薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠脂质代谢及盲肠内环境的影响

李本姣，陆红佳，唐 艳，覃小丽，刘 雄

（西南大学食品科学学院，重庆 400715）

薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠脂质代谢及盲肠内环境的影响

李本姣，陆红佳，唐 艳，覃小丽，刘 雄*

（西南大学食品科学学院，重庆 400715）

目的：研究薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠脂质代谢及盲肠内环境的影响。方法：将40 只健康雌性Sprague-Dawley（SD）大鼠随机分为5 组，其中1 组作为空白对照进行卵巢伪切除手术（Sham组），另外4 组进行双侧卵巢切除手术（OVX组），1 周后分为模型对照组和饲喂5%、10%、15%薛荔籽果胶低、中、高剂量组。喂养4 周后解剖测定大鼠血脂和肝脂含量、肝脏组织形态，以及盲肠内容物含水率和短链脂肪酸（shortchain fatty acids，SCFAs）含量等指标。结果：模型对照组大鼠的血脂以及肝脏质量、肝脏脂肪含量、每克肝脏中胆固醇、甘油三酯含量显著高于双侧卵巢伪切除组（P＜0.05）。薛荔籽果胶对双侧卵巢切除大鼠的血脂浓度几乎没有影响，而肝脏质量有升高趋势，但无显著性差异；同时能显著升高盲肠壁湿质量、盲肠壁表面积、盲肠组织湿质量和盲肠内容物湿质量（P＜0.05）；也能升高盲肠内容物中各SCFAs和总SCFAs含量，且具有明显的剂量关系。结论：薛荔籽果胶对高脂膳食引起高脂血症去势大鼠的血脂、肝脂没有降低效果，反而升高了肝脂水平，但在肠道方面，能改善高脂膳食去势大鼠肠道健康。

薛荔籽果胶；高脂膳食；血脂；肝脂；盲肠内环境

更年期综合征（climactericsyndrome）是指妇女在绝经前后由于卵巢功能逐渐衰退、雌激素水平下降，出现以植物神经系统功能紊乱为主伴有神经心理症状的一组症候群，也称为围绝经期综合征［1］。临床研究发现，处于更年期的女性，由于卵泡中颗粒细胞衰退，从而导致雌激素分泌减少［2］；雌激素水平的下降又会增加心脑血管的发病率［3］。目前对更年期综合征的治疗主要采用激素替代疗法（hormone replacement therapy，HRT），虽然可有效地缓解某些症状，但长期服用雌激素会增加乳腺癌、子宫内膜癌等的发病率［4-5］。大量研究表明，通过合理膳食可调节更年期综合征的症状［6］。

薛荔（Ficus pumila L.）属桑科榕属的常绿攀援或匍匐灌木类植物，亦称木莲、木馒头、凉粉树等［7］。薛荔籽果胶（Ficus pumila L. seed pectin，FSP）是附着于籽表皮层的一种非淀粉多糖类的膳食纤维，因其独特的理化性质具备调节血糖、调节血脂以及提高肠道有益菌比例［8］的生理功能。前期研究表明［9］，饲喂薛荔籽果胶后，去势大鼠盲肠内容物质量、壁湿质量显著增加，游离氨量降低，肠道内厌氧菌、乳酸杆菌、双歧杆菌数量增加，有益菌与有害菌比例升高，短链脂肪酸（short-chain fatty acids，SCFAs）的浓度增加，能有效改善去势大鼠肠道健康。也有研究表明［10-12］，体内脂质代谢与盲肠内环境息息相关，肠道中微生物的种类和数量可影响甘油三酯在脂肪细胞中的贮存，其发酵产物SCFAs诱导与肝脏脂肪代谢相关的酶，从而调节体内脂质代谢。那么，薛荔籽果胶是否对去势大鼠体内脂质代谢和盲肠内环境有改善作用？本实验采用去势大鼠模拟更年期女性雌激素缺乏模型，研究薛荔籽果胶对去势大鼠血脂、肝脂和盲肠内环境的影响，进一步探讨薛荔籽果胶的生理学功能，以期为薛荔籽果胶营养价值的评判提供理论依据。

1　材料与方法

1.1动物、材料与试剂

雌性Sprague-Dawley（SD）大鼠（体质量约90～110 g，4 周龄），重庆滕鑫比尔实验动物销售有限公司，动物许可证号：SCXK（渝）2012-0008。

薛荔籽果胶，采用水提法实验室自制［9］，薛荔籽购于云南文山大市场。

大豆油 益海嘉里（重庆）粮油有限公司；玉米淀粉 西安国维淀粉有限责任公司；酪蛋白（食品级）华羚集团公司；总胆固醇（total cholesterol，TC）测定试剂盒、甘油三酯（triglyceride，TG）测定试剂盒、低密度脂蛋白胆固醇（low density lipoprotein-cholesterol，LDL-C）测定试剂盒、高密度脂蛋白胆固醇（high density lipoprotein-cholesterol，HDL-C）测定试剂盒 上海北海生物技术工程有限公司；戊巴比妥钠（分析纯） 广州宽林仪器科技有限公司；乙酸（色谱级） 庄信万丰集团；丙酸（色谱级）、丁酸（色谱级）、异丁酸（色谱级） 梯希爱（上海）化成工业发展有限公司；其他均为生化试剂或分析纯试剂。

1.2仪器与设备

12L lte型真空冷冻干燥机 美国Labconco公司；7020型全自动生化分析仪 株式会社日立制作所；FSH-2型可调高速匀浆机 江苏省环宇科学仪器厂；WH-1型微型旋涡混合仪 上海沪西分析仪器厂；Stabilwax-Da型毛细色谱柱 美国Restek公司；EG 1150H型切片机、a1130440型数码显微镜 德国Leica公司；imark型酶标仪 美国Bio-Rad公司。

1.3动物实验

1.3.1更年期综合征大鼠模型的建立

将体质量为90～110 g的健康雌性SD大鼠40 只，单笼饲养于不锈钢大鼠笼中，动物饲养实验室符合国标清洁级，笼具干净、安全。室内平均气温24～26 ℃，相对湿度40%～60%，12 h明暗轮换（8：00-20：00）。实验前大鼠用基础饲料（其组成见表1）适应性喂养1 周，自由采食、饮水，无不良反应、进食、饮水和活动正常者方可纳入实验中。适应1 周后，按大鼠体质量随机分为5 组，每组8 只，腹部注射戊巴比妥钠［13］（无菌生理盐水配制0.3%溶液，注射量1 mL/100 g（以大鼠体质量计））使其麻醉，任选一组进行伪切除手术（Sham）作为空白对照组，其余4 组进行双侧卵巢切除手术（ovariectomy surgery，OVX）。手术后用自制基础饲料饲养1 周进行恢复。

表1　实验饲料组成Table 1 Composition of experimental diets g/kg

1.3.2分组与饲养

恢复1 周后，将OVX大鼠按体质量随机分为4 组，分别为模型对照组：饲喂高脂高胆固醇自制饲料；FSP低剂量组：饲喂含高脂高胆固醇和5%薛荔籽果胶的自制饲料；FSP中剂量组：饲喂含高脂高胆固醇和10%薛荔籽果胶的自制饲料；FSP高剂量组：饲喂含高脂高胆固醇和15%薛荔籽果胶的自制饲料。实验饲料配方见表1。伪切除手术（Sham）组为空白对照组：饲喂实验室自制基础饲料。实验饲养期间，每天记录大鼠采食量，每3 d称量大鼠体质量，以记录大鼠饮食、生长规律，实验周期为4 周。

1.3.3样品收集

1.3.3.1血清样品的收集

实验期最后一天早上断粮，12 h后用乙醚麻醉大鼠后将其断头，颈部取血，血液收集在含有抗凝剂肝素钠的采血管中，立刻在4 ℃、4 000 r/min条件下离心15 min［14］，取上清液并立即分装在1.5 mL离心管中，在－80 ℃条件下保存待用。

1.3.3.2肝脏样品的收集

收集完血液后，解剖大鼠，取出肝脏，用冰冷的生理盐水冲洗表面血水，并用吸水纸擦干表面水分，称总质量，同时记录数据；再取（1.00±0.01） g肝脏，用铝箔纸包好装入样品袋，放入－20 ℃冰箱保存待用。每只大鼠取3 份肝脏样品。

1.3.3.3肠道组织及内容物的收集

摘取盲肠组织，称质量后纵向剪开，快速刮出盲肠内容物后置于－20 ℃冰箱中，用于短链脂肪酸、水分含量的测定。取完盲肠内容物后，立即用生理盐水洗净盲肠壁，吸干表面水分后称质量，用铝箔纸包好放入塑料密封袋中，4 ℃冰箱保存备用。

1.4指标检测

1.4.1饲料效率的测定

称量大鼠体质量和采食量后按公式（1）计算饲料效率。

1.4.2血脂含量的测定

血清样中的TC、TG、HDL-C和LDL-C含量的检测采用酶法。按照试剂盒的说明要求，采用全自动生化分析仪测定，记录数据备用。

1.4.3肝脂含量的测定

用Folch等［15］的方法抽提出肝脏脂肪，用试剂盒测定肝脏抽提液中胆固醇和甘油三酯的含量，采用质量差法算出脂肪含量。

1.4.4肝脏组织切片观察

肝脏经冰冷的生理盐水冲洗后，在肝脏最大叶距边缘5 mm处取小块肝组织，用100 mL/L福尔马林固定［16］，再经洗涤、乙醇梯度脱水［17］、透明、浸蜡、包埋、切片、烤片、苏木精-伊红（hematoxylin-eosin，HE）染色、二甲苯封固后，放入60 ℃烘箱中烘烤。最后显微镜下观察照片。

1.4.5盲肠内容物含水率的测定

称取定量的盲肠内容物放入已恒质量的铝盒中，105 ℃恒温干燥至恒质量，按照公式（2）计算含水率。

式中：m为盲肠内容物湿质量/g；m1为盲肠内容物干质量/g。

1.4.6盲肠内容物短链脂肪酸含量的测定

称取0.2 g左右盲肠内容物于离心管中，加入10 倍体积含有5 mmol/L巴豆酸的10 mmol/L NaOH浸提液，旋涡混合仪混匀后静置，在4 ℃、4 000 r/min条件下离心15 min；吸取上清液，转移至无氨水处理过的离心管中，用孔径为0.22 μm的滤膜过滤至进样小瓶待测。用气相色谱法分析盲肠内容物中短链脂肪酸的组成及含量［18］。

气相色谱条件：S t a b i l w a x-D a毛细色谱柱（30 m×0.25 mm，0.5 ☒m），氮气为载体，氢焰离子检测器，进样量1 μL；进样口温度220 ℃；柱流速0.95 mL/min，柱温90 ℃、平衡时间0.5 min，5 ℃/min升温至150 ℃，保留时间7 min；检测器温度230 ℃；氢气流速40 mL/min，空气流速400 mL/min，尾吹流速40 mL/min。

1.5数据处理

实验数据以±s表示，各组间显著性差异采用SPSS软件的t检验法进行统计分析，P＜0.05表示具有显著性差异。

2　结果与分析

2.1薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠体质量、采食量、饲料效率的影响

表2　薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠体质量、采食量和饲料效率的影响Table 2 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on weight gain， food intake and food efficiency in ovariectomized rats

在整个饲养期间，相比其他组，模型对照组大鼠出现毛发色泽暗、稀疏，反应迟钝，精神不振等病态现象。由表2可知，与Sham组相比，OVX组的模型对照组大鼠体质量增加量和饲料效率显著升高（P＜0.05），采食量有降低趋势，但无显著差异。在OVX组中，与模型对照组相比，薛荔籽果胶各剂量组大鼠体质量增加量、采食量和饲料效率均显著增加（P＜0.05）。在各剂量组之间，大鼠体质量增加量和采食量均呈逐渐上升趋势，饲料效率呈先下降再上升趋势，但均没有达到显著水平。通过以上数据可初步推断薛荔籽果胶对内源性雌激素紊乱造成的食欲增加、体质量增加方面没有降低作用。这与张磊等［19］的研究结果一致。

2.2薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠血脂水平的影响

表3　薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠血脂水平的影响Table 3 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on serum lipids in ovariectomized rats

血清总胆固醇、血清甘油三酯是判断血脂异常、高脂血症等疾病的重要指标。由表3可知，与Sham组相比，OVX组的模型对照组大鼠中TC、TG和LDL-C含量均显著升高（P＜0.05），HDL-C浓度有降低趋势，但无显著性差别。Matricon等［20］研究结果也表明，去势大鼠由于雌激素的缺乏而导致血脂、肝脂的含量升高，从而形成高脂血症。在OVX组中，模型对照组与薛荔籽果胶各剂量组大鼠血清TC、TG、HDL-C、LDL-C含量无显著性差异。此实验结果表明，薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠的降血脂效果不明显。

2.3薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠肝脂水平的影响

表4　薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠肝脂水平的影响Table 4 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on liver lipids in ovariectomized rats

由表4可知，与Sham组相比，OVX组的模型对照组大鼠肝脏质量、肝脏脂肪含量、每克肝脏中胆固醇和甘油三酯含量显著升高（P＜0.05），肝脏质量/体质量有升高趋势，但无显著差异。在OVX组中，与模型对照组相比，薛荔籽果胶各剂量组大鼠肝脏质量和肝脏质量/体质量有升高趋势，但无显著差异；薛荔籽果胶各剂量组大鼠的肝脏脂肪含量显著升高（P＜0.05），并呈一定剂量关系；FSP高剂量组大鼠肝脏中胆固醇含量、甘油三酯含量明显高于模型对照组（P＜0.05），FSP中剂量组大鼠肝脏中甘油三酯含量显著升高（P＜0.05），胆固醇含量升高不显著，FSP低剂量组大鼠肝脏中胆固醇含量、甘油三酯含量有升高趋势，但未达到显著水平。结合大鼠的采食量（表2）分析，薛荔籽果胶可能改善饲料的适口性，大鼠对饲料的摄入量有所增加，从而增加脂肪的摄入量，使得胆固醇和甘油三酯在机体内的大量累积。

2.4薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠肝脏组织形态的影响

图1　薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠肝脏组织形态的影响（HE染色）Fig.1 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on hepatic histology of ovariectomized rats

由图1可知，经HE染色后，肝脏脂类均会被二甲苯等有机试剂溶解成空泡或空斑样。Sham组肝细胞胞浆丰富，胞膜清晰，无脂肪空泡，而OVX模型对照组大鼠肝脏组织细胞胞浆内可见大滴型脂肪空泡，肝细胞变大。与OVX模型对照组相比，薛荔籽果胶各剂量组大鼠肝脏组织细胞胞浆内大滴型脂肪空泡增多，脂肪空泡随着果胶剂量的增加而增加，但未见肝细胞坏死、炎症细胞的浸润以及肝纤维化。此实验结果说明，薛荔籽果胶对高脂膳食雌性大鼠的肝脂没有降低效果，反而增加了肝脂含量。可能原因是薛荔籽果胶能改善高脂膳食的适口性，增加大鼠对饲料的摄入量，从而摄入更多的猪油和胆固醇，引起胆固醇和甘油三酯在机体内的大量累积，因此反而增加了肝脂的含量。

2.5薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠盲肠组织的影响

表5　薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠盲肠组织的影响Table 5 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on the cecal tissue in ovariectomized rats

薛荔籽果胶被盲肠中丰富的微生物利用，一方面促进微生物的生长增殖，另一方面被发酵产生短链脂肪酸等物质。这个过程可以增加盲肠的代谢，促进盲肠的代偿性生长，从而提高其发酵性能。由表5可知，模型对照组与Sham组大鼠盲肠组织湿质量、盲肠湿质量/体质量比值、盲肠壁湿质量、盲肠壁质量/体质量比值以及盲肠壁表面积无显著性统计学差异。在OVX组中，与模型对照组相比，喂食薛荔籽果胶后大鼠盲肠壁湿质量、盲肠壁表面积显著升高（P＜0.05），并呈一定的剂量关系；盲肠湿质量/体质量比值无显著性差异；FSP中、高剂量组盲肠组织湿质量显著升高（P＜0.05），FSP低剂量组有升高趋势，但效果不显著；FSP高剂量组盲肠壁质量/体质量比值显著升高（P＜0.05），FSP低、中剂量组则未达到显著水平。由此可看出，薛荔籽果胶对双侧卵巢切除大鼠盲肠组织的生长具有一定的促进作用。

2.6薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠盲肠内容物的影响

表6　薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠盲肠内容物的影响Table 6 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on the cecal contents in ovariectomized rats

由表6可知，模型对照组与Sham组大鼠盲肠内容物湿质量和盲肠内容物含水率无显著性差异。在OVX组中，与模型对照组相比，薛荔籽果胶各剂量组大鼠盲肠内容物湿质量显著升高（P＜0.05），FSP中、高剂量组大鼠盲肠内容物含水率也显著升高，FSP低剂量组有升高趋势，但无统计学意义，说明薛荔籽果胶有增加盲肠内容物湿质量和内容物含水率的作用。

2.7薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠盲肠内容物短链脂肪酸含量的影响

短链脂肪酸主要是碳水化合物经肠道细菌降解产生，薛荔籽果胶作为肠道益生因子，有利于肠道中有益菌群的生长。盲肠是肠道微生物主要的存在场所之一，通过测定其中内容物的短链脂肪酸含量可以来研究薛荔籽果胶在肠道内的发酵情况。陆红佳等［21］研究结果表明薛荔籽果胶的添加有助于增加由于辣椒素导致的有益菌的减少，同时，抑制有害菌的增加，从而改善肠道微生物菌群组成，有利于肠道健康。而微生物菌群的种类和数量又直接影响其发酵产物SCFAs的种类和数量［22］。由表7可知，与Sham组相比，模型对照组大鼠盲肠内容物中乙酸、总SCFAs含量显著升高（P＜0.05），丙酸、丁酸、异丁酸含量有升高趋势，但无显著差异。在OVX组中，与模型对照组相比，FSP低剂量果胶组盲肠内容物中各SCFAs和总SCFAs含量有升高趋势，但未达到显著水平，FSP中、高剂量组大鼠盲肠内容物中各SCFAs和总SCFAs含量显著升高（P＜0.05）。薛荔籽果胶各剂量组之间大鼠盲肠内容物中各短链脂肪酸含量和总SCFAs含量表现出一定的剂量关系。

表7　薛荔籽果胶对高脂膳食去势大鼠盲肠内容物SCFAs含量的影响Table 7 Effect of Ficus pumila L. seed pectin on SCFAs of cecal contents in ovariectomized rats

3　结论与讨论

卵巢是雌性的主要生殖器官，可分泌合成雌激素、孕激素和少量雄性激素。处于更年期的女性，由于雌激素分泌减少而导致代谢紊乱、内分泌失调、肥胖、心血管发病率升高等一系列的疾病。大鼠通过双侧卵巢切除手术后可模拟更年期女性雌激素缺乏模型［23］。去势大鼠饲喂高脂膳食后，血浆中TC、TG和LDL-C浓度显著升高（P＜0.05），肝脏质量、肝脏脂肪含量、每克肝脏中胆固醇、甘油三酯含量也显著升高（P＜0.05）；肝脏外观呈现脂肪肝形态，肝脏组织切片中有明显而丰富的脂肪滴，说明高脂膳食引起了机体脂质代谢异常，诱导了大鼠的高脂血症，这与文献报道相符［24-25］。薛荔籽果胶是膳食纤维的一种，理论上能够增加饱腹感，减少去势大鼠体质量增加量和采食量，但在本实验中，薛荔籽果胶反而使去势大鼠体质量增加量、采食量和饲料效率均显著增加（P＜0.05），这与文献报道不一致［26］，大鼠体质量增加是否与肝脂水平升高以及肠道发酵有关还有待进一步研究。产生这种现象的原因可能是：薛荔籽果胶能改善高脂膳食的适口性，增加大鼠对饲料的摄入量而摄入更多的猪油和胆固醇，从而引起胆固醇和甘油三酯在机体内的大量累积。饲喂薛荔籽果胶后，也正因如此，去势大鼠的血脂、肝脂水平没有降低，反而增加了肝脂含量。

薛荔籽果胶在肠道内被微生物分解产生SCFAs，主要有：乙酸、丙酸、丁酸等。乙酸有增强结肠血供给和氧摄取的作用，丙酸对葡萄糖的异生有一定作用［27］，丁酸是肠壁细胞首选的氧化底物，也能抑制肠癌细胞增生和增强脱噬作用［28］。SCFAs不仅能调节肠肌活力、影响盲肠细胞正常的分泌和吸收功能，还可以降低盲肠中pH值，进而促进肠组织健康。在本实验中，薛荔籽果胶能显著增加去势大鼠盲肠壁湿质量、盲肠壁表面积和盲肠内容物湿质量（P＜0.05）；而对去势大鼠盲肠内容物中各短链脂肪酸含量和总SCFAs含量表现出一定的剂量关系，随着薛荔籽果胶剂量的增加，各短链脂肪酸含量和总SCFAs含量也增加，这表明了薛荔籽果胶能改善高脂膳食去势大鼠的肠道健康。

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Effect of Pectin from Ficus pumila L. Seeds on Lipid Metabolism and Cecum Environment in Castrated Rats Fed High Fat Diet

LI Benjiao， LU Hongjia， TANG Yan， QIN Xiaoli， LIU Xiong*
（College of Food Science， Southwest University， Chongqing 400715， China）

Objective： To investigate the effect of pectin from Ficus pumila L. seeds on lipid metabolism and cecum environment in castrated rats fed high-fat diet. Methods： Forty healthy female SD rats were divided into 5 groups. The control group consisted of sham-ovariectomized rats， and the rats from four other groups were double ovariectomized （OVX）. One week later， the OVX rats were assigned into model control group and pectin groups receiving low （5%）， medium （10%）and high doses （15%）， respectively. All rats were dissected after 4 weeks of feeding to analyze serum lipids， hepatic lipids，hepatic histology， and the content of water and short-chain fatty acids （SCFAs） in the cecum contents. Results： Compared to the sham control group， the levels of serum lipid， liver lipid， hepatic cholesterol and hepatic triglyceride in the model group significantly increased （P ＜ 0.05）. Pectin from Ficus pumila L. seeds had no significant effect on the concentrations of serum lipids in OVX rats， but resulted in a higher but not significantly different liver weight and simultaneously a significant increase in the wet weight and surface area of cecum wall， the wet weight of cecum tissue and the wet weight of cecum contents compared with the model group （P ＜ 0.05）. Feeding pectin could increase the concentrations of SCFAs and total SCFA in a dose-dependent manner. Conclusion： Ficus pumila L. seed pectin could not decrease high fat-diet induced hyperlipidaemia in ovariectomized rats， but could increase liver lipids and improve the cecum environment.

Ficus pumila L. seed pectin； high-fat diet； serum lipids； hepatic lipids； cecum environment

TS201.4

A

1002-6630（2015）15-0183-06

10.7506/spkx1002-6630-201515034

2014-10-08

教育部留学回国人员科研启动基金项目（教外司留［2010］1174）

李本姣（1990—），女，硕士研究生，研究方向为现代食品加工技术。E-mail：476236119@qq.com

刘雄（1970—），男，教授，博士，研究方向为碳水化合物功能与利用，食品营养学。E-mail：liuxiong848@hotmail.com