鱿鱼皮胶原蛋白肽生理功能的研究进展

夏克东，刘振锋，田少君，*，马燕

（1.河南工业大学粮油食品学院，河南郑州450001；2.浙江宇翔生物科技有限公司，浙江杭州310024）

鱿鱼皮胶原蛋白肽生理功能的研究进展

夏克东1，刘振锋2，田少君1，*，马燕1

（1.河南工业大学粮油食品学院，河南郑州450001；2.浙江宇翔生物科技有限公司，浙江杭州310024）

鱿鱼皮是一种高蛋白低脂肪的物质，蛋白组成与本体基本一致，而且胶原蛋白含量相对较高，其丰富的营养价值已经被大家所认可。主要介绍了国内外对鱿鱼皮蛋白肽的生物活性功能，如抗氧化活性、ACE抑制活性、抑制肿瘤细胞活性以及抗衰老等的研究，为鱿鱼皮蛋白肽的开发利用提供参考。

鱿鱼皮；胶原蛋白；肽；生理功能；抗氧化

鱿鱼是世界上三大未被充分开发利用且极具潜力的海洋生物资源之一，鱿鱼营养价值极高，是良好的水产品加工原料。在许多国家，鱿鱼的捕捞量都已经占到其渔业总产量的一半左右。我国鱿鱼加工主要分布在浙江和山东，近几年，鱿鱼年加工量突飞猛进，约有35%的鱿鱼头、足、内脏及表皮等废弃物产生，其中鱿鱼皮占8%～13%［1］。鱿鱼皮是一种高蛋白低脂肪物质，它的蛋白组成与鱿鱼本体基本一致，鱿鱼皮干物质中80%左右是胶原蛋白，鱿鱼皮胶原蛋白具有良好的保水性、湿润性、吸油性及乳化性［2］使得它在化妆品、摄影用的明胶等方面有良好的应用前景。进一步研究表明鱿鱼皮胶原蛋白水解成为小分子肽后不仅更易于被肠道直接吸收，而且具有良好的降血压、调血脂、抗氧化、活化细胞机能和抑制肿瘤细胞活性等多种生理功能［4］，在食品、医疗及保健品方面具有良好的应用前景［5］。鱿鱼皮胶原蛋白肽虽然利用价值很高，然而它们的高值化却没有被重视，许多鱿鱼皮都被作为废弃物丢掉或掩埋，造成了环境污染，同时也浪费了资源。如果将鱿鱼皮加以回收利用，将鱿鱼皮胶原蛋白水解成为小分子肽应用于食品、药品及保健品中，不仅有利环境，同时也拓宽了胶原蛋白肽的来源。

1鱿鱼皮的成分组成

鱿鱼皮基本成分有水分、灰分、粗脂肪和粗蛋白等。鱿鱼皮与鱿鱼胴体的营养成分组成和相对含量相差不多，水分含量都在78%左右。Thanonkaewa等［6］研究鱿鱼皮粗蛋白的含量虽然没有胴体的高，但是也达到了11.9%～14.9%；其组成氨基酸有18种，3种特征氨基酸由高到低依次为：脯氨酸、甘氨酸和丙氨酸［5］。鱿鱼皮脂肪含量为0.5%，低于鱿鱼胴体的1.23%；脂肪中多元不饱和脂肪酸含量为50.3%，其中DHA与EPA的相对含量分别为48.68%和20.51%，它们可以起到保护眼睛的作用。鱿鱼皮中胆固醇含量5.40mg/g，磷脂含量为2.54 mg/g；也含有各类矿物质元素如Na、K、P、Ca等。Na、K等是水产品中对呈味有较大影响的无机成分。另外，鱿鱼皮VE含量几乎为胴体的5倍，VC含量高达38.32 μg/g。

2鱿鱼皮胶原蛋白及肽的组成特性

鱿鱼皮总蛋白含量较高，鱿鱼肌原纤维蛋白的独特属性是水溶性。鱿鱼皮胶原蛋白是连接组织的一种重要蛋白质，鱿鱼皮胶原蛋白组成氨基酸与鱿鱼本体基本一致，含有甘氨酸、脯氨酸及羟脯氨酸等，并且鱿鱼皮胶原蛋白中还含有人体所必需的氨基酸——精氨酸［5］。从鱿鱼皮胶原蛋白氨基酸的组成和相对分子质量分布来看鱿鱼皮胶原蛋白为I型胶原蛋白，其α链包含α1、α2和其它脊椎动物没有的α3，鱿鱼皮胶原蛋白中含有肌浆蛋白肽（30 kD）、肌纤维蛋白肽（含肌球蛋白重链（192 kD），肽（97.4 kD）、原肌球蛋白肽和肌钙蛋白肽（29 kD））等多种功能性蛋白肽［7］。与其它陆生动物胶原蛋白相比，鱿鱼皮胶原蛋白具有来源广、制备成本低、易于调制、热稳定性低等特点。而且其羟脯氨酸含量较低而甲硫氨酸含量比较高，羟脯氨酸在连结多肽和稳定三螺旋结构方面起重要作用，使鱼皮胶原蛋白具有较低的变性温度，因此在提取、纯化以及应用中都应该保持温度适当以保持其活性。甲硫氨酸则对肽的抗氧化活性起着重要作用。另外它还具有低抗原性、低过敏性、易酶解等优点，有着巨大的研究和应用价值。鱿鱼皮胶原蛋白肽即鱿鱼皮经酸碱处理除去杂蛋白再用蛋白酶水解得到的产物。但是生物活性肽只有达到一定纯度才能更好实现其生物活性。而高效液相色谱技术是目前分离纯化比较好的方法，离子交换柱可以对不同带电性质和带电量的肽进行分离，凝胶柱用来分离不同分子量的肽；不同的肽段具有不同的疏水性和亲水性，依据这个原理用反相柱分离出抗氧化活性的肽段。

3胶原蛋白肽的功能特性

3.1抗氧化性

酶解鱿鱼皮胶原蛋白获得的生物活性肽如α-生育酚、肌肽［8］等都具有良好的抗氧化活性，它们的抗氧化机理主要是因为其含有高还原性的氨基酸或氨基酸序列可以抑制体内的一些氧化反应的发生，如螯合金属离子，清除自由基等。其抗氧化能力为鱿鱼加工过程中废弃物的高值化利用开辟出了新途径。研究表明清除能力的增加是因为蛋白肽中的氨基酸作为电子给体与自由基反应得到更稳定的产物［9-11］。影响蛋白肽抗氧化的因子主要有氨基酸的组成与排列顺序、结构及肽的分子量等［11-13］。

3.1.1氨基酸组成与抗氧化能力

Fe3+或其复合物可催化活性氧自由基的形成及促进脂质过氧化反应，因此会对细胞及组织造成损伤。鱿鱼皮酶解提取液中提取的多肽组分与这些金属离子螯合可消除其催化作用。Gimenez［14］等指出在FRAP（亚铁还原能力实验）实验中鱿鱼皮蛋白与鱿鱼皮蛋白肽的清除能力相比，发现鱿鱼皮蛋白肽的清除能力要显著的高于鱿鱼皮蛋白（P＜0.05），这也可能是因为鱿鱼皮蛋白水解前一些具有三价铁离子清除能力的氨基酸基团被隐藏了起来，通过蛋白酶的水解使隐藏的氨基酸基团暴露出来从而表现出极强的还原能力。

Davalos等［15］发现色氨酸（Trp）、酪氨酸（Tyr）和甲硫氨酸（Met）抗氧化性最强，其次为半胱氨酸（Cys）、组氨酸（His）和苯丙氨酸（Phe）。甲硫氨酸（Met）和半胱氨酸（Cys）依靠巯基作为电子供体终止自由基链式反应，清除自由基，赖氨酸（Lys）、天冬氨酸（Asp）、谷氨酸（Glu）依靠氨基或羧基侧链而具有螯合金属离子的能力以及作为质子供体［16］的作用。有些氨基酸虽然没有抗氧化作用但是也在抗氧化作用中担当重要角色。如胶原蛋白肽中所含的Leu（亮氨酸）等疏水氨基酸依靠其疏水性使寡肽顺利通过磷脂双分子层，使抗氧化作用在细胞内发生［17］。

3.1.2氨基酸排列顺序与抗氧化能力

Aleman等［12］从鱿鱼水解产物中得到的肽Gly-Pro-Leu-Gly-Leu-Leu-Gly-Phe-Leu-Gly-Pro-Leu-Gly-Leu-Se也表现出了抗氧化活性，这说明除了氨基酸组成外，其它因子对肽的抗氧化也具有重大影响。Eresh［18］等研究表明鱿鱼皮胶原蛋白肽中具有高抗氧化活性的两个肽的氨基酸序列为Phe-Asp-Ser-Gly-Pro-Ala-Gly-Val-Leu（880.18 u）和Asn-Gly-Pro-Leu-Gln-Ala-Gly-Gln-Pro-Gly-Gln-Arg（1 241.59 u）［19］，这不仅取决于这两个小肽的氨基酸序列，也与Leu在序列中的位置有关。Guo等［20］发现肽链C端为酪氨酸（Tyr）残基的3个二肽（Lys-Tyr，Arg-Tyr，Tyr-Tyr）表现出很强的羟自由基和超氧阴离子清除能力，可能由于酚羟基作为质子供体与自由基结合成为更稳定的物质起到了清除作用。肽链N端的第2个氨基酸残基为组氨酸（His）时，如Ala-His，Val-His-His-Ala-Asn-Glu-Asn和Val-His-His也都表现出很强的抗氧化活性［21］。这说明抗氧化性的强弱与氨基酸的顺序及排列结构也可能存在着重要关系。

3.1.3肽的分子量与抗氧化

国内外学者发现同分子量范围的多肽组分对（O2-·）和·OH清除活性不同，清除活性随相对分子质量减小而增大。Bougatef等［10］将相对分子质量低于10 u的鱿鱼胶原蛋白水解物经过分子排阻层析柱，得到4组不同相对分子质量的肽，随着相对分子质量的降低其三价铁离子还原能力和ABTS自由基清除能力均增大，但相对分子质量过小时的肽却表现出低的抗氧化能力。说明也并不是所有小分子都有强的抗氧化活性，这可能是因为存在不具有抗氧化活性的氨基酸和没有抗氧化能力的寡肽，但是一般认为含有2～9个氨基酸的寡肽比大分子蛋白质和多肽表现出更强的抗氧化性［22-23］。Alema N等［24］以鱿鱼皮为原料，比较5种蛋白酶（蛋白酶、中性蛋白酶、碱性蛋白酶、、胰蛋白酶、益瑞蛋白酶、NS37005）水解制备的鱿鱼皮蛋白肽，测其抗氧化性，得出碱性蛋白酶制备的相对分子质量在500 ku～1 400 ku间的鱿鱼皮蛋白肽抗氧化性最好，也包括高的的铁离子清除能力和清除自由基的能力。Atala［25］等也通过ORAC（氧化自由基吸收能力）的方法用小分子肽对AAPH的清除能力来表示其抗氧化活性，结果表明小分子蛋白肽确实可以在酸性条件下像VC一样给予坏血酸保护。另外，该活性多肽组分还可以提高皮肤组织Hyp的含量［26］而起到抗衰老的功效。

3.1.4抗氧化肽的的应用

体内自由基的大量积累会导致脂质、DNA、蛋白质等生物大分子的氧化性损伤，进而导致衰老，会增加肿瘤、心血管疾病、糖尿病的发生率［27］。鱿鱼皮胶原蛋白肽含有多种抗氧化性质的氨基酸及寡肽，对体内自由基有很好的清除作用［28］，可以抑制体内自由基大量积累，它不像BHT、BHA虽然抗氧化能力比较强但是对健康可能存在潜在的危害。Fe3+或其复合物可催化活性氧自由基的形成及促进脂质过氧化反应，因此会对细胞及组织造成损伤。胶原蛋白肽可以清除Fe3+，抑制了活性氧自由基的形成及其脂质过氧化反应［29］，从而保护了细胞组织不受损害。而且它还具有良好的的可溶性和界面性质，这些性质使得它可以作为抗氧化剂乳化剂添加到食品当中，阻止食品中脂质的氧化［30］。因此鱿鱼皮胶原蛋白肽可以作为天然的抗氧化剂添加到食品中去，也可以用于药品、保健品、化妆品以及抗衰老型食品的开发。

3.2降血压作用

目前，高血压已经成为影响人们生活质量的主要疾病，高血压是心脑血管病的首要危险因素，危害非常大，必须高度重视。但是目前降血压药物中常用的是卡普托利和依那普利这两种药物在使用时产生一系列的副作用。因此医学界需要寻找一种天然健康高效的降血压替代品。

高血压病是一个多因子影响的过程，血管紧张素转换酶（ACE）在血压调节的过程中起着重要的作用，鱼皮胶原蛋白肽通过抑制ACE的活性，把不活跃的血管紧张素I转换为血管紧张素Ⅱ，而血管紧张素Ⅱ可以使末梢血管收缩，外周阻力增加，引起高血压。抑制ACE酶活性，可以防止血管末梢收缩，有效预防和缓解高血压，而达到降血压的目的［22］。研究表明从鱿鱼皮胶原蛋白中分离得到的多肽分子可以降低血浆中血管紧张素Ⅱ的水平，血管紧张素Ⅱ可以反映ACE的活性［31］，这说明了胶原蛋白肽具有ACE抑制能力。

林琳［32］等通过体外ACE酶抑制实验用获得鱿鱼皮胶原蛋白肽灌胃两肾一夹型高血压大鼠（RHR），实验结果表明灌胃自制鱿鱼皮蛋白肽的RHR大鼠的收缩压及舒张压较模型组均有明显下降。这表明鱿鱼皮胶原蛋白肽对ACE酶活性确实有很好的抑制作用。Aleman［33］等通过RP-HPLC（反相高效液相色谱）、超滤等从鱿鱼皮胶原蛋白中分馏出3个相对分子质量范围的小肽，分别为（10-3KU，F1；3-1KU，F2；＜1KU，F3；），研究确定小的相对分子质量的多肽片段F3具有较高的ACE抑制能力。再用胃蛋白酶和胰蛋白酶分别处理F1、F2、F3得到F1GI、F2GI、F3GI，从F3GI中发现了一种对ACE酶活性有有效抑制作用的新十肽，其抑制浓度（对ACE抑制率达到50%时，抑制剂浓度即为半抑制浓）IC50值为47.78 μmol/L，其氨基酸序列Gly-Arg-Gly-Ser-Val-Pro-Ala-Hyp-Gly-Pro。研究证明带有亮氨酸残基序列的小肽对抗氧化作用和ACE抑制作用起着重要作用［12］。

鱿鱼皮胶原蛋白肽可以抑制ACE活性，具有降血压的作用，其降压效果明显，不会出现使用药物过程中出现的一系列副作用。而且经肠胃消化吸收后，鱿鱼皮胶原蛋白肽的ACE抑制效果会更加的明显［33］。这为鱿鱼皮胶原蛋白肽在保健行业的开发利用提供了广阔的市场前景。

3.3活化细胞抑制肿瘤活性

肿瘤（tumor）是一种基因病，但并非是遗传的。它是指细胞在致癌因子作用下，基因发生变异，失去对生长的正常调控，导致单克隆性异常增生而形成的新生物。科学研究发现，小分子蛋白肽能与肿瘤基因以及对肿瘤产生作用的调控因子特异性结合，从而发挥抗癌的作用，它可以在肿瘤细胞生长、发展的不同环节，特异性杀伤、抑制肿瘤细胞。从而达到抑制肿瘤活性，保护人体健康的作用。

鱿鱼皮胶原蛋白肽中含有丰富的的D-氨基酸、羟氨酸、α-氨基酸和β-氨基酸［34］，这些小肽对肿瘤细胞活性的抑制很好。Alema［24］等研究不同酶水解的鱿鱼蛋白肽对恶性肿瘤细胞系MCF-7和U87生长的影响。结果表明在48 h和72 h后经益瑞蛋白酶、碱性蛋白酶水解后的鱿鱼蛋白肽对恶性肿瘤细胞系的生长有显著地抑制作用（P＜0.01）。72 h后益瑞蛋白酶的水解产物又表现出对恶性肿瘤细胞毒素的产生有最高的抑制作用［72 h后对MCF-7和U87细胞系的生长抑制分别达到了（96.6±0.5）%和（91.2±2.7）%］。鱿鱼蛋白肽可以抑制恶性肿瘤细胞mRNA的表达，从而阻止癌细胞的扩增。人体细胞发生癌变的主要原因是因为人体细胞电子被抢夺，活性氧（自由基ORS）是一种缺乏电子的物质（不饱和电子物质），该物质进入人体后争夺细胞电子，使细胞失去电子发生癌变，发生癌变的细胞又会抢夺周围细胞的电子，从而引起恶性循环。小分子蛋白肽为人体提供负离子，人体得到负离子后，由于负离子带负电有多余的电子，可提供大量电子，而阻断恶性循环，癌细胞就可防止或被抑制。

研究结果表明抗氧化活性对于肿瘤治疗有非常重要的临床意义。而鱿鱼皮蛋白肽又具有很好的抗氧化能力，这也是它能够抑制肿瘤活性的一个重要原因，使得它在医药抗癌方面也有很高的利用价值。

3.4抗衰老作用

皮肤衰老主要是由内源性和外源性等多种因素引起的复杂过程，外源因素主要有日照、风吹、接触有害物质以及抽烟等。其中，太阳光中的紫外线辐射是引起皮肤衰老最重要的因素，称为光老化。研究表明波长在290 nm～400 nm的紫外线会损伤结缔组织，紫外线辐射使皮肤内产生自由基，从而引起衰老。鱿鱼皮蛋白肽可以清除人体内的活性氧和自由基。因此，它可以起到抗衰老的作用。

刘治东［35］等通过建立小鼠皮肤光老化模型，通过实验得出对小鼠注射不同剂量的鱿鱼皮胶原蛋白肽可以显著增加小鼠皮肤组织及血清中的超氧化物歧化（SOD）、过氧化氢酶（CAT）、谷肌甘肤还原酶（GSHPx）活力，降低丙二醛（MDA）含量（P＜0.05，P＜0.01），对小鼠皮肤组织中羟脯氨酸含量也有显著提高，从而改善小鼠皮肤胶原纤维的受损程度。这表明鱼皮胶原蛋白肽可以促进机体的抗氧化功能从而起到抗衰老的作用。

鱿鱼皮蛋白肽不仅有抗衰老作用，而且它的高度可溶性、亲水性、乳化性以及组织相容性［36］等性质，使得它对皮肤有很好的滋润和修复作用，因此可以用于生产美容护肤品，如保湿乳液、洗面奶等。

3.5其它功能

除此之外，鱿鱼皮胶原蛋白肽还具有降血脂、促吸收、预防风湿病、免疫调节［37］作用和促进运动性骨骼肌损伤的修复等作用。

4现状

胶原蛋白是一种生物性高分子蛋白质，在细胞中扮演结合组织的角色，广泛用于食品工业、化妆品行业、医药材料等领域，胶原因其弱的抗原性和良好的生物相容性，在烧伤、创伤、眼角膜疾病、美容、硬组织修复、创面止血等医药卫生领域广泛用。目前提取鱼皮胶原蛋白的方法主要有热水浸提法、酸法、碱法、盐法及酶法等，其活性肽的获得方法则有从天然生物体中提取、通过化学方法和重组DNA技术合成、体外水解蛋白质等。各方法的选用取决于目的肽段的长短、数量及用途等。天然产物中活性肽含量很少，将活性肽成分提取出来发挥它的用处很有必要。目前，对鱿鱼皮胶原蛋白结构及各项生理功能研究都比较多，但是基本上都是处于实验室阶段的研究，并未真正工业化，大部分鱿鱼皮仍是被作为废弃物掩埋或者是简单加工成为饲料，造成胶原蛋白资源的浪费。这其中存在的关键问题是从鱿鱼皮提取胶原蛋白的技术还不够纯熟；在制备过程中还有许多需要解决的问题，如在加工过程中如何有效去除鱿鱼皮蛋白水解产物产生的腥味与颜色［38-39］，制备成本高、回收利用率低等。随着科学技术的发展以及人们环保意识的增强，鱿鱼皮胶原蛋白肽的开发和利用中遇到的问题也会被相继解决。

5展望

鱿鱼皮胶原蛋白肽具有抗氧化、降血压、抑制恶性肿瘤细胞活性、抗衰老等生理功能。这些特性使该蛋白肽作为添加剂或功能成分在食品、医疗、保健及美容方面具有良好的应用前景。目前，药源问题是制约海洋药物发展的关键问题，胶原蛋白及其为原料所衍生的生物医疗材料已经被普及。我国鱿鱼捕捞量大，以鱿鱼皮为原料开发胶原蛋白产品有望在海洋药物药源产业化方面取得重大突破。国内外学者对鱿鱼皮蛋白肽的研究做出了很大努力，相信鱿鱼皮胶原蛋白的有效利用会在很大程度上解决医药食品上胶原蛋白的来源不足的问题，运用现代分离提取技术获得优质鱿鱼皮胶原蛋白在带来经济效益的同时也能缓解环境压力，具有良好的开发前景。

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Research Progress of the Bioactive Functions of Proteins and Peptides from Squid Skin

XIA Ke-dong1，LIU Zhen-feng2，TIAN Shao-jun1，*，MA yan1
（1.Henan University of Technology Foodstuffs College，Zhengzhou 450001，Henan，China；2.Zhejiang Yuxiang Biotechnology Co.，Ltd，Hangzhou 310024，Zhejiang，China）

Squid skin contains low fat and high protein，and the level of proteins from squid skin is the same as squid body.Its rich nutritional value has been commonly recognized.This paper mainly introduces the studyabout the bioactive functions of squid skin peptide，such as antioxidant activity，ACE inhibitory activity，inhibition of tumor cell activity and anti-aging active suppression.These will provide some reference for the exploitation and application of proteins and peptides extracted from squid skin.

squid skin；collagen；peptides；bioactive function；antioxidant

10.3969/j.issn.1005-6521.2015.17.041

2014-12-24

河南省高校科技创新团队支持计划（13IRTSTHN028）

夏克东（1988—），男（汉），硕士研究生，研究方向：粮食、油脂与蛋白。