应用碳、氮稳定同位素技术分析胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的摄食习性*

韩东燕， 麻秋云， 薛　莹, 焦　燕， 任一平

(中国海洋大学水产学院， 山东 青岛 26003)



应用碳、氮稳定同位素技术分析胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的摄食习性*

韩东燕， 麻秋云， 薛莹**, 焦燕， 任一平

(中国海洋大学水产学院， 山东 青岛 26003)

摘要：根据2011年5月在胶州湾进行的底拖网调查，应用碳、氮稳定同位素技术对胶州湾六丝钝尾虾虎鱼(Amblychaeturichthys hexanema)的饵料组成、营养级及其摄食习性的体长变化进行了研究。结果表明，胶州湾六丝钝尾虾虎鱼δ (13)C值范围为-19.57‰~-17.85‰，平均值为 (-18.68±0.41)‰，其δ (15)N值变化范围为10.75‰~14.41‰，平均值为(13.08±0.76)‰。六丝钝尾虾虎鱼摄食的主要饵料类群为鱼类、蟹类、虾类、软体动物、小型甲壳类、多毛类和有机碎屑，其中小型甲壳类和软体动物对六丝钝尾虾虎鱼的营养贡献率最高，其次为蟹类、多毛类和虾类。经Person相关性检验发现，胶州湾六丝钝尾虾虎鱼δ (15)N值与体长呈显著正相关(P<0.05)，而δ (13)C值与体长相关性不显著(P>0.05)，说明随着体长的增加，六丝钝尾虾虎鱼倾向于摄食高营养级的饵料生物。根据δ (15)N值计算胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的营养级变化范围为3.04~4.12，平均营养级为3.69±0.25，营养级与体长呈显著正相关(P<0.05)。

关键词：胶州湾； 六丝钝尾虾虎鱼； 稳定同位素； 摄食习性； 营养级

HAN Dong-Yan, MA Qiu-Yun, XUE Ying, et al. Feeding habits ofAmblychaeturichthyshexanemain Jiaozhou Bay based on carbon and nitrogen stable isotope analysis [J]. Periodical of Ocean University of China, 2016, 46(3): 67-73.

鱼类摄食生态学是渔业资源生物学研究的基础内容之一，也是海洋生态系统研究的重要组成部分[1]。传统的胃含物分析法可以揭示鱼类短期的摄食特征[2]，但是其分析结果容易受到饵料消化程度、外界环境、采样条件等因素的影响，从而造成一定程度的误差。而稳定同位素技术则从营养来源的角度计算不同饵料生物对摄食者长期的贡献比率[3]，鱼类的稳定同位素值是在长期积累过程中形成的，受外界因素影响较小，可以反映出鱼类长期的摄食习性，而不受季节、温度、采样等因素的影响。由于稳定同位素技术在食性分析上的优势，很多学者开始应用稳定同位素技术研究鱼类摄食习性。例如：Andrew和Rod[4]应用碳、氮稳定同位素技术分析了摩顿湾3种经济鱼类的食性；Ruth等[5]应用碳、氮稳定同位素分析了鲎(Limuluspolyphemus)的饵料生物及摄食习性的空间变化。在国内，也开始有学者应用稳定同位素技术对鱼类的食性进行研究[2, 6-8]。

胶州湾位于山东半岛南岸，是一个典型的温带半封闭型海湾，是多种经济渔业生物的产卵场和育幼场[9]。近年来，胶州湾的渔业资源呈现出明显的衰退趋势，鱼类群落结构也发生了较大变化，许多传统的经济鱼种已经不能形成渔汛，有些甚至枯竭[10]。而虾虎鱼类等小型鱼类的资源量则显著增加。近年来的调查发现，六丝钝尾虾虎鱼(Amblychaeturichthyshexanema)已经成为胶州湾的主要优势种之一[11-12]，在胶州湾生态系统中发挥着重要的作用。

本文根据2011年在胶州湾海域进行的底拖网调查取样，应用碳、氮稳定同位素技术研究了胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的饵料组成及其摄食习性的生长变化，并根据氮稳定同位素比值计算了六丝钝尾虾虎鱼的营养级，旨在深入了解六丝钝尾虾虎鱼在胶州湾生态系统中所处的地位和作用，为今后深入研究胶州湾生态系统食物网和营养结构提供基础资料。

1材料方法

1.1 样品采集

六丝钝尾虾虎鱼样品均取自2011年5月在胶州湾海域(35°59′N~36°7′N，120°13′ E~120°23′E)进行的底拖网调查(见图1)。在每站位渔获物中，以10mm体长为间隔，随机留取1尾六丝钝尾虾虎鱼样品，共收集了35尾六丝钝尾虾虎鱼样品用于稳定同位素分析，体长范围为42~128mm，各个体长组的样品数见表1。调查时同步采集六丝钝尾虾虎鱼可能摄食的饵料生物，包括鱼类、虾类、蟹类等，浮游动物样品采用浮游生物网由水底至水表垂直拖网采样，并用筛绢将浮游动物分成粒径>900、500~900、300~500和100~300μm 4种的粒径范围；沙蚕样品采用箱式采泥器采集，同时留取表层泥样作为沉积质样品。根据每个站位不同种类的体长组成，选取不同个体大小的样品以备分析，将采自湾内、湾口和湾外的同种饵料生物分别合并为一个同位素样品，对于优势鱼类普氏栉虾虎鱼(Acentrogobiuspflaumii)则以5 mm体长为间隔，每站位每个体长组随机留取一尾分别进行分析。

图1　2011年5月胶州湾底拖网调查站位

1.2 同位素样品处理与分析

沙蚕和浮游动物在4℃条件下放置1d进行胃排空后，取整个生物样进行稳定同位素分析，鱼类取背部肌肉，虾、蟹类取腹部肌肉，腹足类和双壳类取部分肌肉组织进行稳定同位素分析。将样品用锡箔纸包裹，在烘箱中60 ℃下烘干至恒重，使用石英研钵充分研磨至均匀粉末状。为了消除生物体内碳酸盐和脂质对碳、氮稳定同位素分析结果的影响，使用1 mol/L盐酸溶液对研磨后的样品进行脱碳处理，并且根据Kaehler等[13]推荐的方法，使用脱脂溶液(甲醇∶氯仿∶水= 2∶1∶0.8)进行脱脂处理；沉积质样品仅进行脱碳处理。所有样品在脱碳、脱脂处理后，重新烘干并研磨，放置在使用铬酸洗液清洗过的玻璃瓶中，干燥保存，以备同位素分析。

实验样品的稳定同位素分析在中国科学院海洋研究所地质实验室进行，使用英国GV公司的IsoPrime稳定同位素质谱仪对实验样品进行分析，测定样品的碳、氮稳定同位素比值。

碳、氮稳定同位素比值用国际通用的δ值表示, 其中碳、氮稳定同位素的参考标准分别为VPDB (Vienna Pee Dee Belemnite)国际标准和大气氮。其计算公式如下：

(1)

(2)

式中，13C/12CVPDB和15N/14Nair分别为碳国际标准物(VPDB)和大气氮(N2)的稳定同位素比值。在分析过程中，为保证实验结果的准确性和仪器的稳定性，每测试5个样品后加测1个工作标准，并且对个别样品进行2~3次复测。δ13C值的精度为 ±0.15‰，δ15N值的精度为 ±0.18‰。

1.3 营养级的计算

胶州湾六丝钝尾虾虎鱼营养级的计算公式如下：

式中：TLfish表示胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的营养级；δ15Nfish表示六丝钝尾虾虎鱼的氮稳定同位素比值；δ15Nbaseline表示基准生物的氮稳定同位素比值，本研究取胶州湾的中型浮游动物作为基准生物[14]，其δ15N平均值为7.2‰；Δ15N表示一个营养级的氮富集度，本研究取3.4‰[15]；2为基准生物的营养级。

1.4 饵料贡献比的计算

本研究根据六丝钝尾虾虎鱼及其饵料生物的δ13C值和δ15N值，采用Phillips和Gregg以质量守恒模型为基础编写的Iso Source软件计算不同饵料生物的营养贡献率[16]。在进行数据分析前，首先对饵料生物进行分类，根据胃含物分析结果[17-18]和六丝钝尾虾虎鱼的生态习性，将其摄食的主要饵料分为鱼类、虾类、蟹类、软体动物(包括腹足类和双壳类)、多毛类、小型甲壳类和有机碎屑。本研究将进行过稳定同位素分析的饵料生物按照以上类群进行划分，并取每一类群的平均值来代表该类群的稳定同位素比值。

2结果

2.1 六丝钝尾虾虎鱼及其饵料生物的稳定同位素比值

胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的δ13C平均值为-(18.68±0.41)‰，其范围为-19.57‰~-17.85‰，最大差值达到1.72‰；δ15N平均值为(13.08±0.76)‰，其变化范围为10.75‰~14.41‰，最大差值达到3.66‰，相差一个营养级以上(见表1)。

六丝钝尾虾虎鱼摄食的饵料生物δ13C值变化范围为-23.99‰~-13.10‰，最大差值达10.89‰，δ15N的变化范围为2.41‰~13.49‰，最大差值达到10.77‰(见表2)。有机碎屑的δ15N值最低，δ13C值最高；小型甲壳类的δ13C值最低，而鱼类的δ15N值最高(见图2)。

表1　胶州湾六丝钝尾虾虎鱼各个体长组的碳、氮稳定同位素比值

表2　胶州湾六丝钝尾虾虎鱼主要饵料生物的碳、氮稳定同位素比值

(1: 六丝钝尾虾虎鱼; 2: 鱼类; 3: 虾类; 4: 蟹类; 5: 小型甲壳类; 6: 软体类; 7: 多毛类; 8: 有机碎屑。 1:Amblychaeturichthyshexanema; 2: Pisces; 3: Decapoda; 4: Brachyura; 5: Small crustaceans; 6: Mollusca; 7: Polychaeta; 8: Organic detritus.)

图2胶州湾六丝钝尾虾虎鱼及其饵料类群的碳、氮稳定同位素比值

Fig.2δ15N andδ13C of food groups and

Amblychaeturichthyshexanemain Jiaozhou Bay

2.2 六丝钝尾虾虎鱼摄食饵料成分贡献比

根据历史文献中六丝钝尾虾虎鱼摄食习性的分析，本文将其摄食的饵料生物分为鱼类、虾类、蟹类、软体动物、多毛类、小型甲壳类和有机碎屑7种饵料类群。根据不同饵料类群的碳氮稳定同位素比值，使用Iso Source软件计算各饵料类群的贡献比。结果表明，六丝钝尾虾虎鱼摄食的主要饵料类群为小型甲壳类和软体类，其平均饵料贡献率分别为20.26%和17.79%(见表3)，其次为蟹类(15.20%)、多毛类(13.34%)和虾类(12.90%)，平均贡献率最小的饵料类群为有机碎屑(9.75%)。饵料贡献率变化范围最大的为软体动物(0~77%)，小型甲壳类、蟹类、多毛类、虾类、鱼类和有机碎屑的贡献率范围分别为6%~29%、0~62%、0~60%、0~49%、0~45%和6%~14%(见表3)。

表3　胶州湾六丝钝尾虾虎鱼摄食饵料类群贡献比例

2.3 六丝钝尾虾虎鱼碳、氮稳定同位素比值与体长的关系

六丝钝尾虾虎鱼δ13C值、δ15N值与体长的关系如图3所示。Pearson相关分析表明，胶州湾六丝钝尾虾虎鱼δ15N值与体长呈显著正相关(P<0.05)，而δ13C值与体长相关性不显著(P>0.05)。

图3　碳(a)、氮(b)稳定同位素比值随六丝钝尾虾虎鱼体长的变化

2.4 六丝钝尾虾虎鱼的营养级

根据胶州湾六丝钝尾虾虎鱼δ15N值以及营养级的计算公式，计算得出六丝钝尾虾虎鱼各个体长组的营养级变化范围为3.04~4.12，平均营养级为3.69±0.25。体长组为40~50 mm的六丝钝尾虾虎鱼营养级最低，平均营养级为3.55±0.47；体长组为110~120 mm的六丝钝尾虾虎鱼营养级最高，其平均营养级为3.94±0.06(见图4)。其营养级与体长呈显著正相关(P<0.05)。

图4　胶州湾各体长组六丝钝尾虾虎鱼的营养级

3讨论

本研究表明，胶州湾六丝钝尾虾虎鱼摄食的主要饵料类群为鱼类、蟹类、虾类、软体动物、小型甲壳类、多毛类和有机碎屑，其中小型甲壳类和软体动物的营养贡献率最高。2011年胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的胃含物分析结果显示，其主要以虾类、端足类和腹足类等饵料生物为食，优势饵料生物为日本鼓虾(Alpheusjaponicus)和经氏壳蛞蝓(Philinekinglippini)等[17]。应用稳定同位素技术分析的饵料贡献率与胃含物分析结果相比，存在一定的差异，其原因可能由以下3个方面造成：(1)胃含物分析所反映的是鱼类短期摄食情况，其结果容易受到季节、温度和饵料丰度等外界因素的影响，而稳定同位素比值则能够反映出鱼类较长时间内的摄食情况[18-19]。(2)胃含物分析很难对容易消化吸收和难以鉴定的饵料生物进行定量分析，如小型甲壳类和有机碎屑，其结果往往偏向于难消化的食物种类[19]，而稳定同位素分析法则可以克服这个问题。(3)稳定同位素分析反映的是被吸收和同化的饵料生物贡献率，而不是直接摄入的饵料生物比例[3, 20]，由于鱼类对不同饵料生物同化率的差异，也造成了胃含物分析结果与同位素分析结果的差异。

稳定同位素分析能够有效的弥补传统胃含物分析法的不足[21]，是一种有效的鱼类食性分析方法，但是它并不能完全取代胃含物分析的方法，原因有以下几点：首先，仅根据鱼类及其它生物的稳定同位素比值，不能直接确定鱼类摄食的饵料种类[20]，因此在应用稳定同位素分析研究鱼类食性时，都需要胃含物分析作为辅助手段，或者借助文献资料来确定鱼类摄食的主要饵料生物[22-25]。同时，当饵料生物的同位素值相近或者饵料生物种类数过多时，都会增大计算结果的误差[20, 26]。在饵料种类超过7个时，混合营养模型所计算出的饵料贡献率的准确度就会明显降低，因此，Phillips等[26]建议将相同生态习性并且稳定同位素值相近的饵料种类合并为一组，可以减少计算结果的误差。因此建议在实际应用中，应结合2种方法对鱼类的摄食生态进行研究，以期更加全面、准确的了解鱼类的食性特征。

本研究还分析了六丝钝尾虾虎鱼δ13C、δ15N值与体长的关系，发现六丝钝尾虾虎鱼δ15N值与体长呈显著正相关(P<0.05)，而δ13C值与体长相关性不显著(P>0.05)。由于氮稳定同位素在不同营养级的生物间有明显且稳定的富集率(约为3.4‰)，而碳稳定同位素比率的富集现象不明显(约为0.8‰)[27]，因此碳稳定同位素可以用来分析营养来源，而氮稳定同位素的比值通常用来指示生物所处的营养位置[4]。例如：Carseldine和Tibbetts[28]曾应用碳稳定同位素分析了澳大利亚摩顿湾阿登川下鱵鱼(Hyporhamphusregularisardelio)的营养来源，发现随着体长的增加，其δ13C值明显增高，其营养来源从以浮游生物为主转变为以海草为主。本研究发现胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的δ13C值随体长变化不显著，说明随着体长的增加，其营养来源没有发生明显的改变。而其δ15N值与体长呈显著的正相关性，说明六丝钝尾虾虎鱼随着体长的增加，会逐渐倾向于摄食氮同位素比值较高的饵料生物，即高营养级的饵料生物。韩东燕等[17]应用胃含物分析的方法分析了胶州湾六丝钝尾虾虎鱼摄食习性的体长变化，发现随着体长的增加，其摄食的主要生产饵料生物由小型的桡足类逐步转变为个体较大的虾、蟹类，与本研究中同位素分析的结果相符。

根据胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的氮稳定同位素比值，本研究对其营养级进行了计算。结果表明，六丝钝尾虾虎鱼的营养级变化范围为3.04~4.12，平均营养级为3.69±0.25，属于初级肉食性鱼类，且随着体长的增加，六丝钝尾虾虎鱼的营养级呈现上升的趋势。杨纪明[29]研究表明，渤海六丝钝尾虾虎鱼的营养级为3.7，本研究结果与其相近。邓景耀等[30]研究渤海海域鱼类营养关系时，通过胃含物分析法计算得出六丝钝尾虾虎鱼的营养级为3.3；韦昇[31]对黄海的六丝钝尾虾虎鱼进行胃含物分析，结果表明其营养级为3.3，本研究结果与以上研究存在一定的差异，其原因可能与分析方法，研究海域和时间的不同有关。以上研究均以胃含物分析法计算六丝钝尾虾虎鱼的营养级，而本文则根据六丝钝尾虾虎鱼的氮稳定同位素值计算其营养级，分析方法的不同可能会导致营养级的差异。除此之外，以上研究的分析时间均为1980~1990年代，研究区域也主要分布在渤海和黄海海域，六丝钝尾虾虎鱼的摄食习性会随着时间和海区发生相应的变化[17]，可能也是导致营养级计算结果存在差异的原因之一。

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责任编辑高蓓

Feeding Habits ofAmblychaeturichthyshexanemain Jiaozhou Bay Based on

Carbon and Nitrogen Stable Isotope Analysis

HAN Dong-Yan, MA Qiu-Yun, XUE Ying, JIAO Yan, REN Yi-Ping

(College of Fisheries, Ocean University of China, Qingdao 266003, China)

Abstract:Amblychaeturichthys hexanema is the most dominant fish species in Jiaozhou Bay ecosystem, and also play an important role in Jiaozhou Bay ecosystem, being significant predators of benthic invertebrates and important prey of piscivores. In this study, diet composition and trophic level of A. hexanema are investigated by Carbon (δ (13)C) and nitrogen (δ (15)N) stable isotope analysis. Based on the bottom trawl surveys conducted in Jiaozhou Bay of China during May 2011, a total of 35 samples of A. hexanema (42~128mm, standard length) were collected. Carbon and nitrogen isotope ratios of these samples were measured using an isotope ratio mass spectrometer (IRMS; IsoPrime, GV Instruments, Manchester, UK). Mesozooplankton was chosen as baseline organisms (Trophic Level=2) and the isotopic enrichment factor was set at 3.4 when the trophic levels of A. hexanema was calculated through nitrogen (δ (15)N) stable isotope. Results showed that δ (13)C and δ (15)N values of A. hexanema ranged from -19.57‰ to -17.85‰ and from 10.75‰ to 14.41‰, respectively. The mean value of δ (13)C and δ (15)N of A. hexanema was (-18.68±0.41)‰ and (13.08±0.76)‰, respectively. The main prey groups of A. hexanema were fish, crabs, shrimp, Molluscs, small crustaceans, Polychaetes and organic detritus. According to the stable isotope-mixing model, small crustaceans (20.26%) and Mollusca (17.29%) dominated the diet of A. hexanema, followed by crabs (15.20%), Polychaetes (13.34%) and shrimp (12.90%). There were some differences between the diet composition results of stable isotope analysis and the previous study by the applying of stomach content analysis. Stomach content analysis could provide a snapshot of the most recent foraging event, while stable isotope analysis can be used as a complementary tool to provide information on the time-integrated, assimilated prey. We suggested that an integrated stomach content analysis and stable isotope analysis is considerably more powerful than one single method. A Pearson correlation test indicated that there was significant positive relationship between the δ (15)N values and standard length of A. hexanema (P<0.05), while no significant correlation was found between δ (13)C values and standard length of A. hexanema (P>0.05). These relationships revealed that with the increase of individual size, prey items of A. hexanema varied from small items with low trophic levels to items with high trophic levels while the ultimate energy source of A. hexanema did not change. Trophic levels of A. hexanema calculated by δ (15)N ranged from 3.04 to 4.12, with the mean trophic level being 3.69±0.25. Significant correlation was found between standard length and trophic levels of A. hexanema (P<0.05).

Key words:Jiaozhou Bay; Amblychaeturichthys hexanema; stable isotope; feeding habits; trophic level

DOI:10.16441/j.cnki.hdxb.20150167

中图法分类号:S965

文献标志码:A

文章编号：1672-5174(2016)03-067-07

作者简介：韩东燕(1988-)，男，博士生。E-mail: handdyyy@163.com**通讯作者:E-mail: xueying@ouc.edu.cn

收稿日期：2015-05-18 ；

修订日期：2015-07-22

*基金项目：国家自然科学基金项目(41006083)；山东省自然科学基金项目(ZR2010DQ026)；中央高校基本科研业务费专项资金项目(201022001；201262004)资助

引用格式：韩东燕， 麻秋云， 薛莹， 等. 应用碳、氮稳定同位素技术分析胶州湾六丝钝尾虾虎鱼的摄食习性[J]. 中国海洋大学学报(自然科学版), 2016, 46(3): 67-73.

Supported by the National Natural Science Foundation of China (41006083), the Shandong Provincial Natural Science Foundation, China (ZR2010DQ026) and the Fundamental Research Funds for the Central Universities (201022001； 201262004)