土壤水溶态铜对小白菜的毒害效应及其预测模型

张晓晴，韦东普，李 波，李菊梅，陈世宝，马义兵, *

1. 湖北民族学院林学园艺学院，湖北 4450002. 中国农业科学院农业资源与农业区划研究所 国家土壤肥力与肥料效益监测站网，北京 100081

土壤水溶态铜对小白菜的毒害效应及其预测模型

张晓晴1, 2，韦东普2，李 波2，李菊梅2，陈世宝2，马义兵2, *

1. 湖北民族学院林学园艺学院，湖北 4450002. 中国农业科学院农业资源与农业区划研究所 国家土壤肥力与肥料效益监测站网，北京 100081

土壤中铜(Cu)重金属的生物毒性/有效性主要取决于它们在土壤液相中含量和土壤溶液的性质。探寻土壤有效态Cu的生物毒害效应，表征量化其与土壤溶液性质关系，可为土壤Cu的环境风险评价提供参考。选取17种典型农田土壤，探讨了有效态Cu(土壤孔隙水以及CaCl2浸提态)对小白菜生长的毒性效应及其预测模型。结果表明：土壤孔隙水中Cu对小白菜生长10%抑制的毒性阈值(EC10)和50%抑制的毒性阈值(EC50)，最大值与最小值相差为14.7和14.6倍；同样，对于CaCl2提取态Cu的EC10和EC50，最大值与最小值相差12.7和7.7倍，表明土壤溶液性质对水溶性Cu对小白菜的毒性阈值影响很大。建立了土壤溶液的重要因子(溶解性有机碳、土壤溶液pH值、电导率、全硫含量、Ca2+、Mg2+、K+、Na+)和水溶性Cu阈值之间的多元回归关系，结果显示，土壤溶液性质可以较好地预测水溶性Cu对小白菜的毒性阈值。同时，土壤溶液中Mg2+、K+和S的含量是控制孔隙水中Cu对小白菜生长毒性的最重要因子，单一的S能分别解释34%的EC10变异，K+解释26%的EC50变化。本研究结果可为陆地环境中水溶性Cu的风险评价提供基础。

土壤；铜；毒害效应；小白菜

小白菜是一种含丰富的矿物质和维生素的叶菜类蔬菜，在我国栽培十分广泛。随着农田土壤重金属的污染加剧，叶菜类蔬菜最易受重金属污染的影响[1]，其中小白菜对重金属铜(Cu)的毒害作用表现比较敏感[2]。李波[2]研究发现，在8种常见的农田作物(大麦、水稻、西红柿、青椒、小白菜、芥菜、菠菜和芹菜)中，小白菜是对Cu毒性比较敏感的蔬菜品种。Cu作为植物的营养元素，当土壤中含量较低时，能促进小白菜的生长，而当土壤中Cu的浓度进一步增加，则抑制小白菜的生长。研究表明，当溶液中的Cu含量较高时，小白菜生长受到胁迫，叶绿素a和b的含量下降，光合和呼吸作用受阻；植物细胞中的超氧化物歧化酶等活性降低或遭到破坏，自我调节能力下降；小白菜根系活力大幅降低，根系吸收能力也随之下降等[3]。为建立土壤环境中Cu的生态阈值，查明不同类型土壤和植物相应的Cu毒性临界值是非常必要的。Li等[4]研究不同类型土壤中外源铜对小白菜生长的毒害效应时，发现Cu的毒性阈值变化范围较大。而关于土壤溶液性质对于土壤有效态Cu对小白菜毒害效应影响的研究较少。因此，本文以小白菜为试验材料，比较和确定17个中国农田土壤中水溶性Cu(土壤孔隙水和0.01 mol·L-1CaCl2提取液态)对小白菜的毒害效应，并找出控制水溶性Cu毒性的土壤溶液主控因子和建立其预测模型，为土壤中Cu的生态风险评价提供参考依据。

1 材料与方法(Materials and methods)

1.1 试验方法

本试验选取的全国17个位点农田土壤，其土壤处理方法及土壤性质测定见Li等[4, 5]。土壤理化性质变化范围为：有机碳0.60%～4.28%，pH 4.93～8.90，有效阳离子交换量6.36～33.59 cmol·kg-1，粘粒含量10%～66%。

将CuCl2溶液均匀喷布到土壤上，pH值<5的每千克干土中Cu的添加量分别为0、12.5、25、50、100、200、400、800 mg；在pH值5 ～ 7的土壤中，Cu的添加量分别为0、25、50、100、200、400、800、1 600 mg；在pH>7的每千克土壤中，Cu的添加量分别为0、37.5、75、150、300、600、1 200、2 400 mg。保证土壤水分维持最大田间持水量，培养2 d，风干，过2 mm尼龙筛备用。

盆栽试验在中国农业科学院温室中进行。供试作物小白菜(BrassicachinensisL.)，参照ISO 11269-2(1995)，在植物生长钵中添加650 g处理过的土壤样品，保持60%的最大田间持水量，培养7 d后，种植预发芽(胚根<5 mm)的小白菜种子，置于温室内生长21 d。小白菜生长期间，土壤水分维持田间持水量的60%～ 65%，白天温度为26～32 ℃(14～16 h)，夜间18～24 ℃(8～10 h)。小白菜收获后，取其地上部分放入烘箱(70 ℃)，烘48 h后，称量茎叶生物质量。所有处理均设置3次重复。

1.2 土壤溶液参数测定方法

土壤溶液测定方法具体参考李波[2]。在小白菜毒理实验开始前，土壤添加外源Cu平衡2 d后，便开始提取土壤溶液。土壤溶液采用国际标准双室离心方法提取[6]，将25 g风干土壤放入垫有石英棉的注射器内部，添加去离子水保持土壤持水量为pF 1.7，培养过夜(24 h)，低速离心(3 500 r·min-1) 45 min，收集土壤孔隙水，继续高速离心(15 000 r·min-1) 45 min，保留上清液，过0.45 μm的滤膜，电感藕合等离子体-原子发射光谱(ICP-AES)或电感藕合等离子体-质谱(ICP-MS)测定滤液中Cu以及其它主要的元素(Na、K、Ca、Mg、S)的含量。土壤溶液中pH值、电导率(EC)和溶解性有机碳(DOC)分别采用pH计、电导率测定仪、Formacs全碳检测仪测定。

采用CaCl2提取(0.01 mol·L-1)，土液比为1：5，3 500 r·min-1离心振荡，浸提的时间为30 min，0.45 μm的滤膜过滤，取上清液，ICP-AES法测定Cu含量。

实验测得土壤溶液的基本理化性质为：DOC 53～623 mg·L-1，pH 4.9～8.4，EC 0.53～11.36 mS·cm-1，Ca2+50.4～1 359 mg·L-1，Mg2+11.4～483 mg·L-1，Na+6.15～2 128 mg·L-1，K+1.6～51.5 mg·L-1，S 3.45～721 mg·L-1，具体描述见张晓晴[7]。

1.3 数据处理

水溶性Cu的毒性阈值(ECx，x=10，50)和土壤溶液性质之间的多元回归数据用SPSS 19.0进行统计分析，回归方程中参数因子的显著性水平为p≤ 0.05。

水溶性Cu对小白菜的毒害效应采用log-logistic曲线拟合[8]，方程如下：

(1)

式中，Y为相对小白菜地上部分的干重(%)，X为lg(水溶性Cu的浓度)。Y0、M、b为拟合的参数，M为lg(ECx(10，50))。EC10和EC50分别为小白菜生物量减产10%和50%时水溶性Cu的浓度。通过此方程也可以求得ECx95%的置信区间。

2 结果(Results)

2.1 铜对小白菜的毒性效应

本试验中，在少数土壤中发现低浓度水溶性铜略微增加了小白菜产量，其中最大增加量为对照的114%。但当土壤中水溶性铜浓度的进一步增加时，小白菜的生长逐渐受到抑制，有些土壤中当铜的添加量最高时，小白菜无法生长，其土壤中水溶性铜的浓度和小白菜地上部分的相对干重可以用log-logistic剂量效应曲线很好地进行拟合(图1和2)。孙权等[3]也发现当土壤中铜的浓度较低时，小白菜地上部分产量有增加的趋势，此时根系体积有增大的趋势，从而增加对营养物质的吸收。

图1 孔隙水中铜对小白菜生长的剂量-效应曲线(土壤位点编号S1-S17见表1)Fig. 1 Dose-response curves for Cu concentrations in soil pore water samples for bok choy

图2 CaCl2提取液中铜对小白菜生长的剂量-效应曲线(土壤位点编号S1-S17见表1)Fig. 2 Dose - response curves for Cu concentrations in CaCl2 extraction for bok choy

依据剂量效应曲线计算的小白菜减产10%和50%的土壤水溶性铜的毒性阈值(EC10，EC50)，见表1所示。结果表明，土壤孔隙水中Cu对小白菜的毒性阈值EC10和EC50，变化范围分别为0.03～0.44 mg·L-1和0.07～1.02 mg·L-1，最大值与最小值的差异分别为14.7和14.6倍。CaCl2提取液中Cu的毒性阈值EC10和EC50的变化分别是0.06～0.76 mg·kg-1和0.23～1.78 mg·kg-1，最大值与最小值的差异分别为12.7和7.7倍。在同一套土壤中，Li等[4]发现土壤中外源Cu对小白菜的毒性阈值EC10和EC50的变化范围较大，最大值与最小值的比值分别为37.4和9.5[2]。与土壤外源Cu的毒性阈值变化范围相比，17个土壤的水溶性Cu毒性阈值EC10变化范围明显缩小，说明用水溶性铜作为铜毒性阈值指标可以降低部分土壤性质对Cu毒害的影响；而对于EC50，水溶性Cu阈值变化范围并没有显著缩小，说明毒性阈值受土壤性质影响较大。这些结果说明即使水溶性铜也不能完全作为土壤铜毒性阈值指标，仍然受土壤性质或者土壤溶液性质的影响。

2.2 铜对小白菜的毒性阈值的预测模型

评价土壤溶液性质对水溶性铜的毒性阈值的影响，探索能适用于不同的土壤性质的预测模型，可为制定符合中国土壤质量标准和风险评价提供的参考依据。应用SPSS 19.0软件多元回归分析了土壤溶液性质(pH值、EC、K+、Na+、Ca2+、Mg2+、S、DOC)和土壤水溶性Cu对小白菜的毒性阈值EC10、EC50之间的关系，其简单和多元的回归方程的主要显著结果如表2所示。Mass[9]研究表明，小白菜属于对盐害一般敏感的蔬菜，其对电导率的临界值为1.8 mS·cm-1，在本实验中内蒙古土壤(S12)溶液中电导率为高达11.4 mS·cm-1， Na+的浓度也达到了2 128 mg·L-1，小白菜的生长受到盐胁迫的影响较大，从而影响水溶性Cu的毒性阈值。因此，在多元回归中，只分析其余16个土壤溶液性质和毒性阈值之间的关系。

表1 17种土壤水溶性铜对小白菜生长的毒性阈值Table 1 Toxicity thresholds measured by bok choy shoot for Cu in soil pore water and CaCl2 extraction for 17 Chinese soils

注: a为毒性阈值95%的置信区间；EC10和EC50分别为与对照相比小白菜地上部分生物量减少10%与50%时，土壤孔隙水或CaCl2提取液中Cu的浓度。

Note: a was the range of 95% confidence intervals;EC10andEC50represented the effective soluble Cu concentrations that caused 10% and 50% inhibition for bok choy shoot growth based on soluble Cu concentration in soil pore water and CaCl2extraction , respectively.

表2 基于土壤溶液性质和小白菜生长铜毒害阈值的简单和多元回归方程(n=16)Table 2 Simple and multiple linear regressions from bok choy shoot bioassay between soluble Cu toxicity thresholds and soil pore water chemistry (n=16)

注：EC为电导率；EC10和EC50分别为与对照相比小白菜地上部分生物量减少10%与50%时，土壤孔隙水或CaCl2提取液中Cu的浓度；P：回归方程中系数的显著性水平，*：5%水平显著，**：1%水平显著，***：1‰水平显著。
Note: EC was the electrical conductivity;EC10andEC50represented the effective soluble Cu concentrations that caused 10% and 50% inhibition for bok choy shoot growth based on soluble Cu concentration in soil pore water and CaCl2extraction, respectively; p: significant level of variances in regression equations, *: 5% significant level, **: 1% significant level, ***: 1 significant level.

对于控制土壤孔隙水中Cu对小白菜毒害的最重要的土壤溶液性质为K+、Mg2+和S。例如，单一的S能分别解释34%的EC10变异，单一的K+能分别解释26%的EC50变异。土壤溶液性质对CaCl2提取态Cu的小白菜毒性影响与孔隙水中Ni的有一些差异，除了K+，土壤溶液pH值也是非常重要的土壤溶液性质，例如，单一的pH值可以控制大约35%和53%的EC10和EC50的变化。通过对比可以发现，CaCl2提取态Cu对小白菜的毒性阈值更容易受到土壤溶液性质的影响，尤其是土壤溶液pH值和K+浓度。

3 讨论(Discussion)

3.1 土壤溶液性质对铜植物毒性的影响

影响孔隙水中Cu的毒性阈值的土壤溶液性质显著因子有Mg2+、K+和S，其中最重要的是K+和S，其次为Mg2+。从表2回归方程(1 ～ 4)可以看出，它们与Cu的毒性阈值显著正相关，即随着它们浓度的增加，Cu对小白菜的毒害作用有下降的趋势。与小白菜不同的是，土壤溶液性质对大麦和西红柿的Cu毒害效应影响存在一定的差异。土壤溶液中DOC含量最容易影响Cu对大麦根伸长毒害作用[11]，而Ca2+、Mg2+、DOC对西红柿的毒害影响最大[7]。由此可以看出，在同一套土壤中，由于植物品种间的差异，控制水溶性Cu毒性的土壤溶液性质也存在一定的差异，因此，对于不同的植物，土壤

溶液性质对重金属的毒害作用影响也是需要考虑的重要因素。

3.2 水溶性铜毒性阈值主控因子分析

对于小白菜，Mg2+、K+和S显著地影响着Cu毒性阈值，它们土壤孔隙水中Cu的毒性阈值ECx(10，50)之间的关系，如图3所示。由图3中，可以看出K+与EC50之间有很强的线性相关，随着K+浓度的增加，EC50明显的有上升的趋势，同样对于S，EC50也是随着S浓度的增加而增加。郑颖璐等[12]在模拟土壤溶液中增加Mg2+浓度时，以总Cu浓度表示的小白菜根伸长的半抑制浓度线性增加2倍。然而，在大部分的水培和水体试验中，并没有发现K+能有效的影响Cu的毒性。即便如此，K+对Cu毒害的缓解作用，用生物配体模型或者静电毒性模型都是可以解释，即K+作为一种竞争性的阳离子降低Cu2+在生物配体表面的络合或者降低Cu2+在细胞质膜表面的活性的作用[13-15]。除此之外，K+还是最常见的营养元素，是植物生长必需的，它参与作物对硝态氮的吸收、还原及氮素的代谢过程。本研究中的测试植物-小白菜，它是摄取土壤中钾较多的作物，研究也表明高浓度的K素能显著的提高小白菜的产量、改善小白菜品质[16-17]。因此，土壤溶液中的K+可能通过提高小白菜的产量而间接的影响Cu的毒性阈值。

图3 土壤孔隙水中铜对小白菜生长的毒性阈值ECx (x=10, 50) 与溶液中Mg2+、K+和S含量之间的关系Fig. 3 Relationships between soil solution Mg2+, K+, S and ECx (x=10, 50) of soil soluble Cu in pore water obtained from the bok choy shoot assays

致谢：感谢国家自然科学基金和公益性(农业)行业科研专项的经费资助。感谢澳大利亚联邦科工组织土地与水资源部的Cathy Fiebiger和Gillian Cozens的技术指导。实验土壤采样工作由国家长期土壤肥力试验站及省级土肥所协助完成，在此表示感谢。

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◆

TheToxicityEffectofSoilSolubleCopperonBokChoyandItsPredictionModel

Zhang Xiaoqing1, 2, Wei Dongpu2, Li Bo2, Li Jumei2, Chen Shibao2, Ma Yibing2, *

1. College of Forestry and Horticulture, Hubei University for Nationalities, Hubei 445000, China2. National Soil Fertility and Fertilizer Effects Long-term Monitoring Network, Institute of Agricultural Resources and Regional Planning, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China

3 June 2014accepted11 August 2014

The phytotoxicity / bioavailability of copper (Cu) in soil mainly depends on its liable portion in soil solution and the soil solution properties. Determination of the phytotoxicity of soil soluble copper as a function of soil solution properties is helpful to develop soil environmental risk assessment guidance for China. The bioassay of bok choy plant growth was performed in 17 representative Chinese agricultural soils to investigate the phytotoxicity of soluble Cu based on soil pore water and CaCl2extraction in order to develop empirical models for predicting the soluble Cu phytotoxicity. When considering the toxicity thresholds for Cu in soil pore water, it was found that the effective concentrations that caused 10% biomass growth inhibition (EC10) and 50% inhibition (EC50) represented 14.7 to 14.6 fold differences between the maximum and minimum values. Similarly, theEC10andEC50values of Cu extracted by 0.01 mol·L-1CaCl2had 12.7 to 7.7 fold differences, respectively. These results suggested that the toxicity thresholds of soluble Cu were greatly affected by soil solution properties in a wide range of soils. Meanwhile, the relationships were developed between the important soil solution properties (dissolved organic carbon (DOC), pH, electrical conductivity (EC), S, Ca2+, Mg2+, K+and Na+) and the toxicity thresholds for Cu in a wide range of soils, which indicated that the soluble Cu toxicity on bok choy was predicted well by soil solution properties. Moreover, the multiple regression results showed that Mg, K and S in soil pore water were more important factors controlling Cu toxicity. Single S or K was found to explain 34% (EC10) or 26% (EC50) of variance of the toxicity thresholds, respectively. These quantitative relationships between soluble Cu toxicity and soil solution properties can be helpful for soluble Cu toxicity risk assessment of terrestrial environment.

soil; copper; phytotoxicity; bok choy

2014-06-03录用日期：2014-08-11

1673-5897(2014)4-729-08

： X171.5

： A

马义兵(1957—)，男，博士，研究员，主要从事土壤中重金属的形态，有效性/毒害，及其可预测性模型研究，土壤重金属环境风险评价和治理，发表学术论文140多篇，其中英文70多篇。

国家自然科学基金资助项目(40971262)；公益性行业(农业科研)科研专项项目(200903015)

张晓晴(1984-)，女，博士，研究方向为土壤重金属形态和毒性，E-mail: friedchickenlg@126.com

*通讯作者(Corresponding author)，E-mail：ybma@caas.ac.cn

10.7524/AJE.1673-5897.20140510005

张晓晴，韦东普，李 波，等. 土壤水溶态铜对小白菜的毒害效应及其预测模型[J]. 生态毒理学报, 2014, 9(4): 729-736

Zhang X Q, Wei D P, Li B, et al. The toxicity effect of soil soluble copper on bok choy and its prediction model [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(4): 729-736 (in Chinese)