高黎贡山百花岭松鼠取食核桃的行为及其危害

陈桂首，崔亮伟，范朋飞

（1.西南林业大学林学院，昆明　650223；2.大理大学东喜马拉雅资源与环境研究所，云南大理　671003）

高黎贡山百花岭松鼠取食核桃的行为及其危害

陈桂首1，崔亮伟1，范朋飞2*

（1.西南林业大学林学院，昆明650223；2.大理大学东喜马拉雅资源与环境研究所，云南大理671003）

为了解松鼠取食核桃的规律以及松鼠危害核桃所造成的损失，采用全事件记录法收集松鼠取食核桃数据并对200核桃种植户进行了访查。结果显示，取食核桃的松鼠有赤腹松鼠、红颊长吻松鼠和巨松鼠，其中赤腹松鼠的危害最严重。为了守护核桃，研究地的种植户经常猎杀松鼠，因此，赤腹松鼠取食核桃时表现出了明显的反捕食行为，取食核桃的时间与取食高度正相关。研究地松鼠造成的核桃损失率达12.20%，监测的51棵核桃树核桃损失率与核桃树到自然林距离负相关。访问调查150 hm2的核桃林因松鼠造成的经济损失达10万元之多。为了减少松鼠对核桃的危害，建议种植户不要一味追求核桃种植面积最大化，而是要加强管理；同时根据松鼠活动规律，采取科学的防护措施。

松鼠；取食行为；核桃；高黎贡山

［DOI］10. 3969 / j. issn. 2096-2266. 2016. 06. 017

松鼠是一类小型哺乳动物，隶属于哺乳纲（Mammalia）、啮齿目（Rodentia）、松鼠科（Sciuridae）。目前，全世界松鼠科包括5亚科、51属、278种〔1〕，其中我国有4亚科、16属34种〔2〕，云南省有树松鼠6属16种〔2〕。松鼠具有坚硬而发达的门齿，搬运、贮食等行为不仅高度发展而且明显特化；作为一些植物重要的种子传播者，在森林生态系统中发挥了重要作用〔3〕。松鼠是以植食性为主的小型树栖哺乳动物，在种群数量大、自然或人为干扰造成食物资源相对短缺情况下，会对自然林及其周边人工林和农作物产生危害〔4-8〕。松鼠对人工林、农作物的危害主要是对农林果实的大量摄取、经济林及森林中一些树木因被剥皮而死亡、农作物播种后的盗取及在收获前对农作物的嫩叶、芽和种子（果实）的取食〔9-10〕。

云南核桃栽培面积和产量约占全国的1/3〔11〕，参与种植核桃的农户超过250万户，核桃主产区农民年人均核桃收入超过500元，极大地促进了当地经济的发展和人民生活水平的提高〔12〕。

近年，随着核桃种植规模的增大，松鼠栖息地被不断破坏，松鼠对核桃的损害越来越严重，这引起人们的重视〔8，13〕。核桃营养价值丰富〔14-15〕，是松鼠喜食食物。在一些产区因松鼠取食核桃，其损失率高达30%〔8〕，在云南无量山地区危害核桃的主要物种有赤腹松鼠和红颊长吻松鼠，平均每户损失率为16.64%〔13〕。核桃种植户通过恐吓、驱赶、烟熏、猎杀、毒杀等方式进行防护〔13〕。松鼠危害核桃发生在6月中旬到9月中旬，高峰期在7～8月份。种植户采用夹捕法和化学防治方法来捕杀松鼠，不仅危害了松鼠，还造成当地树鼩、鸟类、鼩鼱等动物的伤害，毒杀法还可能通过食物链进一步危害当地生物多样性〔13〕。

松鼠对核桃的损害关系到当地农民的生计，如何有效防止核桃鼠害更关系到当地生物多样性的保护和核桃产业的可持续发展〔8〕。然而，松鼠取食核桃行为和危害在国内外研究甚少。在核桃挂果期间，作者对高黎贡山百花岭的一片核桃林进行了为期3个月的观察，研究危害核桃的松鼠种类、不同种类松鼠取食核桃的行为，统计松鼠造成的损失，分析影响核桃鼠害的因素，探讨种植户的管护方式是否有效，以期促进核桃产业的可持续发展。

1　研究地点和方法

1.1研究地点研究地点位于高黎贡山山脚下的回得坪，属云南省保山市隆阳区潞江乡百花岭村，地理坐标东经98°48′，北纬25°15′，海拔1 399 m。核桃林面积100亩，种植年限17年，林下套种有咖啡、橙子等作物。核桃林西侧紧靠集体林，东侧与住宅和人工种植的桉树林比邻（图1）。

图1　2105年6至9月份高黎贡山百花岭松鼠取食核桃地点示意图

1.2方法

1.2.1数据收集在排除人为干扰的前提下，于2015年6月18日至9月8日，每天7：00～20：00在树下隐蔽处，采用全事件记录法和野外笔记法〔16〕记录所有松鼠取食核桃的事项。记录项目有：松鼠种类、位置（包括核桃树上、树下及其周边森林）、数量、进入/离开核桃树时间、以及是否取食核桃。松鼠取食核桃时，记录取食开始/结束时间、损害核桃数、是否搬运核桃、取食时所在树枝大小（按直径＞2 cm、2 cm≤直径≤10 cm和直径＞10 cm 3种情况记录）、取食位置高度等。松鼠取食核桃有两种方式，一种是原地取食，另外一种是搬运后取食；前者可以通过直接观察确定取食时间，而且取食结束剩余核桃壳不会掉落，后者是将核桃搬运到其他隐蔽地方取食，因此不一定能观察到整个过程，但可以通过核桃壳掉落及落地的声音来判断松鼠取食核桃的时间。松鼠开始取食时，核桃外壳的碎片打到核桃叶会发出“唰唰”声，啃到内壳时发出更强烈的“嚓嚓”声，一段时间后听到壳落地的声音，结束取食，通过记录这段时间来确定取食时间。通过核桃壳是否掉落来确定是否搬运，壳掉说明松鼠进行了搬运。只要松鼠叼着核桃离开结果位置就定义为搬运，不一定要离开核桃树。此外，在核桃地行走的过程中，看到松鼠从核桃树离开，并且有核桃壳掉落，也记录为取食核桃并且搬运。从松鼠进入核桃树到其离开核桃树为1次记录。

在一片面积6.67 hm2的核桃样地里，每天收集、清点掉落在地面的核桃壳和核桃，计算损失量。观察发现地上所有核桃壳和核桃都是松鼠危害所致，在松鼠不取食的地方，树下没有发现核桃壳和核桃。所有捡到的核桃及核桃壳相加为核桃损失个数。此外，在样地中选取51棵基围大于80 cm，核桃产量估计超过25 kg的核桃树，测量其树高、基围、胸围及与自然林之间的距离，收获核桃后记录每一棵产量、损失量。另外，记录下每天的天气状况、松鼠天敌和种植户猎杀松鼠的种类和数量。

1.2.2访问调查核桃采摘结束后，于2015年9月20日至30日，采用半结构式访谈法对200户种植户进行了访问调查，受访户数约占种植户数的50%。访问内容包括核桃种植面积、种植年限、核桃产量、有无松鼠损害核桃现象、取食核桃的松鼠种类、松鼠造成的损失量、是否靠近自然林（核桃地内有核桃树冠与自然林相连为靠近，否则为不靠近）、在核桃成熟季节是否进行守护及采取防护措施等。

1.3数据处理单个核桃取食时间为取食总时间除以取食核桃数目。在收获核桃后，称取25 kg核桃并计数（453个），平均每千克18个核桃。因此我们估计实际调查损失量（kg）=损失个数÷18，损失率=损失量÷（损失量+收获量）×100%。用同一方法分别计算每一棵监测核桃树的损失量和损失率。访问调查损失量为种植户自己所估计，经济损失=损失量×核桃单价，收获量以当年所销售量为准。

经检验，赤腹松鼠取食时间符合正态分布，采用Pearson相关分析检验取食高度与取食时间、核桃树到自然林距离与损失率间关系。采用Spearman相关分析检验取食高度与树枝大小的关系。采用两独立样本非参数检验（Mann-Whitney）靠近自然林和不靠近自然林种植户核桃损失率的差异。采用两独立样本非参数检验靠近/远离自然林的核桃地有无措施、有无人工守护的核桃损失率差异。百分比数据经2arcsin（Sqrt（Xi））转化进行统计分析〔17〕。

2　结果

2.1危害核桃的松鼠种类及数量观察期间（n=90），46 d观察到核桃树上有松鼠，剩下44 d由于天气原因或者人为干扰过大没有观察到松鼠。共记录松鼠316次，其中赤腹松鼠245次（占77.6%），红颊长吻松鼠63次（19.9%），巨松鼠8次（2.5%）。同一核桃树上赤腹松鼠平均有（1.68±1.08）只（范围：0～6只），平均每次看到红颊长吻松鼠（1.03±0.18）只（范围：0～2只），平均看到巨松鼠（1.14±0.37）只（范围：0～2只）。尽管观察到树鼩20次，但没有观察到其直接损害核桃。

共访问种植户200户，其中，认为赤腹松鼠危害核桃的有131户，红颊长吻松鼠136户，巨松鼠36户、白喉岩松鼠10户、鼯鼠48户和树鼩85户。

2.2取食核桃行为赤腹松鼠取食核桃的时间为6～9月份，高峰期6～7月份（图2）；每天在7：00～19：00有两个取食高峰（图3）。

图2　不同月份赤腹松鼠在核桃树上的频次

图3　一天中不同时段观察到赤腹松鼠频次

观察期间，共记录到245次赤腹松鼠，在核桃树上159次，其中75.5%在取食核桃（n=120次）；此外，松鼠继续停留在核桃树上的有96次，63次发现就逃离了，而且核桃壳掉落的有55次。

赤腹松鼠每次平均在核桃树停留（14.5±17.6）min（n=96，范围：1～143 min），每次平均取食核桃（7.0±4.3）min（n=65，范围：1～25 min），平均取食1个核桃的时间（6.0±2.1）min（n=65，范围：1～11 min），取食核桃总时间391 min。共损害核桃192个，其中取食123个（占64%），未被取食就掉落69个（占36%）。通常，在不受严重惊吓时，赤腹松鼠都能取食整个核桃。赤腹松鼠原地取食核桃量占26.2%，搬运占73.8%。赤腹松鼠取食核桃平均高度（6.59±1.99）m（n=63，范围：2～15 m）。取食时间和取食高度有关（r=0.28，P=0.043，n=63）。取食时间和取食位置树枝大小无关（r=0.26，P=0.069，n=65）。

记录到红颊长吻松鼠63次。尽管红颊长吻松鼠有3次在小核桃树上，但是没有观察到在树上取食核桃，其余都是在地面活动。观察到红颊长吻松鼠在地面取食核桃10次，每次都是搬运核桃离开，观察不到取食过程。记录到8次巨松鼠都在核桃树上取食核桃，发现人后迅速离开。

2.3松鼠对核桃造成的损失从松鼠开始取食核桃到收获结束，研究区农户共收获核桃4 500 kg，损失625 kg，损失率12.20%；按当年核桃价格2.8元/kg计算，松鼠造成的经济损失为1 750元。通过对6个村庄200户种植户访问调查，核桃种植面积150 hm2，核桃损失36 814 kg，经济损失10.3万元（表1）。个别种植户估计的核桃损失率高达50%。

表1　高黎贡山6个村庄核桃损失情况

2.4管理强度及防护措施在实地调查期间，当地社区居民采用鼠夹、弹弓、弩箭、猎狗等方法共捕杀赤腹松鼠34只（20雄性，14雌性），红颊长吻松鼠3只，树鼩2只。最多一天打死9只赤腹松鼠，不过，我们没有统计打死找不到和打伤后逃跑的松鼠。受访户中，129户对核桃地进行了守护，71户没有守护。守护措施主要有烟熏、弹弓、弩箭、扔小石头和鞭炮。所有种植户报告没有捕杀松鼠，也没有投毒。有124户对核桃树进行了防护，主要是在核桃树下包裹铁皮，防治松鼠上树，在核桃树上挂一些布条、彩带。

2.5影响核桃损失率的因素核桃损失率与核桃地到自然林间的距离负相关（r=-0.53，P＜0.05，n=51），靠近自然林的核桃地核桃损失率大于远离自然林的核桃地（（14.77±10.10）%，n=106 vs.（8.16±7.04）%，n=94，Z=-5.95，P＜0.05）。靠近自然林的106户核桃地种植户中，采取防护措施的核桃的损失率小于不采取防护措施的（防护（13.04±8.32）%，n=75 vs.不防护（18.95±12.69）%，n=31，Z=-2.21，P＜0.05），而是否进行人工守护则没有差异（守护（15.04±9.21）%，n=81 vs.不守护（13.89±12.75）%，n=25，Z=-1.63，P= 0.10）。不靠近自然林的94户核桃种植户中，进行人工守护的核桃损失率大于未进行守护的（守护（10.12±7.86）%，n=51 vs.不守护（5.85±5.09）%，n= 43，Z=-3.37，P＜0.05），是否采取防护措施则没有影响（防护（8.10±5.97）%，n=50，vs.不防护（8.24± 8.15）%，n=44，Z=-0.40，P=0.69）。

3　讨论

本研究发现赤腹松鼠是高黎贡山危害核桃的主要物种，红颊长吻松鼠主要取食赤腹松鼠危害后掉落在地上的核桃。虽然巨松鼠也直接取食核桃，但巨松鼠数量较少，危害程度较轻。在访问调查中，核桃种植户反映白喉岩松鼠、鼯鼠和树鼩也危害核桃，但本研究并未观察到白喉岩松鼠危害核桃。鼯鼠通常在晚上活动，本研究观察主要在白天进行，所以无法确定鼯鼠是否会危害核桃。树鼩是小型食虫目动物，不具备啮齿类动物的坚硬门齿，无法啃食核桃。我们共观察到树鼩20次，但未发现直接取食核桃。由于树鼩经常在核桃地活动，其形态也和松鼠相似，可能促使种植户误以为树鼩也会危害核桃。

危害核桃最严重的赤腹松鼠活动时间具有明显的日节律，黎明和黄昏时段活动频繁，这与徐玮〔18〕研究结果相符。赤腹松鼠下午出现比上午频繁，中午外出机会很少〔19-20〕。本研究发现，赤腹松鼠下午活动高峰时段为19：00～20：00，主要原因是下午19：00前当地居民在核桃地周围进行农作活动，对赤腹松鼠造成了干扰。此外，雨天看不到松鼠活动。在极端气候条件下，如大雨、降雪、大风及严寒酷暑都能影响松鼠的行为格局〔21〕。

松鼠取食核桃时具有明显的反捕食策略。本研究发现，人类是松鼠的主要天敌，种植户和他们的狗最多一天能捕杀9只松鼠。此外，松鼠的潜在天敌有林雕和苍鹰〔22〕，但未观察到其捕食松鼠。为了避免被天敌发现，松鼠通常会对核桃进行搬运，可能因为核桃生长的树枝一般比较小，原地取食核桃动静大，容易被天敌发现。赤腹松鼠取食核桃的时间与取食高度正相关，取食高度越高，被种植户袭击的可能性越小，因此可能导致取食时间越长。靠近自然林的核桃树损失率更高，松鼠更倾向于在靠近自然林的核桃树上取食，这样有可能是在取食核桃后或取食过程中受到威胁时可以更快地逃离核桃树、进入天然林，从而降低被捕杀的风险。

在靠近自然林的核桃地，采取各种防护措施的核桃损失率低于未采取防护措施的损失率，而是否守护对损失率则没有影响。在不靠近自然林的核桃地，进行守护对核桃损失率大于没有守护的核桃损失率，是否采取防护措施则没有显著影响。在靠近自然林的核桃地中，松鼠取食核桃频繁，进入核桃树和离开核桃树路径较多，加之进行人工守护方法单一（在核桃地巡护，恐吓），守护人员一般为一人。因此，对于靠近自然林的核桃地是否进行人工守护对核桃损失率没有影响。在远离自然林的核桃地中，有可能松鼠活动较少，甚至没有松鼠，因此，是否进行防护对核桃损失率没有影响。

近年来，随着核桃大规模种植，不断蚕食侵入周边自然林，使松鼠栖息地减少，食物、空间等资源相对短缺，导致松鼠损害核桃现象连年发生。研究地点种植户为了防止核桃损失，主要通过捕杀松鼠的方式来防治，虽然短时间内可以取到一定效果，但自然林中的松鼠种群会不断向核桃地扩散；此外，在捕杀后空余的松鼠生态位可能会使松鼠种群保持较高的繁殖率，从而使鼠害继续发生，甚至有所增加〔13〕。但是，所有种植户都不承认他们猎杀松鼠，主要原因是他们认为赤腹松鼠是国家保护动物，惧怕承担法律责任。所幸的是没有种植户通过投毒的方式灭杀松鼠。投毒会通过食物链进一步危害生物多样性〔13〕。

一些靠近自然林或保护区的种植户喜欢蚕食天然林来扩大核桃种植面积，在追求核桃种植面积最大化时却忽略了核桃地的管理，导致核桃亩产，单棵产量差距较大。目前我国核桃大规模种植区域基本都出现类似问题：重发展而轻管理〔23-25〕。基于本研究结果及发现的问题提出以下建议：1）不要一味追求核桃种植面积最大化，而忽略管理。扩大种植面积不仅破坏了天然林，影响了当地生物多样性，同时加剧了松鼠危害核桃。2）核桃种植地避免与天然林的距离太近，在现有种植规模的基础上，加强核桃林管理，及时清除核桃地周围杂草，提高核桃单株产量。3）在靠近自然林的核桃地，采取多种防护措施，进行多种干扰，研究表明在核桃树上挂彩带、布条，树下包铁皮是能起到积极作用的。4）及时修理靠近自然林的核桃树枝条，可在离自然林较近的核桃树下包裹铁皮，切断松鼠跳入核桃树的路径。条件允许的情况下，在核桃林与自然林之间建立一条隔离带，留出一段空间。5）采取更科学的，有针对性的防护措施。在松鼠危害核桃严重区域、频发期，对松鼠进行多种人工干扰。在访查期间发现有的种植户直接在核桃地搭建窝棚进行全天守护，然而，雨天、大雾天气基本看不到松鼠，所以在这种天气条件下，无需进行守护。赤腹松鼠取食核桃主要是从一棵树跳到另一颗树，很少下地活动，故在远离自然林的核桃地无需都包上铁皮。6）在日常管理中，应该注意保护好松鼠的天敌及周边林子内松鼠的食物树。

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〔Abstract〕In order to understand the foraging behavior of squirrels on walnut trees and walnuts damaged caused by squirrels，this paper collected foraging data using all-occurrence method and interviewed 200 walnut farmers to estimate walnut damages after walnut harvesting.The results showed that，three species of squirrel（Dremomys rufigenis，Ratufa bicolor and Callosciurus erythraeus）fed on and damaged the walnuts.Among them，C.erythraeus caused the most server damage.In order to keep walnut away from damage，farmers chose to kill squirrels in the study site.Consequently，squirrels showed anti-predation behavior during foraging on walnut trees.A significant positive relation was found between feeding time length and feeding height.The squirrels damaged 12.20%walnuts in the study site.The damage rates of 51 walnut trees were negatively correlated with the distance between the walnut tree and the boundary of the natural forests.Based on our interviews，it is estimated that squirrels caused RMB 100 000 losses in 150 hm2walnut farms.In order to reduce economical loss，this paper suggested that farmers should strengthen management rather than expanding the planted area blind，and then take more scientific and effective protective actions based on the feeding behavior of squirrels.

〔Key words〕squirrels；feeding behavior；walnuts；Gaoligong Mountain

（责任编辑毛本勇）

Foraging Behavior of Squirrels on Walnut Trees and Damage to Walnuts in Baihualing，Gaoligong Mountain

Chen Guishou1，Cui Liangwei1，Fan Pengfei2*
（1.College of Forestry，Southwest Forestry University，Kunming 650223，China；2.Institute of Eastern-Himalaya Biodiversity Research，Dali University，Dali，Yunnan 671003，China）

Q958

A

2096-2266（2016）06-0069-06

国家自然科学基金资助项目（31372216）；教育部新世纪人才支持计划（NCET-12-1079；NCET-13-0700）；

云南省中青年学术技术带头人后备人才（2015HB047）；云南省教育厅科学研究基金重大专项（ZD2013012）

2015-12-28

2016-03-31

陈桂首，硕士研究生，主要从事灵长类行为生态学研究.

范朋飞，教授，博士.