实时组织弹性成像及血清学指标评估乙型肝炎患者肝纤维化程度及门静脉压力研究

丰锦春，李军，徐丽红，朱庆峰，赵瑾，张示杰，吴向未，杨宏强，王甲嘉，杜婷婷，孙红，彭心宇

·全科医生技能发展·

实时组织弹性成像及血清学指标评估乙型肝炎患者肝纤维化程度及门静脉压力研究

丰锦春，李军，徐丽红，朱庆峰，赵瑾，张示杰，吴向未，杨宏强，王甲嘉，杜婷婷，孙红，彭心宇

目的探讨使用实时组织弹性成像(RTE)、天冬氨酸氨基转移酶与血小板比值指数(APRI)及FIB－4指数评估乙型肝炎患者肝纤维化程度及门静脉压力的可行性。方法选取2014年9月—2015年6月于石河子大学医学院第一附属医院住院的乙型肝炎患者69例，其中31例接受肝组织穿刺，38例接受肝脏切除术。使用RTE测定肝纤维化指数，收集患者血清学指标并计算APRI以及FIB－4指数，肝脏切除术患者术中测定门静脉自由压(FPP)，病理检查进行肝组织纤维化程度分期(肝纤维化Metavir分期)。结果肝纤维化Metavir分期F0 8例(12%)，F1 21例(30%)，F2 23例(33%)，F3 7例(10%)，F4 10例(15%)。RTE测得肝纤维化指数为1.63～4.02，APRI为0.08～2.10，FIB－4指数为0.33～6.31，Spearman秩相关分析结果显示，肝纤维化指数、APRI、FIB－4指数与肝纤维化Metavir分期均呈正相关(rs=0.582，P＜0.001;rs=0.550，P＜0.001;rs=0.444，P＜0.001)。肝纤维化指数与APRI、肝纤维化指数与FIB－4指数、APRI与FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期F≥2、F≥3、F=4 ROC曲线下面积比较，差异均无统计学意义(P＞0.05)。手术患者术中测得FPP为13.50～36.50 cm H2O(1 cm H2O=0.098 kPa)，Spearman秩相关分析结果显示，FPP与肝纤维化Metavir分期呈正相关(rs=0.685，P＜0.001)。Pearson相关分析结果显示，肝纤维化指数、APRI、FIB－4与FPP均呈正相关(r=0.596，P＜0.001;r=0.633，P＜0.001;r=0.696，P＜0.001)。将RTE与血清学指标相结合，通过多元线性回归计算得到FPP的预测方程式为:FPP=9.275+2.992×肝纤维化指数+1.064×APRI+1.605×FIB－4指数，r=0.749，P＜0.001。结论RTE、APRI及FIB－4指数可以在评估乙型肝炎患者肝纤维化程度的同时评估门静脉的压力。

肝硬化;弹性成像技术;门静脉压;天冬氨酸氨基转移酶类

丰锦春，李军，徐丽红，等.实时组织弹性成像及血清学指标评估乙型肝炎患者肝纤维化程度及门静脉压力研究［J］．中国全科医学，2015，18(30):3753－3758.［www.chinagp.net］

Feng JC，Li J，Xu LH，et al.Evaluation of hepatic fibrosis and portal venous pressure of patients with hepatitis B using real－time tissue elastography and serological indicators［J］．Chinese General Practice，2015，18(30):3753－3758.

病毒感染、酗酒、自身免疫性疾病等多种因素可导致肝纤维化，最终可发展为肝硬化，门静脉高压是肝硬化后最常见的并发症［1］，而门静脉压力与疾病的严重程度密切相关［2－3］。然而，由于肝脏的代偿功能强大，早期的肝纤维化、门静脉高压缺乏典型的临床症状，有研究显示，早期积极的干预可以逆转肝纤维化发展［4］，究对象，其中男44例，女25例;年龄28～71岁，平均年龄50.3岁;体质指数(24.2±2.9)kg/m2。入选标准为:乙型肝炎表面抗原阳性，未接受过抗肝纤维化的药物;排除标准:排除严重的心肺疾病、血液病、近期服用过影响凝血药物、胆汁淤积、急性肝损伤、门静脉海绵样变、丙型肝炎抗体阳性、合并感染HIV、自身免疫性肝炎、肝内主要管道受压迫患者。入选者均签署知情同意书参与本研究。推迟甚至防止慢性肝病患者发展为门静脉高压症［5］。所以，评估肝纤维化程度以及门静脉压力对制定治疗策略、监测病情发展及治疗效果具有重要意义。目前，肝活检仍然被认为是诊断肝纤维化程度的“金标准”［6］，门静脉压力梯度以及门静脉自由压(free portal pressure，FPP)是较公认的测量门静脉压力的方法，这些测量方法均为有创性检查，不易被患者接受，需花费较多的医疗费用，且在基层难以开展。有研究显示，随着肝纤维化程度的加重，门静脉压力逐渐升高［7－8］，同时，有学者通过弹性成像技术证明了肝脏硬度可以间接反映门静脉压力［9－10］。本研究以外科接受肝脏手术的乙型肝炎患者为研究对象，使用实时组织弹性成像技术(real－time tissue elastography，RTE)测定肝纤维化指数(liver fibrosis index)，术前收集患者血清学指标结果并计算天冬氨酸氨基转移酶与血小板比值指数(APRI)及FIB－4指数，术中测定FPP，术后对肝纤维化程度进行病理学分期，对上述结果进行研究，旨在初步评估乙型肝炎患者肝纤维化程度，同时探讨评估门静脉压力的可行性。

1 资料与方法

1.1 一般资料选取2014年9月—2015年6月于石河子大学医学院第一附属医院住院的乙型肝炎患者69例(接受肝组织穿刺31例、接受肝脏切除术38例)为研

1.2 RTE患者于肝组织穿刺当天或于术前1周内行超声弹性成像检查。禁食大于8 h，使用日立Ascendus®超声诊断仪，探头:L52线阵探头，频率:3～7 MHz，对肝纤维化指数进行定量检测，RTE检查由1名高年资超声科医师完成，取仰卧位，右侧上臂抬起置于头侧以充分暴露右侧肋间隙，探头轻置于右侧第5～7肋间隙处，检查过程中将感兴趣区域(ROI)置于无大血管通过、无占位性病变的切面，嘱受试者屏气，待出现随心跳波动的稳定波形后冻结图像，选取波谷截点图像进行定量分析，ROI距离肝被膜10 mm以上，ROI大小为25 mm×25 mm，测量5次取平均值进行统计分析。

1.3 血清学指标患者入院时抽血检测生化、血常规、凝血功能等指标，根据公式计算APRI及FIB－4指数。APRI=天冬氨酸氨基转移酶(AST)/AST参考值上限×100/血小板计数;FIB－4指数=(年龄×AST)/〔血小板计数×丙氨酸氨基转移酶(ALT)1/2〕。

1.4 术中测定FPP对于接受肝脏切除术的患者，在术中选取胃网膜右静脉或肠系膜上静脉，充分暴露并游离，将1根输液管充满0.9%氯化钠溶液，连接静脉留置针并排尽空气，尾端夹闭，将静脉留置针刺入游离后的静脉并固定，将输液管垂直提起并将顶端开放，待输液管内的液体自然下落至稳定后，以腰椎前缘水平为零点，测量液平面高度，此高度即为FPP (cm H2O)(1 cm H2O=0.098 kPa)。

1.5 病理检查肝组织穿刺标本取自肝右叶，手术标本取自患者肝占位切缘处正常肝组织，取材时尽量选取靠近行RTE的部位，取材后10%甲醛溶液固定，石蜡包埋、切片，苏木素－伊红(HE)、Masson染色，采用盲法由1名高年资病理科医师阅片进行肝纤维化程度分期，分期标准依照肝纤维化Metavir分期法分为0～4期，0期(F0):无纤维化;1期(F1):汇管区纤维化无纤维间隔;2期(F2):汇管区纤维化伴少量纤维间隔;3期(F3):大量纤维间隔形成;4期(F4):肝硬化。

1.6 统计学方法采用SPSS 17.0以及Medcalc 12.7.0软件进行统计学分析，计量资料先行正态性检验，符合正态分布以(±s)表示，不符合正态分布以中位数(上四分位数，下四分位数)〔M(P25，P75)〕表示;相关性分析采用Spearman秩相关分析或Pearson积矩相关分析;绘制RTE、APRI及FIB－4指数诊断肝纤维化程度分期的ROC曲线，计算截断值、灵敏度和特异度，ROC曲线下面积比较采用Z检验。以P＜0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 一般情况69例患者中，血小板计数(58～387)×109/L，平均(187.8 ±59.6)×109/L;ALT 18～274 U/L，M (P25，P75)为48.0(30.5，61.5)U/L; AST 16～186 U/L，M(P25，P75)为40.0(25.5，51.5)U/L;HBV－DNA阳性28例(41%)。肝纤维化Metavir分期F0 8例(12%)，F1 21例(30%)，F2 23例(33%)，F3 7例(10%)，F4 10例(15%)。38例行肝脏切除术患者，其中男24例，女14例;平均年龄(50.7 ±8.8)岁;肝纤维化Metavir分期F0期5例(13%)，F1期6例(16%)，F2期14例(37%)，F3期7例(18%)，F4期6例(16%)。

2.2 肝脏RTE结果通过RTE对肝纤维化程度进行评估，测得肝纤维化指数为1.63～4.02。Spearman秩相关分析结果显示，肝纤维化指数与肝纤维化Metavir分期呈正相关(rs=0.582，P＜0.001，见图1)。

图1 不同肝纤维化Metavir分期患者肝纤维化指数箱式图Figure 1 Box plots showing LF index of patients with different Metavir LF stages

2.3 血清学指标结果APRI为0.08～2.10，FIB－4指数为0.33～6.31，Spearman秩相关分析结果显示，APRI、FIB－4指数与肝纤维化Metavir分期均呈正相关(rs=0.550，P＜0.001;rs=0.444，P＜0.001，见图2～3)。

图2 不同肝纤维化Metavir分期患者APRI箱式图Figure2 Box plots showing APRIof patientswith different Metavir LF stages

图3 不同肝纤维化Metavir分期患者FIB－4指数箱式图Figure 3 Box plots showing FIB－4 index of patients with different Metavir LF stages

2.4 肝纤维化指数、APRI和FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期肝纤维化指数、APRI和FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期F≥2(F0～1/F2～4)、F≥3 (F0～2/F3～4)、F=4(F0～3/F4)约登指数最大时的截断值、ROC曲线下面积以及灵敏度和特异度见表1，ROC曲线见图4～6。肝纤维化指数与APRI、肝纤维化指数与FIB－4指数、APRI与FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期F≥2、F≥3、F=4 ROC曲线下面积比较，差异均无统计学意义(P＞0.05，见表2)。RTE诊断肝纤维化Metavir分期F0～1、F2、F3和F4的典型超声图像见图7～10。

图4 肝纤维化指数、APRI和FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期F≥2的ROC曲线Figure 4 ROC curves of LF index，APRI and FIB－4 index for diagnosing Metavir LF stages F≥2

图5 肝纤维化指数、APRI和FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期F≥3的ROC曲线Figure 5 ROC curves of LF index，APRI and FIB－4 index for diagnosing Metavir LF stages F≥3

图6 肝纤维化指数、APRI和FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期F=4的ROC曲线Figure 6 ROC curves of LF index，APRI and FIB－4 index for diagnosing Metavir LF stages F=4

图7 肝纤维化F0～1期RTE图像Figure 7 RTE image of liver fibrosis stage F0－1

图8 肝纤维化F2期RTE图像Figure 8 RTE image of liver fibrosis stage F2

图9 肝纤维化F3期RTE图像Figure 9 RTE image of liver fibrosis stage F3

图10 肝纤维化F4期RTE图像Figure 10 RTE image of liver fibrosis stage F4

表1 肝纤维化指数、APRI、FIB－4指数对肝纤维化Metavir分期的诊断效能Table 1 Diagnostic performance of Metavir LF stages by LF index，APRIand FIB－4 index

表2 肝纤维化指数、APRI和FIB－4指数诊断肝纤维化Metavir分期ROC曲线下面积比较Table 2 Comparison of the area under ROC curves of the diagnosis of Metavir LF stages among LF index，APRI and FIB－4 index

2.5 FPP结果FPP为13.50～36.50 cm H2O，Spearman秩相关分析结果显示，FPP与肝纤维化Metavir分期呈正相关(rs=0.685，P＜0.001，见图11)。Pearson相关分析结果显示，肝纤维化指数、APRI、FIB－4指数与FPP均呈正相关(P＜0.001，见图12～14)。肝纤维化指数与FPP之间的直线方程为:FPP =5.616+5.544×肝纤维化指数，r =0.596，P＜0.001;APRI与FPP之间的直线方程为:FPP=18.144+6.583 ×APRI，r=0.633，P＜0.001;FIB－4指数与FPP之间的直线方程为:FPP =16.693+2.560×FIB－4指数，r =0.696，P＜0.001。将RTE与血清学指标相结合，通过多元线性回归计算得到FPP的预测方程式为:FPP=9.275 +2.992×肝纤维化指数+1.064×APRI +1.605×FIB－4指数，r=0.749，P＜0.001。

图11 不同肝纤维化Metavir分期患者FPP箱式图Figure 11 Box plots showing FPP of patientswith differentMetavir LF stages

3 讨论

大多数慢性肝脏疾病均会导致肝纤维化，最终发展为肝硬化，有研究显示，病毒性肝炎患者发生肝癌的概率随着肝纤维化程度的加重而增加［11］。同时，肝硬化常并发门静脉高压症，有报道称，30%的肝硬化患者在发生食管静脉曲张后2年内会出现消化道出血［12］，若不及时治疗，1年内再次出血的概率可达70%，而病死率可达到33%［8］。所以，早期发现和干预对肝纤维化的控制和治疗非常重要，研究不同肝纤维化程度门静脉压力的变化情况对门静脉高压症的早期预防有重要意义。

本研究采用了新一代的RTE，依靠自身心血管搏动对组织施压产生位移，减少了手动施压产生的人为误差，设备通过探测组织的位移情况，以彩色编码产生实时弹性图像，蓝色表示较硬组织、红色代表较软组织，计算机自动计算相关参数，以数值定量所测量组织的情况，RTE综合了应变均值(MEAN)、标准偏差(SD)、蓝色领域百分比(%AREA)、复杂度(COMP)、偏度(SKEW)、峰度(KURT)、均等性(ENT)、杂乱度(IDM)、角二阶矩(ASM)9个方面参数的结果，通过公式肝纤维化指数=－0.009×MEAN－0.005×SD+0.023 ×%AREA+0.025×COMP+0.775 ×SKEW－0.281×KURT+2.083×ENT +3.042×IDM+39.979×ASM－5.542计算肝纤维化指数，能够定量评价肝纤维化程度，具有较高的诊断效能［13］。另一方面，在病例纳入时本研究排除了有胆汁淤积及急性肝损伤的患者，有研究指出胆汁淤积及急性肝损伤可显著增加肝脏的硬度，从而影响弹性成像的结果［14－16］。本研究中使用的APRI及FIB－4指数是近年来国外建立的多个肝纤维化无创性诊断模型中使用较广泛的两个，最初被用于评价丙型肝炎患者的肝纤维化程度，具有一定代表性，近年被逐渐用于乙型肝炎患者并显示出了较好的诊断效能［17－18］。

本研究结果显示，肝纤维化指数诊断显著肝纤维化(F≥2)、严重肝纤维化(F≥3)和早期肝硬化(F=4)的ROC曲线下面积分别为:0.760、0.831、0.828，与Ferraioli等［19］报道的结果相似，说明RTE对于严重肝纤维化以及早期肝硬化具有较好的诊断效能。APRI诊断肝纤维化F≥2、F≥3、F=4期的ROC曲线下面积分别为0.782、0.765、0.786，FIB－4指数诊断肝纤维化F≥2、F≥3、F=4期的ROC曲线下面积分别为0.725、0.776、0.759，通过对ROC曲线的两两比较，并没有发现APRI、FIB－4指数与肝纤维化指数之间的诊断效能有差异，然APRI与FIB－4指数在临床上较易获得，只要将常规化验结果与患者的基本特征进行简单计算即可，在医疗条件有限的地方，具有广阔的应用前景。

有研究证明，在肝纤维化的形成过程中，门静脉的阻力逐渐增加，血管直径逐渐增大，门静脉的血流速度逐渐降低［20］。本研究中FPP与肝纤维化Metavir分期呈正相关，通过箱式图可以看出发生肝硬化(F4)的患者FPP增加较明显，且范围跨度较大，这可能是由于在肝硬化的不同阶段，门静脉系统的血流动力学变化不一致［20］。无创性检测肝纤维化的方式近年来发展较为迅速，特别是在超声弹性成像领域，在前述理论的基础上试图用评估肝纤维化的方法来评估门静脉压力，本研究结果显示，肝纤维化指数、APRI及 FIB－4指数与肝纤维化Metavir分期均呈正相关，同时，与FPP也呈正相关。将RTE与血清学指标相结合，通过多元线性回归方程，得到诊断性能较好的计算公式:FPP=9.275+2.992×肝纤维化指数+1.064×APRI+1.605×FIB－4指数。

本研究中，患者均在术前1周内行RTE，术后即获得组织标本，有学者认为行超声弹性成像与获得组织标本的间隔在3个月之内所得结果较为可靠［21］，本研究结果没有受到时间间隔的影响。血清学指标结果取自患者入院第2天清晨采集的血样，未受到治疗的干扰，采血时间至标本获得时间不超过4周［21］。本研究开腹后即测量FPP，未做过多探查，这一方面统一了标准，另一方面减少了手术对FPP造成的影响。本研究也有一些不足之处，纳入的样本量相对较少，仍需大样本、多中心的研究来证实。

本研究一方面通过ROC曲线阐述了肝纤维化指数、APRI、FIB－4指数对乙型肝炎患者肝纤维化的诊断效能，另一方面初步探索了以上指标单独或联合评估FPP的可行性，肝纤维化指数、APRI及FIB－4指数可以在评估乙型肝炎患者肝纤维化程度的同时评估门静脉的压力。

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Evaluation of Hepatic Fibrosis and Portal Venous Pressure of Patients W ith Hepatitis B Using Real－time Tissue Elastography and Serological Indicators

FENG Jin－chun，LI Jun，XU Li－hong，et al.Department of Hepatobiliary Surgery，the First Affiliated Hospital of Medical College，Shihezi University，Shihezi832000，China

Objective To investigate the feasibility of real－time tissue elastography(RTE)，aspartate aminotransferases，AST－to－platelet ratio index(APRI)and FIB－4 index in the assessment of liver fibrosis and portal venous pressure in hepatitis B patients.Methods A total of 69 patients with hepatitis B who were admitted into the First Affiliated Hospital of Medical College，Shihezi University from September2014 to June 2015 were enrolled.Of them，31 patientsunderwent liver biopsy and 38 patients underwent hepatectomy.RTE was used to determine the liver fibrosis(LF)index，the serological indicators were collected，and APRI and FIB－4 index were worked out.Free portal pressure(FPP)was measured as hepatectomy was conducted，and pathological examination was undertaken to determine the stages of liver fibrosis(Metavir LF stages).Results The numbers of patients whose Metavir stages were F0，F1，F2，F3 and F4 were8(12%)，21(30%)，23(33%)，7(10%)and 10(15%)respectively.The LF index，APRI and FIB－4 index were within the ranges of1.63－4.02，0.08－2.10 and 0.33－6.31 respectively.The Spearman correlation analysis showed that LF index，APRI and FIB－4 index were positively correlated with the Metavir staging of liver fibrosis(rs=0.582，P＜0.001;rs=0.550，P＜0.001;rs=0.444，P＜0.001).The pairwise comparison of the area under ROC curves(AUC)of diagnosing Metavir staging(F≥2，F≥3，F=4)of liver fibrasis among LF index，APRI and FIB－4 index showed no significant differences(P＞0.05).In the hepatectomy patient group，FPP ranged from 13.50 cm H2O(1 cm H2O=0.098 kPa)to 36.50 cm H2O.Spearman correlation analysis showed that FPP was positively correlated with the Metavir staging of liver fibrosis(rs=0.685，P＜0.001).Spearman correlation analysis showed that LF index，APRI and FIB－4 index were positively correlated with FPP(r=0.596，P＜0.001; r=0.633，P＜0.001;r=0.696，P＜0.001).Linear combination of the RTE and serological indicators could predict FPP as follow:FPP=9.275+2.992×LF index+1.064×APRI+1.605×FIB－4 index，r=0.749，P＜0.001.Conclusion RTE，APRI and FIB－4 index can not only evaluate the staging of liver fibrosis but also evaluate portal venous pressure.

Liver cirrhosis;Elasticity imaging techniques;Portal pressure;Aspartate aminotransferases

R 657.31

A

10.3969/j.issn.1007－9572.2015.30.026

2015－06－01;

2015－08－14)

(本文编辑:陈素芳)

国家自然科学基金资助项目(81360076);科技援疆专项(2014AB051);石河子大学科学技术研究发展计划(2014ZRKXYQ21)

832000新疆石河子市，石河子大学医学院第一附属医院肝胆外科(丰锦春，张示杰，吴向未，杨宏强，孙红，彭心宇)，超声科(李军，王甲嘉，杜婷婷)，消化内科(徐丽红)，感染科(朱庆峰)，病理科(赵瑾)

彭心宇，832000新疆石河子市，石河子大学医学院第一附属医院肝胆外科;E－mail:pengxinyu2000@sina.com