperature storage[J]. Postharvest Biology and Technology, 2008,49(1):54-60.

[16] CAKMAK I, HORST W J. Effect of aluminium on lipid peroxidation, superoxide dismutase, catalase and peroxidase activities in root tips of soybean (Glycinemax)[J].Physiologia Plantarum, 1991,83(3):463- 468.

[17] 陈鸿鹏,谭晓风.超氧化物歧化酶(SOD)研究综述[J].经济林研究,2007,25(1):59- 65.

[18] 贺阳,越橘叶超氧化物歧化物酶的提取纯化及应用研究[D].长春:吉林农业大学,2012.

[19] BUENO P, DEL RIO LA. Purification and properties of glyoxysomal copper-zinc superoxide dismutase from w at ermelon cot yledons (CitrullusvulgarisSchrad)[J]. Plant Physiology, 1992,98(1):331-336.

[20] BUENO P, VARELA J, GIMEÉNEZ-GALLEGO G, et al. Peroxisomal copper-zinc superoxide dismutase. Characterization of the isoenzyme from watermelon cotyledons[J]. Plant Physiology, 1995,108(3):1 151-1 160.

[21] MARTINEZ CA, LOUREIRO M E, OLIVA M A, et al. Differential responses of superoxide dismutase in freezing resistantSolanumcurtilobumand freezing sensitiveSolanumtuberosumsubjected to oxidative and water stress[J]. Plant Science, 2001,160(3):505-515.

[22] SREENIVASULU N, GRIMA B, WOBUS U, et al. Differential response of antioxidant compounds to salinity stress in salt-tolerant and salt-sensitive seedlings of foxtail millet (Setariaitalica)[J]. Physiologia Plantarum, 2000,109(4):435-442.

[23] SUDHAKAR C, LAKSHMI A, GIRIDARAKUMAR S. Changes in the antioxidant enzyme efficacy in two high yielding genotypes of mulberry (MorusalbaL.) under NaCl salinity[J]. Plant Science, 2001,161(3):613-619.

[24] LIN CC, KAO CH. Effect of NaCl stress on H2O2metabolism in rice leaves[J]. Plant Growth Regulation, 2000,30(2):151-155.

[25] 陈金峰,王宫南,程素满.过氧化氢酶在植物胁迫响应中的功能研究进展[J].西北植物学报,2008,28(1):188-193.

[26] 李耀文.水稻过氧化氢酶基因(CAT)同工酶在逆境胁迫下的比较分析[D].哈尔滨:东北林业大学,2009.

[27] POLIDOROS A N, MYLONA P V, SCANDALIOS J G. Transgenic tobacco plants expressing the maize CAT2gene have altered catalase levels that affect plant-pathogen interactions and resistance to oxidative stress[J]. Transgenic Research, 2001,10(6):555-569.

[28] GILL S S, TUTEJA N. Reactive oxygen species and antioxidant machinery in abiotic stress tolerance in crop plants[J]. Plant Physiology & Biochemistry, 2010,48(12):909-930.

[29] AONO M, SAJI H, SAKAMOTO A, et al. Paraquat tolerance of transgenicNicotianatabacumwith enhanced activities of glutathione reductase and superoxide dismutase[J]. Plant & Cell Physiology, 1995,36(8):1 687-1 691.

[30] MEISTER A A, ANDERSON M E. Glutathione[J]. Annual Review of Biochemistry, 1983,52(1):711-760.

[31] ALSCHER R G. Biosynthesis and antioxidant function of glutathione in plants[J]. Physiologia Plantarum, 2006,77(3):457-464.

[32] 吴倩.CAT调控水稻叶片光呼吸过程中抗氧化系统的机理研究[D].扬州:扬州大学,2013.

[33] MITTLER R, VANDERAUWERA S, GOLLERY M, et al. Reactive oxygen gene network of plants[J]. Trends in Plant Science, 2004,9(10):490-498.

[34] 裴斌,张光灿,张淑勇.土壤干旱胁迫对沙棘叶片光合作用和抗氧化酶活性的影响[J].生态学报,2013,33(5):1 386-1 396.

[35] LIU C, LIU Y, GUO K, et al. Effect of drought on pigments, osmotic adjustment and antioxidant enzymes in six woody plant species in karst habitats of southwestern China[J]. Environmental and Experimental Botany, 2011,71(2):174-183.

[36] UZILDAY B, TURKAN I, SEKMEN A H, et al. Comparison of ROS formation and antioxidant enzymes inCleomegynandra(C4) andCleomespinosa(C3) under drought stress[J]. Plant Science, 2012,182(1):59-70.

[37] VASEVA I, AKISCAN Y, SIMOVA-STOILOVA L, et al. Antioxidant response to drought in red and white clover[J]. Acta Physiologiae Plantarum, 2012,34(5):1 689-1 699.

[38] BIAN S, JIANG Y. Reactive oxygen species, antioxidant enzyme and gene expression patterns in leaves and roots of Kentucky bluegrass in response to drought stress and recovery[J]. Scientia Horticulturae, 2009,120(2):264-270.

[39] LI Z, ZHANG Y, ZHANG X Q, et al. The alterations of endogenous polyamines and phytohormones induced by exogenous application of spermidine regulate antioxidant metabolism, metallothionein and relevant genes conferring drought tolerance in white clover[J]. Environmental and Experimental Botany, 2016,124:22-38.

[40] MA D, SUN D, WANG C, et al. Silicon application alleviates drought stress in wheat through transcriptional regulation of multiple antioxidant defense pathways[J]. Journal of Plant Growth Regulation, 2016,35(1):1-10.

[41] SAJEDI NA, ARDAKANI MR, MADANI H, et al. The effects of selenium and other micronutrients on the antioxidant activities and yield of corn (ZeamaysL.) under drought stress[J]. Physiology and Molecular Biology of Plants, 2011,17(3):215-222.

[42] 王燕,刘青,华春.外源亚精胺对盐胁迫下水稻根系抗氧化酶活性的影响[J].西北农业学报,2009,18(6):161-165.

[43] KHARE T, KUMAR V, KISHOR PB. Na and Cl ions show additive effects under NaCl stress on induction of oxidative stress and the responsive antioxidative defense in rice[J]. Protoplasma, 2014,252(4):1 149-1 165.

[44] 宋旸,裴冬丽.盐胁迫对小麦幼苗POD活性和同工酶的影响[J].湖北农业科学,2011,50(9):1 759-1 761.

[45] LIN C L, KAO C H. Osmotic stress-induced changes in cell wall peroxidase activity and hydrogen peroxide level in roots of rice seedlings[J]. Plant Growth Regulation, 2002,37(2):177-184.

[46] 费伟,陈火英,曹忠,等.盐胁迫对番茄幼苗生理特性的影响[J].上海交通大学学报(农业科学版),2005,23(1):5-9.

[47] SEKMEN A H, TURKAN I, TANYOLAC Z O, et al. Different antioxidant defense responses to salt stress during germination and vegetative stages of endemic halophyteGypsophilaoblanceolataBark[J].Environmental and Experimental Botany, 2012,77(2):63-76.

[48] CHAPARZADEH N, D′AMICO M L, KHAVARI-NEJAD R A, et al. Antioxidative responses ofCalendulaofficinalisunder salinity conditions[J]. Plant Physiology Biochemistry, 2004,42(9):695-701.

[49] CAVALCANTI F R, MARTINS-MIRANDA A S, VIÉGAS R A. Superoxide dismutase, catalase and peroxidase activities do not confer protection against oxidative damage in salt-stressed cowpea leaves[J]. New Phytologist, 2004,163(3):563-571.

[50] SHAO H B, LIANG Z S, SHAO M A. Changes of anti-oxidative enzymes and MDA content under soil water deficits among 10 wheat (TriticumaestivumL.) genotypes at maturation stage[J]. Colloid Surfaces B Biointerfaces, 2005,45(1):7-13.

[52] SHANKAR V, KUMAR D, AGRAWAL V, et al. Assessment of antioxidant enzyme activity and mineral nutrients in response to NaCl stress and its amelioration through glutathione in chickpea[J]. Applied Biochemistry and Biotechnology, 2016,178(2):267-284.

[53] MULLINEAUX P M, CREISSEN G P. Glutathione Reductase: Regulation and Role in Oxidative Stress[M]. NewYork: ColdSpring Harbor Laboratory Press, 1997:667-714.

[54] LOPEZ F, VANSUYT G, CASSE-DELBART F, et al. Ascorbate peroxidase activity, not the mRNA level, is enhanced in salt-stressedRaphanussativusplants[J]. Physiologia Plantarum, 1996,97(1):13-20.

[55] WILLECKENS H, CAMP W V, MONTAGU M V, et al. Ozone, sulfur dioxide and ultraviolet B have similar effects on mRNA accumulation of antioxidant genes inNicotianaplumbaginifoliaL[J]. Plant Physiology, 1994,106(3):1 007-1 014.

[56] 金清,江洪,余树全,等.酸雨胁迫对亚热带典型树种幼苗生长与光合作用的影响[J].生态学报,2009,29(6):3 322-3 327.

[57] LIU J X, ZHOU G Y, YANG C W, et al. Responses of chlorophyll fluorescence and xanthophyll cycle in leaves ofSchimasuperbGardn. &PinusmassonianaLamb. to simulated acid rain at Dinghushan Biosphere Reserve[J]. Acta Physiologiae Plantarum, 2007,29(1):33-38.

[58] 麦博儒.模拟酸雨对农作物生长发育、产量及营养品质的影响[D].南京:南京信息工程大学,2008.

[59] NEVES N R, OLIVA M A, CENTENO D C, et al. Photosynthesis and oxidative stress in the restinga plant speciesEugeniaunifloraL. exposed to simulated acid rain and iron ore dust deposition: potentialuse in environmental risk assessment[J]. Science of Total Environment, 2009,407(12):3 740-3 745.

[60] GABARA B, SKODOWSKA M, WYRWICKA A, et al. Changes in the ultrastructure of chloroplasts and mitochondria and antioxidant enzyme activity inLycopersiconesculentumMill leaves sprayed with acid rain[J]. Plant Science, 2003,164(4):507-516.

[61] WYRWICKA A, SKODOWSKA M. Influence of repeated acid rain treatment on antioxidative enzyme activities and on lipid peroxidation in cucumber leaves[J]. Environmental and Experimental Botany, 2006,56(2):198-204.

[62] WYRWICKA A, SKODOWSKA M. Intercompartmental differences between cytosol and mitochondria in their respective antioxidative responses and lipid peroxidation levels in acid rain stress[J]. Acta Physiologiae Plantarum, 2014,36(4):837-848.

[63] CHEN J, WANG W, LIU T, et al. Photosynthetic and antioxidant responses ofLiquidambarformosanaandSchimasuperbaseedlings to sulfuric-rich and nitric-rich simulated acid rain[J]. Plant Physiology and Biochemistry, 2013,64(5):41-51.

[64] KORICHEVA J, ROY S, VRANJIC J A, et al. Antioxidant responses to simulated acid rain and heavy metal deposition in birch seedlings[J]. Environmental Pollution, 1997,95(2):249-258.

[65] ZHANG X, DU Y, WANG L, et al. Combined effects of lanthanum (Ⅲ) and acid rain on antioxidant enzyme system in soybean roots[J]. Plos One, 2015,10(7):e0134546.

[66] 段小华,胡小飞,邓泽元,等.模拟酸雨和铝添加对茶树生长及生理生化特性的影响[J].江西农业大学学报,2012,34(2):304-310.

(责任编辑:吴显达)

校园景色：

Progress in responses of antioxidant enzyme systems in plant to environmental stresses

YANG Shuyi, CHEN Xiaoyang, HUI Wenkai, REN Ying, MA Ling

(State Key Laboratory for Conservation and Utilization of Subtropical Agro-bioresources, Guangdong Key Laboratory for Innovative Development and Utilization of Forest Plant Germplasm, Guangdong Province Research Center of Woody Forage Engineering Technology, College of Forestry and Landscape Architecture,South China Agricultural University, Guangzhou, Guangdong 510642, China)

Antioxidant enzyme systems were considered as major defensive barriers when plant suffered from various environmental stresses. Understanding and making full use of the defense system may minimize economic losses when agricultural plants encounter adversity. Thus, existing theory and knowledge as well as ongoing and cutting-edge research on mechanisms in antioxidant enzyme systems responding to various environmental stresses (i. e., drought stress, salinity stress, acid stress) were reviewed in this paper.

environmental stress; stress tolerance; antioxidant; enzyme system