小麦镰刀菌毒素及其发生风险研究进展

史建荣，仇剑波，董 飞，徐剑宏，祭 芳，刘 馨，俞明正

(江苏省农业科学院食品质量安全与检测研究所/农业部农产品质量安全风险评估实验室/农业部农产品质量安全控制技术与标准重点实验室/江苏省现代粮食流通与安全协同创新中心/江苏省食品安全重点实验室-省部共建国家重点实验室培育基地，江苏南京 210014)



小麦镰刀菌毒素及其发生风险研究进展

史建荣，仇剑波，董 飞，徐剑宏，祭 芳，刘 馨，俞明正

(江苏省农业科学院食品质量安全与检测研究所/农业部农产品质量安全风险评估实验室/农业部农产品质量安全控制技术与标准重点实验室/江苏省现代粮食流通与安全协同创新中心/江苏省食品安全重点实验室-省部共建国家重点实验室培育基地，江苏南京 210014)

摘要：近年来，小麦赤霉病在我国小麦产区高频率流行，尤其在长江中下游、淮河流域以及黄淮南部，导致小麦中镰刀菌毒素严重污染，不仅影响小麦产量，还危害人畜健康。镰刀菌毒素包括脱氧雪腐镰刀菌烯醇(DON，又称呕吐毒素)、玉米赤霉烯酮(ZEN)、雪腐镰刀菌烯醇(NIV)以及伏马毒素(FB)等，可以引起动物消化、神经、免疫以及生殖系统异常，有的还具有致癌作用。本文对我国小麦镰刀菌毒素的发生情况与影响因素进行了分析，同时对镰刀菌毒素的风险评估与防控研究的迫切性进行了探讨，以期提高人们对小麦镰刀菌毒素污染的认识，保障我国小麦产业的健康发展。

关键词：小麦；镰刀菌毒素；风险分析；赤霉病

据国际粮农组织(FAO)估计，全球1/4的粮食因为真菌毒素的污染而难以正常食用。在我国，由于小麦赤霉病的频繁发生，镰刀菌毒素污染已经成为小麦质量安全的重大问题。2010-2015年，我国小麦产区赤霉病连续流行，其中，2010年、2012年、2014年和2015年，长江中下游和江淮流域重度流行，2010年、2012年和2015年还在淮河以北及黄淮南部地区局部流行。2012年全国赤霉病发生面积高达927万hm2。如此高强度流行导致我国部分区域小麦穗期镰刀菌毒素严重发生，引起穗腐，不仅影响籽粒产量，而且病区收获的小麦由于镰刀菌毒素污染，无论食用或饲用，对人和动物都具有安全风险，严重影响了小麦产业的健康发展。为了提高人们对小麦镰刀菌毒素污染的认识，进而保障我国小麦产业的健康发展，本文综述了小麦镰刀毒素的种类、危害、发生及影响因素等方面的研究进展，同时对镰刀菌毒素的风险评估与防控研究的迫切性进行了探讨。

1小麦镰刀菌毒素的种类和危害

根据化学结构及其在小麦中的检出频率，镰刀菌毒素可分为单端孢霉烯族化合物(Trichothecenes)、玉米赤霉烯酮(Zearalenone, ZEN)、伏马毒素(Fumonisins,FB)和丁烯酸内酯等类型。而单端孢霉烯族毒素又可分为A和B两类，A类包括T-2毒素、HT-2毒素、新茄病镰刀菌烯醇和蛇形霉素(Diacetoxyscirpenol,DAS)；B类包括脱氧雪腐镰刀菌烯醇(Deoxynivalenol, DON)及其衍生物和雪腐镰刀菌烯醇(Nivalenol,NIV)及其衍生物[1-2]。

DON毒素又称呕吐毒素，是小麦中污染率和污染水平最高的一种倍半萜烯类化合物，它主要由禾谷镰刀菌(Fusariumgramminearum)和黄色镰刀菌(F.culmorum)产生。DON毒素的主要作用机理是抑制粒状单核细胞增殖，具有明显的细胞毒性，对于成长较快的细胞具有损伤作用，表现为抑制蛋白质和DNA的合成[3-5]。DON能够干扰免疫系统，对动物的非特异性免疫应答会产生很大的影响，表现为血液中免疫球蛋白数量的变化[6-8]。此外，DON还有一定的胃肠毒性，人和动物摄取被DON污染了的小麦制品，易引起食欲下降、体重减轻、代谢紊乱等症状，严重时可导致呕吐[9-11]。

ZEN毒素又称F-2毒素，是2, 4-二羟基苯甲酸内酯类化合物，由禾谷镰刀菌(F.gramminearum)、三线镰刀菌(F.tricincrum)、尖孢镰刀菌(F.oxysorum)、黄色镰刀菌(F.culmorum)、木贼镰刀菌(F.equiseti)和燕麦镰刀菌(F.avenaceum)等产生。ZEN毒素不仅具有类雌激素作用，可与子宫内雌激素受体不可逆结合，从而影响动物的生殖生理状况，导致动物不孕或流产[12-13]，而且还具有免疫毒性，能导致DNA收敛，染色体失常等现象，影响细胞的免疫机能[14-16]。此外，ZEN毒素还对肿瘤的发生有一定的影响[17-18]。

FB毒素是一类由不同多氢醇和丙三羧酸组成的结构类似的双酯化合物，目前共发现A、B、C和P四组，主要由轮枝镰刀菌(F.verticilloides)、木贼镰刀菌(F.equiseti)、尖孢镰刀菌(F.oxysorum)和层出镰刀菌(F.prolifertum)等产生。FB毒素的主要作用机理是抑制神经酰胺合成酶改变鞘脂的基本比率，主要引起马脑白质软化症[19]和猪肺水肿综合症[20]。同时，FB毒素能够引起动物的免疫功能降低，造成免疫抑制。此外，FB毒素对动物肝脏、肾脏也具有毒性作用。1993年，FB毒素被国际癌症研究机构(Intemational Agency of Research Cancer, IARC)划定为2B类致癌物。

T-2毒素是四环的倍半菇烯类化合物，主要由三线镰刀菌(F.tricincrum)、木贼镰刀菌(F.equiseti)和茄病镰刀菌(F.solani)等产生。T-2毒素主要表现为基因与细胞毒性，例如抑制细胞蛋白质、DNA和RNA合成，导致DNA损伤，引起基因表达变化；改变细胞膜结构、影响细胞膜的通透性等[21-23]。T-2毒素还具有一定的血液毒性，可引起血小板和白细胞数量的减少，血细胞凋亡和骨髓坏死等现象[24]。T-2毒素引起人或动物中毒的症状主要包括呕吐、腹泻、体重减轻和食欲降低等。

2我国小麦镰刀菌毒素的发生与危害趋势

我国早在20世纪80年代就有镰刀菌毒素的危害报道[25]。2000年以来，我国小麦赤霉病连续多年重发生。其中，2003年、2010年和2015年流行最为严重，2005年、2006年、2008年、2012年、2013年和2014年均有部分地区重发生。小麦中镰刀菌毒素日益提升为我国农产品质量安全的重大问题。

DON、ZEN及其衍生物是小麦中最为普遍发生的镰刀菌毒素。2005年王晓云等[26]对河南、湖北、四川、吉林、广西和广东六省的190份小麦样品进行了检测，结果发现，DON毒素污染率达66.3%。2007-2008年李凤琴等[27]在河南、河北、安徽、四川、重庆和江苏六省市采集了192份小麦样品，其中，88%的样品检出了DON，但污染水平没有超过我国限量标准；值得注意的是，其中隐蔽型毒素DON-3-G的污染水平较高；此外，22.9%的样品ZEN表现阳性，其中6份样品含量超过60 μg·kg-1的限量标准。2008年吴 杰等[28]对全国229个小麦样品进行了四种镰刀菌毒素检测，其中，DON的污染水平最高，平均值达73.87 μg·kg-1。2010年Cui等[29]对江苏和安徽59个样品的调查发现，89.3%的小麦样品检测到DON毒素，浓度为259～4 975 μg·kg-1，70%的样品DON毒素含量超过1 000 μg·kg-1。2010年马皎洁等[30]分析了小麦及其制品中的毒素污染情况，125份样品中DON及其衍生物的检出率超过80%，但是只有1份的DON含量超标；ZEN的检出率也较高，但是含量低于国家限量标准。2011-2012年Han等[31]对上海的38份样品进行检测，发现DON、3ADON和15ADON全部有检出，但是均没有超过限量标准。2010-2015年Ji等[32]连续调查了江苏省小麦的毒素污染水平，发现DON检出率最高，常年检出率在50%～100%之间，迄今检测到的DON最高浓度达41 157.13 μg·kg-1；而ZEN的检出率呈现显著上升趋势，污染程度逐年加重，最高检出浓度达到3 048.88 μg·kg-1。最近王 淞等[33]从我国十个省份采集了50份小麦样品，对其中DON毒素的污染情况进行调查，结果表明，DON的检出率为30%，最高含量为862 μg·kg-1。

FB毒素和T-2毒素等只在部分地区有报道。1999年颜 燕等[34]对山东省市场上和粮库中的50份小麦样品进行FB毒素检测，结果发现，FB毒素污染率为94%，平均含量为27.5 mg·kg-1。2003年孙武长等[35]对吉林省三个地区的小麦进行FB毒素检测，结果发现，22.5%的样品能检测到FB毒素，浓度为4.11～21.98 mg·kg-1。2005年吕 斌等[36]对湖北省62份小麦样品进行FB毒素检测，结果发现，FB毒素的污染率为55.77%，含量范围为7.68～20.12 mg·kg-1。1992年阳传和等[37]对我国部分地区小麦中的T-2毒素进行了污染调查，结果发现，330份小麦样品中有264份样品污染了T-2毒素，平均含量为53.3 μg·kg-1。1995年陈一峰等[38]调查了贵州省小麦T-2毒素的污染情况，结果发现，该地区T-2毒素污染率为76.9%，最高含量达824.6 μg·kg-1。1998年贺玉梅等[39]对北京市小麦样品中T-2毒素的污染情况进行调查，结果发现，T-2毒素的污染率达90.8%，平均浓度为21.3 μg·kg-1。

我国因镰刀菌毒素污染超标所造成的连带损失触目惊心。2013年报道，湖北省2010年收购托市小麦中有10.63万吨真菌毒素超标小麦被封存处理。仅湖北省10.63万吨小麦的总价格就达到19 567万元，资金来源农发行贷款，中央财政全额承担利息和保管费用。至2013年6月30日止，中央财政累计拨付保管费用3 112万元。长期封存，保管费和利息仍将持续支出(http://www.mof.gov.cn/mofhome/zhejiang/lanmudaohang/caizhengjiancha/201308/t20130802_973254.html)。这种情况在其他各小麦生产区均不同程度存在，据临储小麦拍卖公告，河南、安徽两省2010年封存的毒素超标小麦达到1 000 540吨(http://www.sdpc.gov.cn/fzgggz/jjmy/lyzc/201411/t20141126_649523.html, http://www.cereal.com.cn/news/2014/11/1415169232.shtml)，以湖北省的数据类推，河南、安徽两省封存小麦的衍生损失高达数十亿元。

3影响镰刀菌毒素发生的因素

近年来，农业部对中国主要小麦产区的生物毒素开展了风险排查与评估。通过对我国小麦主产区实地调研取样分析，从小麦品种类型、田间植保措施、产毒镰刀菌种群入手，分析从田间到仓库、由品种到气候、由生产到加工的全过程、多环节的风险，探索小麦DON及其衍生物和ZEN等多种毒素混合污染发生的相关规律、关键时期与变化趋势，为小麦镰刀菌毒素污染的分类治理提供依据，为保障我国小麦生产安全以及谷物食用安全奠定基础。

3.1品 种

不同小麦品种对赤霉病的抗性水平和耐毒素积累的能力具有显著性差异，筛选和培育具有稳定抗赤霉病和毒素积累的品种材料是防控赤霉毒素最安全有效的措施。目前，根据小麦品种对病原菌毒素产生的影响，主要把小麦品种对赤霉病的抗性分为5种类型：抗初侵染、抗病原菌的扩展、抗毒素、抗麦粒的再侵染及耐病性[40-44]。国内外相关的育种和分析工作很多，如徐 飞等[45]发现河南的106个小麦品种中没有抗病品种，而仅有两个为抗毒素材料；苏双飞等[46]报道了同样的结果。目前仅有少数几个品种及衍生系效果较好，且在全世界范围内大规模种植，如苏麦3号和望水白等[47]。绝大多数研究表明，种植这些抗性品种能显著降低籽粒中毒素的积累[47-48]。

对于毒素积累和发病程度之间的关系，多数研究认为籽粒中毒素水平与穗部病害程度有一定的相关性[49-50]。小麦的抗赤霉病性和抗毒素积累作用都表现为数量性状的遗传特性。接种后的病小穗率分布和病穗组织中的毒素含量，也表明二者都为多基因控制的数量性状[47]。研究结果也初步证明了二者不是由相同的基因所控制，因此在筛选抗源和抗病育种过程中，抗毒素积累的研究须单独进行分析。虽然目前生产上尚未发现对赤霉病免疫的小麦品种，而且小麦对赤霉病的抗性的遗传机理较为复杂，表现为多基因控制的数量性状，且传统抗病育种工作既困难且耗时。但随着分子生物技术的发展，通过基因工程对小麦进行改造获得抗赤霉病品种已成为研究热点。以寄主抗病性相关的代谢过程为基础的育种筛选能够加速筛选的过程。例如，最近的一项代谢组的研究发现，苯基丙氨酸、茉莉酮酸酯、亚麻酸、对香豆酸和DON水平在某些大麦中与抗病性有关[51]。

3.2化学防治

过去几十年来，多菌灵小麦花期喷雾防治是我国小麦赤霉病防治的常规方法，为我国近30年来有效防治赤霉病发挥了重要作用。近5年来，我国赤霉病的防控力度逐年加大，尤其在江苏和安徽等赤霉病重发省份，主管省长亲自过问，植保部门全面发动，赤霉病防控力度空前未有。但是近年来镰刀菌毒素的监测结果，令人对化学防治对镰刀菌毒素的控制产生了疑问。一方面，化学防治控制了赤霉病发生程度，有效挽回了产量损失。但是，以田间中等发病程度、病穗率30%为例，化学防治达到85%的病穗率防治效果计，田间仍有4.5%的病穗率，收获的小麦镰刀菌毒素污染超标的可能性仍然比较大。这也是近几年虽然赤霉病防控水平高，最终小麦质量却连续多年在低水平徘徊的主要原因。另一方面，有研究认为多菌灵不易降低DON毒素污染程度[52]。由于对多菌灵具有抗性的田间镰刀菌种群上升，而抗性菌株的DON合成能力较常规菌株有不同程度的提升[53]。同时，为了维持防效，多菌灵的用药量也在相应加大，进而加大镰刀菌的抗性水平，这可能与江淮地区小麦样品中毒素含量检出率及含量较高有一定关系。

三唑类杀菌剂对小麦赤霉病及其镰刀菌毒素有良好的防控效果。例如，戊唑醇、丙硫菌唑和叶菌唑，显著降低小麦籽粒中病原菌侵染及合成DON和NIV的能力[54-56]。目前，Proline 480 SC(丙硫菌唑)、Prosaro 421 SC(丙硫菌唑加戊唑醇)、Caramba 0.75 SL(叶菌唑)和Folicur(戊唑醇)等杀菌剂已经广泛应用于美国小麦DON毒素的控制。但是在低剂量条件下，杀菌剂对毒素的控制可能出现相反的结果[57]。这可能由于在离体条件下，亚致死剂量的杀菌剂刺激菌体H2O2的产生，从而导致病原菌DON积累量的增加[58]。

氰烯菌酯是由江苏省农药研究所研发的新型丙烯酸酯类杀菌剂，其专化性强、杀菌活性高，对植物病害具有良好的预防作用和治疗作用，尤其对由镰刀菌引起的多种植物病害具有良好的防治效果。氰烯菌酯的使用不仅能有效降低小麦赤霉病，而且还能减少DON毒素污染，提高小麦的产量[59]。氰烯菌酯与多菌灵没有交互抗性，对于治理多菌灵抗药性问题具有重要的意义[60]。

3.3轮作方式

禾谷镰刀菌腐生能力强，易在水稻、玉米作物的病残体中营腐生生活越冬，来年形成的子囊壳成为小麦赤霉病的主要侵染源。所以对农田中病残体的处理可消灭或减少初侵染菌源，在一定程度上影响小麦赤霉病的发生。有研究表明，小麦与玉米、水稻轮作会加重赤霉病及其毒素的发生程度，但不同耕作对赤霉病发生的影响程度有差异[61]。小麦与玉米的轮作方式特别适合禾谷镰刀菌的生存繁殖。在北美和欧洲，小麦与玉米的轮作系统中，DON的含量要显著高于和大豆等其他旱作作物轮作的小麦样品[62-64]。我国北方主要是小麦与玉米、大豆等轮作，南方则是以与水稻轮作为主，最新的研究结果表明，当水稻为前茬作物时，江苏和安徽两省的小麦样品中DON的浓度显著高于小麦与棉花、大豆和玉米的轮作方式[65]。我们选择了同时具有小麦水稻及小麦玉米两种轮作方式的四个地区，发现2012-2014年前茬作物为水稻的小麦中DON含量要高于前茬作物为玉米的小麦样品 (未发表)。这和小麦水稻轮作系统中亚洲镰刀菌比例高有关，亚洲镰刀菌种群以合成3ADON为主，而3ADON种群DON合成能力要显著强于15ADON的种群。而ZEN则相反，玉米轮作区要显著高于水稻轮作区。因此，不同的轮作方式影响小麦籽粒中毒素的种类和积累量。

4加大对镰刀菌毒素的风险评估与防控研究已刻不容缓

随着小麦赤霉病发生区域和发生频率的持续上升，镰刀菌毒素污染已经成为我国小麦产业的重大威胁。必须加大镰刀菌毒素的发生种类、风险程度的监测研究，揭示影响镰刀菌毒素产生、迁移、变化的各种因素，为毒素防控提供依据。必须持续提升品种抗性，不仅在长江中下游麦区、江淮麦区，而且要逐步延伸到淮北以及黄淮小麦主产区。不仅要强化赤霉病抗性指标，而且要强调毒素累积评价指标，尤其要开展低毒素累积小麦品种的研发。必须加大赤霉病防控化学药剂与微生物药剂的筛选与研发，赤霉病农药登记不仅要评价赤霉病防控效果，而且要评价对镰刀菌毒素的防控与降解效果，对于刺激毒素产生的杀菌剂要一票否决。必须强化对镰刀菌毒素污染小麦的处置研究，研发降解去毒的关键技术，提出分类利用含毒小麦的技术途径与理论依据。通过全过程的风险监测，研发高效的毒素防控技术，才能将小麦镰刀菌毒素降低到容许范围之下，保障小麦产业的健康发展，保障畜牧养殖业以及人类健康。

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Risks ofFusariumToxins of Wheat in China

SHI Jianrong, QIU Jianbo, DONG Fei, XU Jianhong, JI Fang, LIU Xin,YU Mingzheng

(Institute of Food Quality and Safety, Jiangsu Academy of Agricultural Sciences/Laboratory of Agro-product Quality and Safety Risk Evaluation, Ministry of Agriculture/Key Laboratory of Agro-product Quality and Safety Management and Standard, Ministry of Agriculture/Collaborative Innovation Center for Modern Grain Circulation and Safety/Key Lab of Food Quality and Safety of Jiangsu Province-State Key Laboratory Cultivation Base, Nanjing, Jiangsu 210014, China)

Abstract:In recent years,Fusarium head blight of wheat has been a frequent epidemic, especially in the middle and lower Yangtse valley, Huai valley and the southern Huang-Huai valley.The disease caused a great loss of yield, and even more the harvested grains containing Fusarium toxins harmed to livestocks and human health.Fusarium toxins, including deoxynivalenol (DON, also called vomitoxin), zearalenone (ZEN), nivalenol (NIV) and fumonisin (FB), can cause animal digestive disorder, nervous and immune inhibition, reproductive system abnormalities, even cancer.In this paper, the occurrence and influencing factors of Fusarium toxins in China were analyzed, and the urgency of the research on the risk assessment, prevention and control of Fusarium toxins was discussed, which is hopefully of benefit to understand of Fusarium toxins and to protect the development of wheat industry in China.

Key words:Wheat; Fusarium toxins; Risk evaluation;Fusarium head blight

中图分类号：S512.1；S330

文献标识码：A

文章编号：1009-1041(2016)02-0129-07

基金项目：国家自然科学基金项目(31271988)；国家农产品质量安全风险评估项目(GJFP201500702)；国家公益性行业(农业)科研专项(201303016)；江苏省自然科学基金项目(BK20150545)

收稿日期：2015-12-21修回日期：2015-12-30

网络出版时间：2016-01-26

网络出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1359.S.20160126.1944.002.html

第一作者E-mail：shiji@jaas.ac.cn