PET/CT在子宫内膜癌中的应用

刘豆豆　刘亦菲　张廷杰　程木华



·述评·

PET/CT在子宫内膜癌中的应用

刘豆豆刘亦菲张廷杰程木华

通讯作者简介：程木华，医学博士，教授，主任医师，博士生导师。现任中山大学附属第三医院核医学科主任，中山大学附属第三医院核医学教研室主任，中山大学医学影像核医学课程负责人之一，广东省中西医结合学会核医学专业委员会副主任委员，广东省医疗行业协会医学影像管理分会的副主任委员，中华医学会核医学分会治疗学组委员，中国医学影像技术研究会核医学分会委员，广东省医学会核医学分会常委，JNPC杂志编委，多个国内外杂志特邀审稿专家。精通单光子发射计算机体层摄影术/计算机X线体层扫描(SPECT/CT)、正电子发射型计算机体层摄影术/计算机X线体层扫描(PET/CT)的各种疾病影像诊断及疑难杂症的影像分析；擅长甲状腺系列疾病诊治，尤其在甲状腺疾病的鉴别诊断，甲状腺癌、甲状腺功能亢进131I治疗和皮肤血管瘤敷贴治疗等方面具有丰富临床经验。主要从事分子核医学的基础及临床研究，获得国家自然科学基金以及参与省部科研基金等支持的多个科研课题。近5年发表学术论文60多篇，其中SCI杂志收录论文10多篇，参编6本专著。1997年获中山医科大学医疗成果三等奖1项，2013年获计算机软件著作权专利1项，2014年获广东省科技成果奖三等奖1项。

子宫内膜癌是妇科常见的恶性肿瘤之一，总体预后较好，准确的术前分期及评估子宫外受累风险决定了手术方式和范围。正电子发射型计算机体层摄影术/计算机体层扫描不仅在诊断子宫内膜癌盆腔、腹主动脉旁淋巴结转移、远处转移及评价预后、复发诊断等方面具有其独特的价值，而且原发灶的最大标准摄取值、肿瘤代谢总体积和病灶总糖酵解量等参数更有望作为术前评估子宫内膜癌预后的重要无创性指标。

正电子发射体层摄影术；子宫内膜癌；复发；淋巴结转移

子宫内膜癌(EC)是女性妇科常见的肿瘤之一，约占女性总恶性肿瘤的7%，占女性生殖道恶性肿瘤的20%～30%[1]。美国癌症协会最新数据，2016年预计EC新发60 050例(7%)、死亡10 470例(4%)，其中预计新发人数已超过宫颈癌(12 990例)，是女性继乳腺癌、肺癌、结直肠癌外的第四大恶性肿瘤，占妇科恶性肿瘤的首位[2]。在我国，随着人均寿命的延长、饮食结构的改变、节育器和性激素替代治疗的应用，EC发病率正逐年上升，2015年预计EC的发生率和死亡率分别为63.4/100 000和21.8/100 000[3]。EC临床症状典型，75%患者就诊时为早期，总体预后较好，Ⅰ～Ⅳ期的5年平均生存率分别为85%、70%、50%、18%，但仍有20%～25%的患者在3年内复发，合并区域盆腔淋巴结、腹主动脉旁淋巴结转移的EC患者生存率分别仅为57.0%、49.4%[4-5]。

EC分Ⅰ型和Ⅱ型，其中以Ⅰ型最常见，约占90%，好发于绝经早期，多在子宫内膜增生的基础上发生癌变，分化及预后良好；Ⅱ型为非子宫内膜样腺癌，包括浆液型乳头状癌、透明细胞癌及癌肉瘤等，好发于老年女性，预后差，较早发生转移或浸润。目前按FIGO分期及组织分化程度将Ⅰ型EC分为G1～G3级(高-中-低分化)，低危指Ⅰ型G1 /G2级FIGO ⅠA期，中危指Ⅰ型G1 /G2级FIGO ⅠB期或Ⅰ型G3级FIGO ⅠA期，高危指Ⅱ型G3级FIGOⅠB 或FIGO Ⅱ～ Ⅳ期[6]。EC治疗首选手术，术式的选择和范围取决于EC分期及子宫外受累的风险，因此术前准确地评估原发灶范围、子宫肌层浸润深度、子宫颈、子宫旁受累程度、淋巴结或远处转移情况，术后定期监测以评估复发、转移对手术方式的选择及判断预后至关重要。

一、EC18F-FDG PET显像原理

与传统影像学检查相比，正电子发射型计算机体层摄影术/计算机体层扫描(PET/CT)在病变形态、解剖改变前便可发现代谢、功能的异常，从而可提前发现早期的病变。18F-氟代脱氧葡萄糖(18F-FDG)PET的主要原理是静脉注射的葡萄糖类似物18F-FDG，通过细胞膜上的葡萄糖转运体进入细胞，被胞浆中的己糖激酶磷酸化，后者既不能被特异度的果糖-1-激酶进一步分解，也不能去磷酸化而溢出，故而长时间滞留于细胞内。胞浆中6-磷酸-18F-FDG的量反映了组织细胞的葡萄糖代谢水平，而大部分恶性肿瘤葡萄糖高代谢特点使其呈18F-FDG高摄取。正常子宫体呈低代谢，绝经前妇女的卵巢和子宫内膜FDG摄取随月经周期呈生理性波动，排卵期和月经期子宫内膜的标准摄取值(SUV)通常高于增殖期和分泌期，而卵巢约81%FDG摄取在卵泡晚期及黄体早期增高。绝经后妇女的子宫内膜及卵巢摄取18F-FDG非常少，若绝经后子宫内膜或卵巢、附件局限性代谢增高，一般需要进一步检查或随访，而卵巢在排除良性病变前基本上考虑为恶性[7-10]。了解女性生殖系统在月经周期中各阶段摄取18F-FDG情况，对子宫内膜的生理、病理性改变的鉴别至关重要。因此对于绝经前患者，PET/CT检查的理想时间应是月经周期前或后。

二、PET/CT在EC原发灶的应用价值

分段诊断刮宫和宫腔镜检查为术前诊断EC类型和级别的金标准，但不能判断肌层浸润的深度及周围侵犯情况，不能用于分期，同时分段诊刮为非直视下操作，诊刮组织物有限，其准确度易受影响，特别是EC合并子宫内膜不典型复杂性增生时容易漏诊，因此术前需结合影像学检查评价EC的范围[11]。恶性肿瘤细胞增殖快，糖酵解增高，典型的EC在PET/CT上常表现为增厚的子宫内膜或肿块，18F-FDG高摄取。但是子宫内膜增生、子宫内膜炎、子宫内膜息肉及宫腔积脓等良性病变也摄取18F-FDG，呈假阳性[12]。继发于子宫内膜增生基础上的小灶性癌变(部分ⅠA)，由于PET空间分辨率较低，当肿瘤细胞尚不足以表现出糖代谢改变时呈假阴性。Kakhki等[13]的荟萃分析中发现虽然PET/CT在诊断EC原发灶的敏感度和特异度高达81.8% (77.9%～85.3%)和89.8% (79.2%～96.2%)，但是仍不推荐PET/CT作为EC筛查及原发灶初始诊断的首选影像学检查方法。因为MRI对EC肌层浸润深度的诊断准确度高达90%以上，Gallego等[14]在51例EC患者的前瞻性研究中，发现表观弥散系数(ADC)诊断子宫肌层浸润深度与术中冰冻切片的准确度一致，均为90.2%，比MRI常规序列准确度更高，甚至提出若术前行MRI常规序列+弥散加权成像(DWI)+ADC图，将有望免去冰冻组织切片检查。

三、PET/CT在EC分期中的应用价值

子宫肌层浸润的深度决定EC的临床分期，小于50%为ⅠA期，大于50%为ⅠB期，ⅠB期提示患者中-高危，大约30%ⅠB期患者发生淋巴结转移，而淋巴结转移是预后不良的指征。PET/CT评价肌层受累深度仍有一定的局限性，特别是ⅠA期。Antonsen等[15]分析了318例ⅠA～ⅣB EC患者PET/CT、MRI和二维超声的表现，同时对比了均行3种影像学检查的133例患者诊断肿瘤浸润程度的情况，其中PET/CT的敏感度、特异度及准确度分别88.9%、43.5%、63.9%，MRI和二维超声相应为88.9%、57%、66.7%和69.4%、74.4%、73.2%，PET/CT及MRI有相似的功效，二维超声虽然敏感度相对较低，但是特异度和准确度最高，PET/CT及MRI的阴性预测值均在92%以上，提示PET/CT可以筛选出无深肌层浸润的患者，从而避免过度手术，特别是育龄期及一般情况差的患者。在宫颈侵犯方面，三者特异度和准确度均较高，但是敏感度均较低。

研究表明，区域淋巴结转移是影响EC预后的重要因素，FIGO建议把盆腔淋巴结转移评为ⅢC1期，主动脉旁淋巴结转移评为ⅢC2期，而腹腔或腹股沟区淋巴结转移评为Ⅳ期。对淋巴结转移灶早期、准确的判断在EC分期上至关重要。PET/CT作为无创的检查，结合病灶代谢及解剖的优势，可在术前发现常规CT及MRI未能确诊的、在淋巴结形态及密度改变前的5～9 mm微小淋巴结转移灶，以及单纯的腹主动脉旁淋巴结转移和肠系膜、腹腔等远处隐匿性的转移灶。虽然有学者认为，MRI在诊断淋巴结转移上有一定的优势，但是Park等[16]分析比较53例患者的PET/CT和MRI表现，发现无论是盆腔淋巴结还是腹主动脉旁淋巴结，PET/CT均较MRI有较高的敏感度和特异度。Antosen等[15]的研究也证实PET/CT较MRI的敏感度更高(85.7% vs. 57.1%)。但是 Kitajima等[17]却发现磁共振弥散加权成像(DWI)较PET/CT有较高的敏感度(83% vs. 38%)，但是特异度 (51% vs. 96%) 及准确度(57% vs. 86%)均较低，这可能与DWI主要反映的是细胞内水分子扩散有关，DWI的信号受细胞密度、细胞膜完整性以及T2信号的影响，若细胞密度足够高或者存在T2穿透效应，即使正常的淋巴结也可表现为高信号。Kakhki等[13]分析16篇文章，结果显示PET/CT诊断淋巴结转移的敏感度虽然仅有72.3%，但是特异度和准确度却高达92.9%和95%。Crivellaro等[18]比较了76例临床Ⅰ期高危EC患者术后病理与PET/CT显像结果，发现诊断淋巴结转移的敏感度达78.6%，但是特异度和阴性预测值高达98.4%和95.3%，并且淋巴结转移与原发灶最大标准摄取值(SUVmax)、肿瘤代谢总体积 (MTV)、病灶总糖酵解量(TLG)相关。多项研究均表明，PET/CT在诊断淋巴结转移中有较高的特异度，但是敏感度相对稍低，可能是病灶摄取FDG的量受病灶葡萄糖转运体、己糖激酶、葡萄糖-6-磷酸酶的水平影响，只有当病灶含有足够的肿瘤细胞(104～107)才能使增强的葡萄糖代谢在PET/CT上表现出来，而对低级别或组织学为浆液型或黏蛋白型癌的检出率欠佳[19]。

在初始诊断时，4%～6%的EC患者已经发生远处转移[5]。Kakhki等[13]报道，PET/CT诊断转移灶的敏感度和特异度均在95%以上，Grisaru等[20]的研究发现PET/CT诊断转移灶的准确度高达100%，比同期传统影像学(MRI, CT, 超声) 多发现28%的病灶，这主要是因为PET/CT为全身显像，其对病灶的检出率较局部检查更高，特别是隐匿的、非常规位置的病灶，比如网膜、腹盆腔外组织(锁骨上淋巴结、纵隔淋巴结等)以及肌肉内转移灶，Ho等[21]和Ortas等[22]就分别报道了经PET/CT发现EC右侧棘突旁肌内转移及早期EC仅腹股沟淋巴结转移的少见病例，而这些特殊部位的远处转移灶往往是传统影像学检查容易忽略的。

四、PET/CT评估EC疗效、复发及其预后的价值

EC缺乏特异性的肿瘤标记物，使临床评估疗效、监测复发和转移有一定的困难，PET/CT在病灶大小变化的基础上结合SUV的变化反映疗效。Nishiyama等[23]发现利用病灶18F-FDG摄取变化评价治疗反应的敏感度和特异度高达90%和80%。Sharma等[24]随访了101例怀疑复发的EC患者(51例复发)，PET/CT诊断复发的敏感度、特异度及准确度分别达88.9%、93.6%和91%，其中76例患者在1个月内同时给予传统影像学检查(CI)评价复发与否，发现PET/CT相对CT(包括增强CT)和(或)MRI对治疗后可疑复发的患者在诊断复发时有更高的特异度(96.4% vs. 62%)、准确度(92.1% vs. 76.3%)、阳性预测值(97.7% vs. 78.4%) 和阴性预测值(84.3% vs. 72%)，但是两者的敏感度相当(89.5% vs. 85.1%)。Kadkhodayan等[25]报道PET/CT诊断EC治疗后复发的敏感度高达95.8%，特异度为92.5%，并改变了22%～35%患者的治疗方式。Ozcan Kara等[26]的研究也证实了这点，该研究中PET/CT诊断EC治疗后复发的敏感度更高达100%，敏感度及准确度明显优于传统影像及肿瘤标记物糖链抗原125。鉴于低剂量CT较差的组织分辨率，很多临床工作者建议采用PET结合增强CT评估EC复发，但是Kitajima等[27]对比了PET增强CT与低剂量CT，发现两者在评价复发方面无明显差异。

PET/CT不仅可提供影像资料，还可进行定量分析，其中常用定量指标为SUVmax，与肿瘤的增殖、侵袭性以及葡萄糖转运体的表达有关。多项研究发现，原发灶SUVmax越高，病灶侵袭性越强、预后越差、越易复发或转移[7,28-32]。Nakamura等[30]随访了106例EC患者，发现原发灶SUVmax较高的患者无疾病进展生存率及总体生存率均低于原发灶SUVmax相对低的患者，Ⅲ、Ⅳ期患者尤为明显。多项研究证实原发灶SUVmax是总生存率的独立预后因素，并且原发灶SUVmax在16.42～18.51为判断预后的截断值[30-32]。但是，SUVmax仅代表肿瘤单一的代谢最活跃点，不能评估整个肿瘤负荷，故而有学者提出了其他的定量指标，例如MTV和TLG。Liu等[33]收集了15例ⅣB期患者治疗前的PET/CT，发现MTV和TLG可很好地预测总生存率，当MTV大于450 ml时预后非常差，需要更积极的治疗方式，但是该研究样本量太少并且有选择性偏倚。Shim等[34]分析了84例Ⅰ～Ⅳ期EC患者术前MTV与TLG，当MTV ≥ 17.15 ml 、TLG ≥ 56.43时，患者更易发生淋巴结转移及术后复发，是预测肿瘤复发的独立因素。但是，目前有关MTV和TLG在EC中应用的研究比较少，并且尚无勾画MTV的统一标准，使得这2个参数在临床上应用仍受到一定的限制。

五、展　望

PET/CT在EC盆腔、腹主动脉旁淋巴结转移、远处转移及评价预后、复发诊断等方面具有其独特的价值，不仅可以指导手术方式的选择，避免不必要的过度手术，而且原发灶SUVmax、MTV、TLG更有望作为一种术前评估预后的重要无创性参数。但是，PET/CT显像在EC术前诊断存在不足，即便在子宫肌层浸润方面，其效能仅与MRI相似。但是，将PET/CT与MRI设备的结合应用，不仅弥补了PET/CT在评估原发灶浸润范围的不足，提高了单纯MRI诊断淋巴结转移的准确度，而且最大化地降低了术后盆腔结构紊乱对鉴别肿瘤复发的影响，增加了肝脏转移瘤检出的敏感度。也许将来PET/MRI有可能为EC的诊断开创新的格局。

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(本文编辑：林燕薇)

Application of PET/CT in endometrial carcinoma

Liu Doudou, Liu Yifei, Zhang Tingjie, Cheng Muhua.

Department of Nuclear Medicine, the Third Affiliated Hospital of Sun Yat-sen University，Guangzhou 510630，China Corresponding author, Cheng Muhua，E-mail:chmarka@163.com

Endometrium carcinoma is one of the most common malignant tumors in gynecology, and the overall prognosis is good. Accurate preoperative staging and assessment of the risk of ectopic involvement determine the surgical approach and scope. PET/CT has a unique value in diagnosis of endometrium carcinoma, lymph node metastases of pelvic and para-aortic, distant metastasis, evaluating prognosis and recurrence diagnosis, etc. Furthermore, parameters such as maximum standard uptake value of primary lesion, total volume of cancer metabolism and total lesion glycolysis, etc, are expected to be the important non-invasive index to evaluate the prognosis of endometrial carcinoma.

Positron emission tomography; Endometrial carcinoma; Recurrence;Lymph node metastasis

10.3969/j.issn.0253-9802.2016.08.001

510630 广州，中山大学附属第三医院核医学科

，程木华，E-mail:chmarka@163.com

2016-05-05)