皮瓣移植神经功能重建的研究进展

魏在荣，陈　伟

(遵义医学院附属医院 烧伤整形外科，贵州 遵义　563099)



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皮瓣移植神经功能重建的研究进展

魏在荣，陈伟

(遵义医学院附属医院 烧伤整形外科，贵州 遵义563099)

[摘要]皮瓣的神经重建仍然是临床上的一大难题。皮瓣移植神经重建的传统方法有带神经蒂的转移、游离直接吻合、自体或异体神经移植桥接等，而组织工程化的神经导管桥接、神经植入、干细胞及雪旺氏细胞等的替代治疗越来越受到重视。目前重建皮瓣感觉功能最理想的方法是带神经蒂的皮瓣移植，但该方法对供区损害较大而受到限制。组织工程化的神经导管在修复短距离神经缺损方面越来越受重视，而干细胞、雪旺氏细胞移植仍停留在动物实验阶段，其临床应用仍有待进一步研究。

[关键词]外科皮瓣；周围神经；雪旺氏细胞；干细胞

由于对皮瓣血供模式认识和显微外科技术发展，皮瓣移植术后成活率越来越高，但是其神经重建即感觉功能重建仍然是皮瓣外科的难题。目前对于失神经支配皮瓣在外观、厚度等方面有较大改进，但是失神经支配皮瓣的血管舒缩紊乱，并能导致组织水肿，造成皮肤抗感染能力低下，皮瓣易感染等问题尚无解决办法；失神经支配皮瓣因缺乏神经营养而变薄、易磨损破溃、外观干燥无光泽、麻木等，尤其是在手掌、足底、口腔等部位，由于失去最基本的保护性感觉而易烫伤、误伤、形成压疮等。因此皮瓣移植术后神经(感觉)重建对病员意义重大。本文就皮瓣移植神经功能重建的临床应用及其相关的组织工程技术作一综述。

1皮瓣移植神经功能重建临床常用方法

皮瓣移植神经重建的核心是感觉功能的重建，临床应用广泛。最需要进行感觉功能重建的部位有手足部、乳房、会阴部及口腔等重要功能部位。

1.1带神经蒂转移的皮瓣神经功能重建郭松华等[1]报道采用带桡神经浅支的示指背侧邻指皮瓣修复拇指指腹缺损，重建后指腹颜色、质地和弹性接近于正常手指，更重要的是感觉功能得到了良好的恢复；Mutaf 等[2]采用指固有神经血管蒂皮瓣修复指腹缺损获得较好的外形及精细两点辨别觉和实体觉；笔者等[3-4]报道采用带隐神经蒂或足底内侧神经蒂皮瓣修复足跟及其周围缺损，也获得较好的外形及对侧足部皮瓣供区相似的两点辨别觉。

1.2直接吻合皮瓣内神经的皮瓣神经功能重建Chen等[5-6]使用带双侧指固有神经背侧支的同指背侧岛状皮瓣，通过神经吻合术将皮瓣神经与受指指固有神经吻合行手指指腹缺损的感觉重建，术后皮瓣获得较好的感觉恢复；对于指腹缺损重建，有学者采用了吻合神经血管蒂趾部皮瓣修复[7]，由于趾部与指部具有发育同源性，术后移植皮瓣能获得精细感觉及较佳外形的重建；手掌部大小鱼际区、手掌前侧缺损应宜用耐磨、带神经、血供丰富的组织重建[8]，特别是体力劳动者，多采用带神经的足底内侧皮瓣修复。对于全手掌缺损病员的修复，选择合适的皮瓣重建比较困难。Cao等[9]将股外侧皮神经置于旋股外侧动脉穿支皮瓣的皮下预制带感觉皮瓣修复足跟部创面，随访1年，皮瓣感觉达到S3，两点辨别觉为22~27 mm(平均24.3 mm)，患者可以正常行走或负重，足跟的外观及功能恢复效果满意。

足跟区皮肤缺损也有文献报道采用吻合神经方式重建皮瓣感觉。有人报道应用游离髂骨皮瓣修复足跟部复合组织缺损，并通过皮瓣携带神经与受区神经直接吻合，术后外形较好，且获得保护性感觉[10]；Lykoudis 等[11]报道了用带神经的游离足底内侧皮瓣修复对侧足底前侧皮肤软组织缺损，皮瓣神经与第一足趾神经端侧吻合，随诊足底可辨别锐痛、轻压和深压觉，以及震动觉；同样笔者等[12]采用带隐神经足底内侧动脉蒂联合皮瓣修复对侧足底前跖区皮肤软组织缺损获得了良好的两点辨别觉和足底纹理。

躯干部器官再造神经重建一般采用吻合神经方式。Puonti等[13]用游离横行腹直肌肌皮瓣行乳房再造，通过随访观察到把皮瓣神经与受区神经进行吻合者，再造乳房感觉明显较优，与Blondeel等[14]研究一致。Ma等[15]利用游离前臂纵向瓣再造阴茎，观察到吻合神经组在皮瓣近端及远端部分均获得较好的温度觉及静态两点辨别觉。Boyd等[16]利用小腿外侧腓肠外侧皮神经和腓浅神经返支共同支配区切取复合组织瓣，修复下颚，重建口腔感觉，提高患者生活质量。Longo等[17]用股前外侧穿支皮瓣行全舌再造，一期将皮瓣内神经与舌神经或舌咽神经行端端吻合重建皮瓣感觉，术后所有皮瓣均恢复了精细触觉、本体感觉及皮肤的原始感觉。当然也有作者提出不同的意见，Sinis等[18]报道术中把皮瓣内神经与受区吻合，术后皮瓣感觉功能恢复欠佳。

1.3自体或异体神经移植术重建皮瓣神经功能Chen等[19]应用带血管蒂指固有神经背侧支或用非血管化的自体神经移植修复拇指指固有神经创伤性缺损，结果表明用血管化的神经移植修复神经缺损可获得较好的感觉恢复。对于周围神经缺损的修复，自体神经移植肯定是最佳选择，当自体神经供给困难时可选择其替代品。Elkwood等[20]用异体神经移植修复臂丛神经损伤，进行大约1年免疫抑制治疗，术后未发生移植排斥反应，可观察到神经再生迹象，表现为感觉和运动功能的恢复以及神经移植后的Tinel氏征(Tinel’s sign)。Guo等[21]使用脱细胞异体神经移植修复30 mm以内的指固有神经缺损，术后随访观察到平均两点辨别觉为6 mm，说明脱细胞异体神经移植修复节段性神经缺损可获得良好效果。

1.4组织工程化的神经导管桥接重建皮瓣神经功能组织工程化的神经导管是根据人体神经再生的生物学特性，使用具有良好生物相容性的材料单独使用或负载某种神经生长因子或有活性的种子细胞，桥接于神经断端，支持和引导神经再生。Reid等[22]利用聚ε-己内酯(PCL)合成导管桥接大鼠坐骨神经约10 mm缺损， 18个周后PCL导管修复获得与自体神经移植相似的再生轴突数量及有髓鞘的轴突数量。Barmpitsioti等[23]用神经生长因子(NGF)联合神经导管桥接兔坐骨神经干上10 mm左右缺损，13周后实验组有髓神经轴突平均数、纤维成熟度及肌电图结果均明显优于自体神经移植组。Félix等[24]应用纤维蛋白胶粘合或在胶原管内粘合神经残端或吻合神经残端的神经套管技术修复大鼠坐骨神经缺损，证实纤维蛋白胶在神经修复中通过直接缝合或套管技术的应用是一种替代传统的缝合修复的方法，特别是用于小尺寸的神经重建。还有作者认为用胶原导管桥接小于6 mm神经缺损时，术后感觉功能恢复优于直接神经端端吻合，但是对于神经缺损修复时间延迟达6月时，应该采用直接吻合神经的方式[25]。

1.5神经植入重建皮瓣神经功能切取皮瓣时皮瓣内没有确切的较粗大神经干时，皮瓣内神经无法与受区神经吻合，此时可采用神经植入皮瓣内重建其感觉。首先是感觉神经植入以恢复皮瓣的感觉功能已得到了实验研究[26]的充分肯定：证实了植入神经可再生神经末梢支配皮瓣，使失神经支配皮瓣重获感觉功能。其次也有作者报道了在移植面积较大的无神经支配皮瓣修复足跟部巨大缺损，同时在皮瓣内植入感觉神经，术后足跟部足跟部均恢复保护性感觉，两点辨别觉为16～24 mm(平均18.6 mm)[27]。

当然皮瓣内没有适宜神经与受区吻合时，临床大量病例均未特殊处理，经过随访也获得了部分感觉功能。此时一般认为皮瓣神经纤维再生是通过皮瓣周缘和受植床进入皮瓣的,神经再生的程度与皮瓣厚度和受区的感觉功能有关，皮瓣周围的瘢痕可能阻碍神经生长[28]；术后可使用多种神经生长因子以促进皮瓣感觉功能恢复，效果显著[29]。

综上所述，皮瓣移植后感觉功能重建，最佳选择是带神经蒂直接转移，术后可获得与原供区一致的两点辨别觉、甚至实体觉。其次是直接吻合皮瓣蒂部神经，对于伴有短距离缺损(≤6 mm)时采用胶原导管桥接也可获得较好的感觉功能恢复；当神经缺损时，血管化的神经移植修复术后获得的感觉恢复较单纯自体神经移植好[19]。对于皮瓣神经缺损≤30 mm时可采用脱细胞异体神经修复, 当皮瓣神经较长缺损(≥30 mm)时，可采用自体神经移植。当皮瓣内没有适宜神经与受区吻合时，皮瓣的神经再生可通过基底及周边生长进入，可恢复部分感觉功能[30]；也可采用神经植入的方式重建皮瓣感觉，其感觉恢复效果较没有神经支配者明显[31]。皮瓣移植术后使用多种神经生长因子也可促进皮瓣神经再生。

2皮瓣移植神经功能重建新的研究方向

皮瓣移植术后神经重建过程复杂，神经再生受多种因素影响及限制，随着近年来生物工程技术的不断发展，皮瓣移植术后神经功能重建方式将来可能增加如下的选择。

2.1雪旺氏细胞(Schwann cells，SCs)SCs是周围神经系统的胶质细胞，也是髓鞘形成细胞。周围神经系统损伤后，SCs进行自发性的再生及修复，最终完成神经功能的恢复。Madduri 等[32]认为，在周围神经损伤后，SCs发生去分化而重新获得分裂和增殖功能，并再生出新的细胞形成Bünger带，为轴突再生提供适宜的微环境，并且包绕新生轴突形成髓鞘。di Summa等[33]利用大鼠坐骨神经缺损模型，在神经纤维导管内接种原代SCs，通过对再生神经形态学特性及功能研究表明，SCs接种后再生神经的髓鞘形成和纤维平均直径均有明显提高。Lloyd等[34]研究发现：在神经损伤的早期，SCs从神经残端向“神经桥”迁移并形成不连续的细胞带，新生的神经轴突紧随SCs的迁移路径进入“神经桥”；聚集在SCs周围的成纤维细胞(Fibroblast, Fb)通过直接接触的方式决定SCs的活动行为；Fb通过Ephrin/Eph-Sox2-Ncadherin信号途径调控SCs形成簇群，从而介导神经的再生。这项研究首次揭示了SCs在周围神经再生中的分子机制，清晰描述了周围神经再生的路径和所发生的分子事件，对指导神经再生的实践研究将产生深远影响。最近研究发现，神经调节蛋白1(Neuregulin-1，NRG1)通过NRG1-erbB-FAK信号通路加快SCs迁移可明显促进神经再生[35]。上述一系列研究表明，SCs对周围神经再生起到至关重要的作用。然而，SCs的来源问题阻碍了其临床应用，如何获取足够数量的SCs成为皮瓣及周围神经修复和再生的关键环节。近年来随着对干细胞研究的进一步深入，有研究表明，多种干细胞具有向SCs分化的潜能，表明干细胞可作为SCs的替代来源，为皮瓣神经再生带来了新的希望。

2.2脂肪源性干细胞(Adipose-derived stem cells， ASCs)ASCs具有易于获取、在脂肪组织中含量丰富、增殖迅速、免疫原性低等优点，是SCs较理想的替代物之一[36]。ASCs分化的雪旺氏细胞样细胞(SC-like cells differentiated from ASCs ,dASCs)可通过分泌神经营养因子如神经生长因子(Nerve Growth Factor，NGF)、脑源性神经营养因子(Brain-derived neurotrophic factor, BDNF)促进皮瓣周围皮肤轴突再生及其释放的NGF诱导邻近组织中未受损的轴突发芽两种机制促进大鼠腹股沟岛状皮瓣的神经再支配[37]。Liu等[38]通过建立大鼠坐骨神经损伤模型，移植入同种异体脂肪源性干细胞，12周后，通过电生理分析显示，实验组较对照组表现为较高的神经传导速度和峰值振幅及较短的潜伏期，表明脂肪源性干细胞移植可促进大鼠周围神经修复。

2.3间充质干细胞(Mesenchymal stem cells，MSCs)Peng等[39]观察到人脐带血来源的MSCs具有向SCs分化的潜能，提示其在神经修复临床应用中可作为SCs的替代物。骨髓间充质干细胞在β-巯基乙醇(BME)和维甲酸(RA) 的顺序诱导下可使其恢复到未分化状态，在福司克林(FSK)、bFGF等的进一步诱导下可分化为雪旺氏细胞样细胞[40]。上述现象表明MSCs以其较强的自我更新、迅速增殖能力及多向分化的潜能，可能成为治疗周围神经损伤较有前途的策略之一。

3展望

皮瓣移植作为临床上皮肤软组织缺损的一种重要修复方式，如何解决皮瓣移植后失神经支配而引起的一系列并发症一直是整形外科医生的重点研究方向。尽管目前皮瓣通过带神经蒂转移、直接吻合、神经桥接、组织工程导管桥接等方式进行皮瓣神经重建，获得较好的感觉功能。然而，目前临床上皮瓣移植大部分病例皮瓣内较少有适宜吻合的神经，此时获得的感觉功能有限，且传统手术方法在重建皮瓣神经的同时也会造成供区感觉功能的损伤。因此，寻找促进皮瓣神经再生新方式对于完善功能性重建显得尤为重要，随着研究的不断深入，组织工程技术在皮瓣神经重建中将显示出广阔的应用前景。使用组织工程化的神经导管及神经导管与神经再生的种子细胞(SCs、ASCs、MSCs等)、神经生长因子等有机结合而引导及促进皮瓣神经再生将是研究重点，目前神经导管及细胞治疗在基础研究方面已获得较好的效果，但是广泛应用于临床还需深入研究。

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[收稿2015-10-12;修回2015-11-17]

(编辑：谭秀荣)

Advances in the research of nerve reconstruction of flap transplantation

WeiZairong,ChenWei

(Department of Burns and Plastic Surgery, The Affiliated Hospital of Zunyi Medical University, Zunyi Guizhou, 563099, China)

[Abstract]The nerve reconstruction of flap is still a challenge in clinical practice. There are several conventional approaches of nerve reconstruction of flap transplantation including nerve pedicled flap transplantation, microsurgical anastomosis, autologous and allogeneic nerve transplantation, et al.Moreover, the replacement therapies such as tissue engineered nerve conduits, stem cells and Schwann cells (SCs) have attracted more attention. Currently, the most widely used and the optimal approach to reconstruct the sensory function of flap is the nerve pedicled flap transplantation. However, its application is limited due to large damage to donor area. The tissue engineered nerve conduits display as a promising way to nerve defect repairing in short distance, while stem cells, Schwann cell transplantation remains in the animal experimental stage, their clinical application values need further research.

[Key words]surgical flap; peripheral nerve; schwann cells; stem cells

[中图法分类号]R622

[文献标志码]A

[文章编号]1000-2715(2016)01-0001-05

[通信作者]魏在荣，男，主任医师，硕士生导师，遵义医学院附属医院整形烧伤外科(国家临床重点专科建设单位)，科室主任，贵州省第9批优秀青年科技人才培养对象。长期坚持对皮瓣外科的基础和临床应用进行研究，获得了丰硕成果：对穿支血管进行了分级、对皮瓣内血供进行了分类、同时对皮瓣进行了分类与命名；创新设计切取了20多类皮瓣，扩大了皮瓣的切取范围，对特殊部位(足底、足跟、手掌等)的功能性重建进行了深入探讨；对皮瓣的感觉功能重建进行了深入研究。主持科研项目5项，发表论文100多篇，主编、副主编及参编专著各1部。获省级科技进步二等奖1项、三等奖2项,省教育厅科技进步二等奖1项。目前担任中国解剖学会临床解剖学分会等3家国家级社会团体的副主任委员，贵州省医学会手外科分会等两家省级社会团体的主任委员，并担任《遵义医学院学报》《中国修复重建外科杂志》等6种学术期刊编委。E-mail:zairongwei@sina.com。

[基金项目]国家自然科学基金资助项目(NO: 81360295)；国家临床重点专科建设项目(NO:国卫办医函[2013]544)；贵州省优秀青年科技人才培养对象专项资金项目(NO: 黔科合人字[2013]12)。