磺胺类抗生素在斑马鱼体内的生物富集性及模型预测评估

许静，王娜，孔德洋，孔祥吉，单正军

环境保护部南京环境科学研究所，南京 210042

磺胺类抗生素在斑马鱼体内的生物富集性及模型预测评估

许静*，王娜，孔德洋，孔祥吉，单正军

环境保护部南京环境科学研究所，南京 210042

针对磺胺类抗生素在鱼体内的生物富集特性，采用半静态生物富集测试法，研究磺胺二甲嘧啶(SMT)和磺胺甲恶唑(SMX)在斑马鱼(Brachydanio rerio)体内的生物富集规律及生物富集系数(bio-concentration factor, BCF)，并选用3种常用预测模型对2种磺胺类抗生素的BCF值进行估算，比较了估算值与实际测定值，为磺胺类抗生素生物富集性的预测提供依据。研究结果表明，当暴露浓度为0.01 mg·L-1～1.00 mg·L-1时，鱼体对SMT的最大生物富集系数BCF值为1.11，最大富集量出现在暴露24～48 h期间；SMX的最大BCF值为1.15，最大富集量处于暴露96～168 h之间。根据磺胺类抗生素的理化性质，通过比较3种生物富集预测模型获得SMT和SMX的BCF值，发现其中Kow预测模型所得估算值最为接近实测值。因此可利用该模型作为磺胺类抗生素富集性的预测工具，为我国兽药抗生素的环境风险预测和评价提供依据。

磺胺二甲嘧啶；磺胺甲恶唑；斑马鱼；生物富集

磺胺类药物是具有对氨基苯磺酰胺结构的一类药物的总称，通常作为添加剂以亚治疗剂量添加到动物饲料中，长期以来被用于动物疾病的治疗和预防。在欧洲，磺胺类药物是使用量第二大的兽药抗生素，在我国磺胺类药物的产量增长迅速，1998年为10 164 t，2003年产量突破20 000 t，是我国使用最广泛的兽药抗生素之一[1-4]。随着磺胺类抗生素的大量生产和广泛使用，磺胺类母体化合物通过多种途径进入环境，主要污染途径包括药物生产过程中损失和废弃，后经雨水淋洗进入河流或湖泊等污染水体；除此之外，污染途径还包括水产养殖中药物的直接施用，以及畜禽养殖中疾病的治疗和预防等[5-6]。由于磺胺类抗生素应用广泛、使用剂量大，因此在水体中残留浓度逐年提高[7]，导致磺胺类药物在生物体内的富集风险越来越大，进而通过食物链的传递，进入人体，并且因为人体代谢时间长，在体内蓄积并产生耐药性的可能性增大，严重危害人类健康[8-9]。因此，开展磺胺类药物在生物体内的富集特性研究是十分必要的。

随着我国对磺胺类抗生素的认识越来越深入，其在生态毒理学方面的研究也越来越受到重视。目前，已有研究者发现磺胺类药物的生态毒性较大，林涛等[10]的研究结果显示，磺胺嘧啶对斑马鱼胚胎的孵化、心率和自主运动均产生了不利影响。Sanderson等[11]发现1/3的抗生素对鱼类有显著毒性作用，超过1/2的抗生素对鱼类有毒。在人体中磺胺抗生素的蓄积亦可能会导致各种器官的病变[12]，所以研究磺胺类抗生素在生物体内的富集性将直接关系到人类健康。目前，已有磺胺类抗生素在鱼体内富集性的相关研究[13-14]，但研究的生物体多集中在中大型鱼体上，而对于国内外常用于急性毒性试验的斑马鱼的生物富集性研究较少。由于斑马鱼生命周期短，基因信息与人类接近，研究磺胺类抗生素在其体内的富集性具有重要意义，因此本文选用斑马鱼作为试验生物，采用了半静态试验法，研究二甲嘧啶(SMT)和磺胺甲恶唑(SMX) 2种磺胺类药物在斑马体内的生物富集性，并采用模型估算方式推算2种磺胺类药物的生物富集系数(bio-concentration factor, BCF)。为我国兽药抗生素的环境风险预测和评价，尤其是对水生生态系统的风险评价提供依据。

1 材料与方法 (Materials and methods)

1.1 供试材料

供试药物选用2种典型磺胺类抗生素，磺胺二甲嘧啶(纯度99.0%, sulfamethazine, SMT)、磺胺甲恶唑(纯度99.0%, sulfamethoxazole, SMX)，均由美国Sigma公司生产。

内标物质为氘代SMX-d4(纯度98.0%，sulfamethoxazole-d4, SMX-d4)，购于多伦多研究化学品公司(North York, Ontario)。

受试生物为斑马鱼(Brachydanio rerio)，试验开始时鱼体长(连尾)2～3 cm，体重约为0.27～0.30 g/尾，脂肪平均含量3.48%。试验前在室内驯养1周，驯养期间正常喂养，昼夜充氧，水温(23±1) ℃，pH值7～8。预养期间斑马鱼生长正常，无疾病、肉眼可见畸形及死亡。

供试仪器：ACQUITYTM超高效液相色谱仪-Quattro Premier XE质谱仪(UPLC-MS/MS，Waters公司，美国)；Excella E24R全温度振荡器(New Brunsuick Scientific公司，美国)；VCX500超声破碎仪(Sonics公司，美国)；CR 22GⅡ离心机(HITACHI，日本)；R-210旋转蒸发仪(BUCHI公司，瑞士)。

供试试剂有硫酸、氨水、无水硫酸钠(均为分析纯，南京化学试剂有限公司，中国)；甲醇、丙酮、乙腈(均为色谱纯，Merck公司，德国)。

1.2 实验方法

本试验主要依据化学品测试导则OECD 305[15]鱼类生物富集试验方法，并参考US EPA的《Ecological Effects Test Guidelines》(OPPTS 850.1730)[16]和我国《化学药物环境安全评价试验准则》[17]，采用半静态法对2种典型磺胺类抗生素进行生物富集效应研究。

半静态试验法：试验期间每隔24 h更换1次药液，以保持试验药液的浓度不低于初始浓度的80%。

试验用水为经曝气去氯处理24 h的自来水。试验容器为口径29 cm、容积15 L的玻璃缸。本试验设置了0.01 mg·L-1、0.05 mg·L-1、0.10 mg·L-1、0.50 mg·L-1、1.00 mg·L-1共5组浓度处理，每个处理设3个重复。在每个试验缸中配制14 L药液，投入斑马鱼70尾，试验温度控制在(23±2) ℃之间。水样和鱼样的采样频次为药物暴露0 h、6 h、24 h、48 h、72 h、96 h、168 h和192 h，每次水样采集100 mL，鱼样采集8尾(约2.0 g)。

由于磺胺类抗生素在水中的溶解度较小，进行鱼类生物富集试验时，采用了助溶剂助溶，同时要避免助溶剂对鱼类的影响。本实验中设置一组仅加助溶剂不加药的对照组，助溶剂为丙酮，加入量小于0.1%(V/V)，结果显示，加助溶剂不加药的对照组中斑马鱼未出现不良症状或死亡情况，因此可选用丙酮作为试验中的助溶剂。

1.3 分析方法

水样处理：取水样加入含2.0 mL甲醇的具塞磨口10 mL试管中至刻度，摇匀，过0.22 μm滤膜，待UPLC-MS/MS进行分析。上述方法的水体回收率为SMT 99.8%、SMX 99.0%。

鱼样处理：取鱼样(全鱼8尾，约2.0 g)，先用吸水纸吸干鱼体表面水分，再置于玛瑙研钵中加入2 g无水硫酸钠碾磨，将鱼样磨碎脱水，加入30 mL乙腈，匀浆2 min，以6 000 r·min-1离心，过滤后，再加乙腈20 mL用上述方法提取1次，合并提取液，将提取液转入250 mL分液漏斗中，加入30 mL预先用乙腈饱和过的正已烷进行萃取净化，收集下层乙腈层，经旋转蒸发至近干，N2吹干后用甲醇水溶液(V(甲醇)∶V(水)=1∶4)定容至1 mL，涡旋振荡1 min，过0.22 μm微孔滤膜，待UPLC-MS/MS进行分析。

表1 检测磺胺类抗生素超高效液相色谱流动相梯度洗脱条件Table 1 The gradient elution conditions of mobile phases for ultra performance liquid chromatography analysis of sulfonamide antibiotics

注：流动相A为乙腈，流动相B为0.1%甲酸/水(V/V)。

Note: Acetonitrile as mobile phase A, 0.1% formic acid/water (V/V) as mobile phase B.

质量控制：SMT和SMX在水体中的加标回收率分别为99.7%～99.9%、98.9%～99.1%，在鱼体中的加标回收率分别为81.9%～84.0%、79.8%～83.2%，均符合本试验检测要求。

超高效液相色谱条件: ACQUITY UPLC BEH C18柱，1.7 μ m，2.1 mm×50 mm，Waters；流动相A为乙腈，流动相B为0.1%甲酸/水(V/V)，梯度洗脱条件见表1；流速0.1 mL·min-1；进样量5 μL。

质谱条件：电喷雾离子源(ESI)；离子源温度为120 ℃ ；脱溶剂温度为350 ℃ ；脱溶剂气和锥孔气为氮气；碰撞气为高纯氩气；脱溶剂气流速为600 L·h-1；锥孔气流速为50 L·h-1；采用多反应监测模式(MRM)检测；质谱采集参数见表2。

1.4 数据处理

若试验结束时水体及鱼体中药物含量变化已基本达到平衡，此时鱼体对药物的富集系数为：

BCF=Cfs/Cws

(1)

式中，Cfs，平衡时鱼体药物含量(mg·kg-1)；Cws，平衡时水中药物含量(mg·L-1)。若试验结束时，鱼体中药物浓度未达平衡，由用BCF8d表示。

2 结果(Results)

生物富集作用是指污染物从环境中进入生物体内蓄积，进而在食物链中传递与富集的能力。污染物的生物富集作用越强，对生物的污染程度与慢性危害作用越大[18-20]。通常以生物富集系数(BCF)来度量污染物在生物体累积的趋势，作为描述生物对污染物质富集效应的指标，在污染物环境和健康风险评价中占有非常重要的地位。

试验结束时，空白对照组和助溶剂对照组、以及正式试验组中斑马鱼的死亡率均为0%，说明试验过程中生物体状态良好，且助溶剂对鱼体基本无影响，不影响本试验的富集结果。

2.1 SMT在斑马鱼体内的生物富集

SMT的生物富集试验结果见图1、图2。结果显示，试验8 d期间，当暴露实际浓度为0.008 mg·L-1～0.845 mg·L-1，SMT在鱼体内的最大BCF为1.11。SMT在不同浓度组中的BCF8d均小于10，根据我国生物富集性等级划分标准[21]，属低生物富集性。

表2 磺胺类抗生素的质谱检测条件Table 2 Mass-spectrometric detecting conditions of sulfonamide antibiotics

图1 不同浓度组SMT在斑马鱼体中含量的变化

图2 不同浓度组SMT在斑马鱼体中的BCF值走势图

图3 不同浓度组SMX在斑马鱼体中含量的变化

图4 不同浓度组SMX在斑马鱼体中的BCF值走势图

2.2 SMX在斑马鱼体内的生物富集

SMX的生物富集试验结果见图3和图4。结果显示，至试验第8天，当实测暴露浓度为0.01 mg·L-1～0.897 mg·L-1时，SMX在鱼体内的最大BCF达1.15。SMX在不同浓度组中的BCF8d均小于10，属低生物富集性[21]。

2.3 SMT和SMX的BCF值估算

药物在生物体内的富集作用强弱与药物的水溶性、脂溶性、辛醇/水分配系数、土壤吸附分配系数等密切相关，SMT和SMX的理化性质[22-23]见表3，根据这些性质可以推算出药物的BCF值[24]。

根据Kow值估算，较著名的是Veith等[25]利用一系列不同鱼种和84种不同的化合物经实验得到的估算式：

lgBCF=0.76lgKow-0.23

( 2 )

根据式(2)可计算求得SMT的生物富集系数BCF估算值为2.39；SMX的BCF估算值为2.80。

由水溶解度估算BCF：可以使用Kenaga和Goring[26]在实验室通过对不同鱼种和36种有机物进行研究后推得的估算式：

lgBCF= -0.564lgS+2.791

( 3 )

根据式(3)和SMT 29 ℃下的水溶解度可计算求得生物富集系数BCF值为9.99；因SMX的水溶解度低，因此该方程难以估算出SMX的BCF值。

由土壤吸附分配系数估算BCF：Koc和BCF之间是经验性的关系，事实上，土壤对一定有机物的亲和力可能同化合物与生态系统中某些部分的亲和力有关，Kenaga和Goring[26]从少量土壤吸附分配系数

表3 磺胺类抗生素的理化性质Table 3 Physical and chemical properties of sulfonamide antibiotics

测定值推导出了以下的估算式：

lgBCF=1.12lgKoc-1.58

( 4 )

根据式(4)可计算求得SMT的生物富集系数BCF估算值为7.59；SMX的BCF估算值为3.16。

3 讨论(Discussion)

由图1结果可见，至试验8 d时，在不同暴露浓度组下，鱼体中的SMT蓄积含量与相应水体中浓度没有等比关系，不因暴露浓度增大而等比增大。图2显示，不同浓度组的最大富集时期均出现在富集暴露时间24～48 h段，即该时段是SMT在鱼体生物富集性最强时段，SMT在鱼体中富集作用较快，24 h即可能达富集最大量。其后富集系数开始下降，显示SMT在鱼体内存在自身消解过程，且消解速率较富集速率快，因此在试验的后半程(72～192 h)生物富集系数较高峰期有所下降。在5个浓度组中，0.01 mg·L-1浓度组(即最低浓度组)下生物富集系数BCF值最大，研究发现，药物的生物富集系数与试验的浓度有一定的相关性，在低浓度的条件下所得BCF比高浓度条件下的BCF高。Franke[27]研究了苯酚在鱼体内的富集特性，发现当暴露浓度为60 mg·L-1时，其BCF值为1.9，当暴露浓度降为32.7 μg·L-1时，BCF值上升为4 312，这一研究结果与本试验的结果相一致。

由图3可见，至试验第8天，在SMX的不同暴露浓度组下，斑马鱼体内的药物富积含量随水体暴露浓度增大而增大，但鱼体和水体浓度间并不呈等比关系，因此SMX在斑马鱼体内的生物富集系数与暴露浓度水平不呈线性关系，在0.01 mg·L-1～1.00 mg·L-1浓度区间下，0.01 mg·L-1浓度组(即最低浓度组)的生物富集系数为最大。该结果表明生物对环境中药物的富集并非无止境，而是有一定的限度，当达到一定阈值时，药物在生物体内的消解(或排出)速度与吸收速度相当，即达到富集平衡[28]，这时暴露浓度大小对富集系数影响不大，这一结果与SMT的研究结果相一致。同时由图3和图4结果可见，不同浓度组的最大富集量时期均出现在富集暴露时间96～168 h段，该时段是SMX生物富集性的高峰时段，富集性最强，而不同的药物浓度影响不大。168 h后富集系数开始下降，SMX在鱼体内的富集量降低，此时在鱼体中发生了自身消解作用，且消解速率快于富集速率。

由本试验中3种预测模型计算出的结果可见，以Kow值估算的BCF值结果与实际试验值最为接近，而其他2种公式计算结果与之偏差较大，说明SMT和SMX在鱼体的生物富集性与Kow值最为相关，而与水溶解度和Koc相关性不大。模型(2)为疏水性模型[25]，说明磺胺类抗生素在生物体内的富集性遵从疏水性模型特征，即药物向生物体内迁移过程的对数值随药物疏水性的增加而增加。综上，在目前化合物的生物富集预测方程繁多的情况下，针对磺胺类抗生素药物的生物富集特性进行预估测时，选择模型(2)进行预测可靠性更强。

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◆

Bioconcentration of Sulfonamide Antibiotics in Zebrafish (Brachydanio rerio) and Model Prediction Assessment

Xu Jing*, Wang Na, Kong Deyang, Kong Xiangji, Shan Zhengjun

Nanjing Institute of Environmental Sciences, Ministry of Environmental Protection of the People’s Republic of China, Nanjing 210042, China

Received 24 June 2015 accepted 26 September 2015

Bioconcentration assessment is very important in the scientific evaluation of ecological risks. As sulfonamide antibiotics might threaten the environment and human health by being delivered and accumulated, sulfamethazine (SMT) and sulfamethoxazole (SMX) were chosen as testing substances to study their bioconcentration in zebra fish (Brachydanio rerio) by semi-static test method. Three kinds of commonly used prediction models for BCF estimation were selected to compare the proximity of the estimated value with the test results. The results showed that exposed to concentrations of 0.01 mg·L-1to 1.00 mg·L-1of SMT and SMX for 8 days, the maximum bioconcentration factor (BCF) of SMT in zebrafish was 1.11, and the period of most bioaccumulation appeared in exposure time of 24 to 48 hours; the maximum BCF of SMX was 1.15, and maximum enrichment period was 96 to 168 hours. The estimating values of BCF with the Kow’s equation was closest to the measured values, and it can be used to predict the bioaccumulation of sulfonamide antibiotics.

sulfamethazine; sulfamethoxazole; zebrafish; Brachydanio rerio; bioconcentration

中央级公益性科研院所基本科研业务专项(有机肥中抗生素对作物的污染与影响研究)；环保公益性行业科研专项(No.201309031)

许静(1982-)，女，助理研究员，研究方向为有毒有害化学品的生态风险研究, E-mail: moon9722@163.com

10.7524/AJE.1673-5897.20150624002

2015-06-24录用日期：2015-09-26

1673-5897(2015)5-082-07

X171.5

A

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