西式发酵香肠中乳酸菌菌相构成及其作用与功能研究进展

杜静芳，缪璐欢，白凤翎，励建荣

(渤海大学 食品科学与工程学院，辽宁省食品安全重点实验室，生鲜农产品贮藏加工及安全控制技术国家地方联合工程研究中心，辽宁 锦州，121013)



西式发酵香肠中乳酸菌菌相构成及其作用与功能研究进展

杜静芳，缪璐欢，白凤翎*，励建荣

(渤海大学 食品科学与工程学院，辽宁省食品安全重点实验室，生鲜农产品贮藏加工及安全控制技术国家地方联合工程研究中心，辽宁 锦州，121013)

摘要乳酸菌作为西式发酵香肠生产过程中不可或缺的主体微生物类群，其种类和数量直接关系着产品的品质和安全。同时，西式发酵香肠还存在着丰富的乳酸菌资源。该文以乳酸菌为主线揭示西式香肠发酵过程中乳酸菌的菌相构成，重点分析乳酸菌对发酵香肠品质和安全的保障作用与功能，关注从发酵香肠生境发掘优良发酵剂和益生性乳酸菌资源，以期为提升我国传统发酵香肠的品质，保障安全性提供参考。

关键词发酵香肠；乳酸菌；菌相构成；品质和安全

发酵香肠亦称生香肠，一般是将绞碎的猪肉、牛肉和羊肉及动物脂肪和糖、盐、香辛料等辅料与发酵剂等混合后灌入肠衣，经多种微生物发酵形成的具有典型香味和特性的发酵肉制品，其产品营养价值高、货架期长、食用方便、易消化，具有独特的风味和一定的嗜好性，深受消费者青睐[1]。

微生物对传统香肠的品质形成和安全保障具有十分重要的作用，参与发酵过程中主要微生物类群包括乳酸菌、微球菌、葡萄球菌及酵母和霉菌等。其中，微球菌和葡萄球菌具有很强的分解脂肪作用，对发酵香肠形成独特的风味发挥主体作用，被称为香肠的“风味”菌[2]，酵母与产品的感官品质和香味的形成密切相关[3]。乳酸菌是发酵香肠中主体微生物类群，在香肠发酵过程中起到了至关重要的作用。一方面，乳酸菌具有促进发色和促进风味形成的作用，从而提高产品的感官品质和营养价值；另一方面，乳酸菌能够有效地控制香肠中致腐和致病微生物的生长[4]。同时，乳酸菌对香肠发酵过程中可能形成的亚硝酸盐和生物胺也具有降解和清除作用，有效地保证产品的安全性。本文以发酵香肠中乳酸菌为主线进行分析，阐述了乳酸菌在西式发酵香肠中的作用和功能，为利用乳酸菌提升传统发酵香肠产品品质和保证食用安全性以及发掘优良乳酸菌资源提供借鉴与参考。

1西式发酵香肠中乳酸菌菌相构成

乳酸菌是西式发酵香肠的优势菌群，一般而言，在新鲜的原料肉中，乳酸菌数量在3.5～4.0 lg CFU/g之间，处于劣势地位，发酵结束能达到8.5～9.0 lg CFU/g，菌群称为优势菌群[5]。表1是西方各国不同类型香肠发酵过程中优势乳酸菌菌相构成及其作用和功能，从中可以看出地区不同、发酵香肠中的乳酸菌区系构成不同，其作用与功能也有所差异[6-12]。意大利南部和西班牙发酵香肠中优势乳酸菌多为清酒乳杆菌(Lb.sakei)和弯曲乳杆菌(Lb.curvatus)，主要作为产品发酵剂，以缩短生产周期并保障产品安全性。希腊、瑞士、意大利和葡萄牙发酵香肠中的优势乳酸菌主要为清酒乳杆菌、弯曲乳杆菌和粪肠球菌(Enterococcusfaecalis)，主要作用是提高产品品质。FRANCESCA等[6]研究意大利的两种传统发酵香肠Salsiccia和Salame中微生物区系结构时发现，乳杆菌属(Lactobacillus)、乳球菌属(Lactococcus)和肠球菌属(Enterococcus)是其发酵过程中的优势菌群，发酵前7天检测出的优势乳酸菌为清酒乳杆菌，而在原料肉和发酵剂中未检测出该菌，说明是加工过程污染该菌。Sidira[7]等用PCR-DGGE技术分析发现希腊香肠中主要的乳酸菌种类为明串珠菌属(Leuconostoc)、乳球菌属(Lactococcus)和肉食杆菌属(Carnobacterium)，乳杆菌属的数量超过7.0 lg CFU/g。

表1　香肠发酵过程中的优势乳酸菌及其作用

相比而言，能产生细菌素的清酒乳杆菌和弯曲乳杆菌具有很高的竟争性和适应环境的能力[13]。发酵初期低氧环境和丰富营养底物使分解糖类较强的微好氧型明串珠菌属迅速生长繁殖，成为发酵前期的优势菌群；随着香肠成熟，耐酸性的乳球菌属成为优势菌群，产生大量的酸性物质抑制它种微生物生长，同时使自身数量不再增加而进入稳定期；在成熟后期，糖类物质被大量消耗，干燥作用引起水分降低和高浓度NaCl等条件不利于乳酸菌生长，使乳酸菌总量在成熟后期呈稍下降的趋势，乳酸菌的动态变化与产品的品质和贮藏期息息相关。

2发酵香肠中乳酸菌的作用与功能

乳酸菌作为西式发酵香肠中的主体微生物类群，对产品的贡献主要通过发酵糖类产生乳酸和乙酸等酸性物质，间接促使原料肉中蛋白质降解形成风味物质，形成良好的质构、独特的风味。同时，乳酸菌发酵产生的有机酸、乳酸菌素、罗伊菌素等拮抗性代谢产物控制产品中腐败和致病微生物的生长繁殖，进而通过代谢酶的作用有效降解产品中有毒代谢产物亚硝酸盐和生物胺的残留量[4]，保障产品的安全性。

2.1乳酸菌对发酵香肠品质的影响

发酵香肠中的乳酸菌可分解糖类物质生成乳酸等有机酸，使产品的pH降至4.5～5.5[14]。pH变化与原料肉、发酵剂和发酵条件密切相关，对抑制微生物生长、保证产品品质及安全性控制非常重要[15]。

pH变化可间接影响发酵香肠成品中的水分含量。CIUCIU等[19]对罗马尼亚自然发酵香肠的水分含量进行分析，结果表明，发酵28 d到达终点时Aw值由最初的0.96降为0.83，水分含量为由62.0%降至30.0%。随着发酵作用的进行，酸性物质的积累改变周围基质条件，蛋白质、脂肪等大分子物质降解使它们自身结合的水减少，这部分水分逐层向外扩散，使产品的水分不断丢失，Aw值不断下降直到发酵结束。

在香肠成熟过程中，乳酸菌与肌肉组织酶对糖类、蛋白质和脂类的降解作用对挥发性风味物质和产品独特风味的形成有非常重要的影响[20]。ESSID等[21]用色谱法研究接种木糖葡萄球菌(Staphylococcusxylosus)和植物乳杆菌(Lb.plantarum)的突尼斯发酵香肠时发现，总游离氨基酸含量从开始的320.0 mg/100g增至691.0 mg/100g，相比于对照组的440.0 mg/100 g增加了251.0 mg/100g；16种氨基酸中酪氨酸含量最高为157.14 mg/100g，主要贡献甜味和苦味；其次为谷氨酸和天冬氨酸含量分别为122.46 mg/100g和93.51 mg/100g，是鲜味的主要成分；第三丙氨酸含量为78.76 mg/100g，贡献甜味。

2.2乳酸菌对西式发酵香肠安全性的影响

发酵香肠是经过微生物发酵的未经高温处理的即食食品，其安全性问题主要是发酵过程产生的有毒化学物质亚硝酸盐和生物胺及致病性微生物。乳酸菌在发酵过程中通过自身一系列的优势条件有效地降低亚硝酸盐和生物胺的含量，拮抗其他微生物的生长，保障产品安全性[22]。

2.2.1香肠发酵过程中产生的有毒代谢物质

香肠发酵过程中产生的有毒代谢物主要是亚硝酸盐和亚硝胺类的前体物质。在酸性条件下( pH 1.0～4.0)，亚硝酸盐可与人体组织中的仲胺转化成有强烈致癌性的亚硝胺化合物[23]，生物胺是致癌物亚硝胺类的前体，欧盟对于发酵香肠中的硝酸盐和亚硝酸盐有严格的限量，二者的最大添加量均为150 mg/mL，只添加硝酸盐时的最大添加量为250 mg/mL，丹麦政府允许的添加量为100 mg/mL[21]，而我国允许肉制品中的添加量仅为30 mg/mL。

乳酸菌通过酶降解和酸降解显著降低发酵香肠中亚硝酸盐含量，某些乳酸菌具有硝酸盐还原酶和血红素-依赖性亚硝酸盐还原酶，可将硝酸盐和亚硝酸盐还原成NO，结合发酵产生的酸性环境来降低亚硝酸盐含量[22]。PAIK等[24]模拟发酵香肠的生产过程来研究4株乳酸菌降解亚硝酸盐效果，24 h后出现明显变化，最明显的是清酒乳杆菌(Lb.sakei)，降解了31.71%，相当于31.72 mg/L的NO2-，其他降解率在3.91%～12.90%；120 h后，降解量分别达到63.83、75.81、58.46和60.54 mg/L，为其作为优良发酵剂生产发酵香肠提供依据。WANG等[22]发现，自然发酵香肠成熟30d后亚硝酸盐含量由最初的100 mg/kg缓慢降32.1 mg/kg，而接入清酒乳杆菌(Lb.sakei)作为发酵剂的其含量仅为9.6 mg/kg。香肠成熟过程中，乳酸菌能够迅速降低基质的pH来降解亚硝酸盐，pH降低0.2能够成倍减少香肠制品中亚硝酸盐含量，pH和亚硝酸盐含量之间相关系数达0.91[25]。香肠发酵时高食盐浓度、氨基酸和肌红蛋白、多菌种发酵等因素影响发酵香肠中亚硝酸盐的降解。

生物胺是香肠在成熟过程中由微生物产生的氨基酸脱羧酶作用于游离氨基酸而产生的一类小分子含氮化合物，是致癌物亚硝胺类物质的前体。PAPAVERGOU等[26]用HPLC法对希腊40种干发酵香肠中生物胺含量进行测定，酪胺和腐胺含量分别达到175.2mg/kg和176.6 mg/kg，有37.0%的样品超过了国际法规对鱼类中组胺的规定限量标准。TASIC等[27]用HPLC-DAD分析了传统发酵香肠中9种生物胺，结果表明成熟后期样品中的生物胺总含量变化范围为77.8 ～174.0 mg/kg，其中酪胺为14.7～75.1 mg/kg，色胺为5.54 ～75.1 mg/kg，各样品之间差异显著。

KOESSLER等[28]研究表明pH是影响生物胺形成的关键因素，生物胺的形成是细菌抵抗酸性环境的代偿反应。发酵香肠中生物胺的积累取决于香肠中脱羧酶阳性的细菌的生长而不是基质环境。ANSORENA等[29]研究发现，发酵香肠中肠杆菌与腐胺、组胺和尸胺的形成有关，而假单胞菌与腐胺的形成有关。据SUZZIA等[30]的研究，由于假单胞菌的作用，在灌肠之前处于4 ℃贮藏期间的原料肉形成腐胺，但发酵香肠于4 ℃贮藏时检测到的生物胺含量比在15 ℃时贮藏少。乳酸菌活动使基质的pH迅速降低，不仅抑制肠杆菌属、假单胞菌属等细菌的生长，而且能够有效抑制脱羧酶阳性细菌的生长，降低生物胺在发酵香肠生产、贮藏过程中的积累。BAKA等[31]研究发酵剂对香肠发酵中生物胺的影响，相比于对照组，添加清酒乳杆菌4413(Lb.sakei)可使腐胺和酪胺分别降低72.0%和13.0%，添加清酒乳杆菌8426(Lb.sakei8426)可使色胺和尸胺分别降低15.0%和25.0%，添加植物乳杆菌7423(Lb.plantarum7423)可使尸胺降低26.0%，可以看出利用乳酸菌发酵剂能够降低产品中生物胺的含量。

筛选胺氧化酶阳性和氨基酸脱梭酶阴性的乳酸菌菌株作为香肠发酵剂，使乳酸菌迅速成为发酵过程中的优势菌群，是有效控制发酵香肠中生物胺的重要手段[32]。

2.2.2发酵香肠中的致病菌

发酵香肠中的致病菌主要有金黄色葡萄球菌(Staphylococcusaureus)、单增李斯特菌(Listeriamonocytogenes)和沙门氏菌(Salmonellaspp.)等，腐败变质主要是霉菌和酵母过度生长引起香肠表面的白斑和内部的白色细丝，同时还会有轻微的异味[33]，而发酵香肠中乳酸菌的存在一定程度上可抑制此类微生物的生长，保障产品的安全性。

PRAGALAKI等[34]将分离于发酵香肠中的清酒乳杆菌4413(Lb.sakei)用于抑制香肠中的单增李斯特菌(L.monocytogenes)和大肠杆菌O157∶H7(EscherichiacoliO157∶H7)，与对照组相比，应用发酵剂产品中大肠杆菌O157:H7减少2.2数量级，单增李斯特菌减少1.65数量级。Casaburi等[35]证实从意大利传统发酵香肠中分离的弯曲乳杆菌54M16(Lb.curvatus)可产生多种细菌素类抑菌物质。将该菌株用于发酵香肠生产中，可使对照组中葡萄球菌(Staphylococcus)数量最终达到108CFU/g，而接种Lb.curvatus54M16组中葡萄球菌的数量降为102CFU/g；肠杆菌属(Enterobacteriaceae)的数量分别为3.4 lg CFU/g和2.3 lg CFU/g，酵母和霉菌的数量都持续在1.5～1.7 lg CFU/g，两组均无明显变化。ZHANG等[36]发现从发酵肉中分离的植物乳杆菌BM-1(Lb.plantarum)具有广谱抑菌性，能够很好地抑制粪肠球菌AS 1.2984 (EnterococcusfacealisAS 1.2984)和单增李斯特菌(ATCC 54003)的生长，并确定其抑菌物质为15个氨基酸组成的细菌素类，分子质量为4 638.142 ku。

很多研究结果证实，发酵香肠中的乳酸菌可以抑制金黄色葡萄球菌[37]、无害李斯特氏菌[38]、沙门氏菌[39]等多种致病菌，为合理利用乳酸菌发酵剂控制香肠中食源性致病菌奠定了基础。

3西式发酵香肠中乳酸菌资源

3.1优良发酵剂乳酸菌

发酵剂在香肠生产中起着至关重要的作用，使乳酸菌成为发酵过程中的优势菌群是生产高质量产品的前提。我国传统的发酵香肠是依靠原辅料中天然微生物之间相互竞争来生产的，产品的安全性和品质均一性都难以保证。

RUBIO等[40]接种鼠李糖乳杆菌(L.rhamnosusGG)数量级为105CFU/g时，香肠在发酵和成熟的过程中保持较高数量的乳酸菌，发酵结束时达到108CFU/g，占内源性微生物数量的60.0%，产品具有较好的感官品质。肠杆菌科(Enterobacteriaceae)比对照组减少了78.9%，说明乳酸菌在迅速成为优势菌群的同时显著抑制了其他微生物区系的生长，有效地保障了产品的安全性。

发酵香肠源的乳酸菌适应了自身的发酵环境，比其他分离源中的乳酸菌更具有竞争性。JADRANKA等[41]将从传统发酵干香肠中分离的植物乳杆菌(Lb.plantarum1K)和木糖葡萄球菌(Staphylococcusxylosus4K1)作为发酵剂用于5种工业化生产发酵香肠中，结果显示，相比于对照组的1.7×106～107CFU/g，成熟15 d后本源发酵剂组中乳酸菌数量达到3.83×107～5.24×108CFU/g，具有更好的感官品质和安全性，且使货架期延长了3个月。

3.2益生性乳酸菌

乳酸菌具有抗过敏、降低胆固醇、保护神经系统和提高免疫力等多种益生功效[42]。人体肠道内的益生菌活菌数达到106～107时才能对健康起到作用[43]。

KANOKPORN等[44]从发酵香肠的乳酸菌中分离出分子质量约为56 ku细菌素，有效地抑制牙龈卟啉单胞菌(Porphyromonasgingivalis)的生长，可以使细胞肿胀并在2 h内致细胞死亡，利用该株乳酸菌有望制作发酵肉制品等具有预防口腔疾病的保健食品。VICHITPHAN[45]等研究发现，分离自发酵香肠中的植物乳杆菌(Lb.plantarum)可产生γ-氨基丁酸，能够抑制哺乳动物神经递质的传递，用于一种泰国发酵香肠中生产出富含γ-氨基丁酸的香肠。JAHREIS等[46]通过人体实验证实，食用含有副干酪乳杆菌(Lb.paracasei)的发酵香肠2周后，人体中的Lb.paracasei数量显著增加，进一步监测人体免疫系统发现CD4细胞的数量在前2周逐渐增加，后降低到最初水平，而CD54分子的数量变化则与之相反，表明某些乳酸菌确实能够调节人体免疫力。

4结论

本文通过分析西式发酵香肠中的乳酸菌菌相构成及其作用与功能，发现不同地区发酵香肠中呈现类似的菌相构成，主要是乳杆菌属中的Lb.sakei、Lb.plantarum和Lb.curvatus，明串珠菌属中的Leu.mesenteroides。

乳酸菌可赋予发酵香肠各种品质，控制亚硝酸盐和生物胺形成。首先，乳酸菌利用基质的糖类物质发酵形成酸性环境，增强内源蛋白酶的活性，间接促进蛋白质分解，形成良好的质构特征和风味；其次，乳酸菌通过酶降解和酸降解显著降低发酵香肠中亚硝酸盐含量，二者存在高度相关性；最后，控制发酵香肠中生物胺含量的重要方法是筛选胺氧化酶阳性和氨基酸脱梭酶阴性的乳酸菌菌株作为香肠发酵剂，使乳酸菌迅速成为发酵过程中的优势菌群。此外，发酵香肠中存在丰富乳酸菌资源，从中筛选性能优良的发酵剂乳酸菌和益生性乳酸菌，为乳酸菌在食品工业中的开发利用提供菌种资源。

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Advanced on the composition and function of lactic acid bacteria in western fermented sausage

DU Jing-fang, MIAO Lu-huan,BAI Feng-ling*, LI Jian-rong

(College of Food Science and Technology, BohaiUniversity;Food Safety Key Lab of Liaoning Province;National & Local Joint Engineering Research Center ofStorage, Processing and Safety Control Technology for Fresh Agricultural and Aquatic Products, Jinzhou 121013, China)

ABSTRACTLactic acid bacteria (LAB) are the dominant microflora used in the process of Western fermented sausage. The species and amount of LAB directly relate to quality and safety of the products. Thus, Western fermented sausage is a resource enriched with LAB. In this paper, the composition of LAB in the fermented process were elaborated, especially the internal relationship between LAB and the quality and safety of the products. And at the end, exploration of the better starter cultures or resources of probiotic LAB isolated from fermented sausage were also reviewed. This paper could provide reference for the study on quality and safety of traditional fermented sausage in our country.

Key wordsfermented sausage; lactic acid bacteria; microfloracomposition; quality and safety

收稿日期：2015-06-22，改回日期：2015-09-04

基金项目：“十二五”国家科技支撑计划课题(No.2012BAD29B06)；辽宁省高校重大科技平台开放课题(No.LNSAKF2011011)

DOI:10.13995/j.cnki.11-1802/ts.201602047

第一作者：硕士研究生(白凤翎教授为通讯作者)。