腮腺腺淋巴瘤MRI表现与病理亚型的相关性分析

1.上海市同济大学附属东方医院医学影像科(上海 200120) 2.江苏省中医院放射科(江苏 南京 210029)

吕良靓 王中秋 张建华周国兴 杜育杉

腮腺腺淋巴瘤MRI表现与病理亚型的相关性分析

1.上海市同济大学附属东方医院医学影像科(上海 200120) 2.江苏省中医院放射科(江苏 南京 210029)

吕良靓 王中秋 张建华周国兴 杜育杉

目的 结合病理探讨腺淋巴瘤的MRI表现，试图进一步提高对该疾病的认识。资料和方法 回顾性分析18例经手术证实的腺淋巴瘤患者，均行MRI增强检查。结合其发病年龄、吸烟史等，重点观察肿瘤部位、形态、大小、边界、磁共振信号、增强程度、颈部淋巴结肿大等，统计分析MRI表现及与病理亚型的相关性。结果 18例共31个病灶, 其中男17例,女1例；年龄53-83岁,平均62.8岁，14例有吸烟史。单发者11例、多发者7例。病灶位于腮腺后下极占81%(25/31)，均有完整包膜，包膜能明显强化占74%(23/31)。肿瘤长轴平行于下颌骨升支占90%(28/31)。肿瘤实性部分增强后呈中度以上强化占74%(23/31)；囊性成分MRI信号多变。颈部淋巴结增大占89%(16/18)。病理亚型为Ⅰ型占61%(19/31)，MRI及病理多为囊实性病灶；Ⅱ型者占26%(8/31), MRI表现均为实性或伴小囊状病灶；Ⅲ型者占13%(4/31)，均为实性肿块。结论 腺淋巴瘤好发老年吸烟男性，有一定的特征(可多发、常位于腮腺后下极、纵向生长、有完整富血供包膜等)。MRI表现和病理密切相关：1)经典型(Ⅰ型)最常见，肿块为囊实性为主；2)上皮主导型(Ⅱ型)为实性肿块或伴小囊变；3)淋巴主导型(Ⅲ型)为相对均匀的实性肿块。囊性成分为蛋白成分，MRI信号复杂，实性成分多呈快进快出强化。

腮腺，腺淋巴瘤，病理，磁共振成像

[Abstrraacctt]] Objeccttiivvee The purpose of this investigation is to study the MRI imaging characteristics of Wathin tumor with pathologically，in order to further improve the understanding the disease. Materials and Methooddss We studied retrospectively on MRI findings and pathologic results in 18 patients who were with wathin tumor confirmed by surgery pathology ,all of them had underwent contrast-enhanced dynamic MR examination before surgeries. Based on these patients' relevant clinical data such as age, smoking history etc. The statistical analysis focused on the lesions' location, shape,size,border of tumors, MRI signal intensity, enhancement degree, and cervical lymph node enlargement etc. Then combination with surgical pathology results, analysis the relationship between imaging characteristics and pathological subtypes. Ressuullttss 18 cases (17 males, 1 female)included 31 lesions; median age, 62.8 years; range, 53-83 years. 14 cases had smoking history.11 cases were single lesions whereas the rest 7 were Multiple lesions.81% lesions have been found that located in parotid posterior inferioring quadrant (25/31).All lesions circumscribed well.Capsule of 74% lesions enhanced obviously(23/31). Lesions with long axis paralleled to the mandibular branch accounted for 90% (28/31).74% lesions enhanced obviously on T1WI(23/31). There were 16 lesions containing cystic components which showed complex intensity in MRI.Cervical lymph nodes enlarged in 89% cases(16/18).The pathological subtypes of 61% lesions were typeⅠ(19/31),in which we can observed big cysts frequently in MRI;26% lesions were typeⅡ(8/31),which presented solid mass or with small cysts;13% lesions were typeⅢ(4/31),of which were solid mass all. Concluussiioonn Wathin tumors are occurring easily in smoking mid-aged and elder men. It has some alike characteristics (multiple, located in the posterior inferioring quadrant of parotid gland, longitudinal growth, full and rich vascular capsule,etc.).MRI findings closely related to the pathological subtypes: 1)The classic type (typeⅠ)was the commonest type which mostly showed cystic-solid mixed masses in MRI; 2) Epithelial leading(typeⅡ)mainly showed solid masses or containing small cysts in MRI; 3) Lymphatic leading(typeⅢ)showed relatively homogeneous solid mass. Cystic components containing protein showed complex situations on intensity of MRI. Solid components showed characteristics of early enhancement and early washout.

[Key worrddss]] Parotid Gland; Warthin Tumor; Pathology; MRI

涎腺肿瘤大约占所有头颈部肿瘤的5%，而发生在腮腺的肿瘤占所有涎腺肿瘤的70～80%[1]，其中良性肿瘤主要为腮腺多形性腺瘤和腺淋巴瘤，约占腮腺肿瘤的75%。腺淋巴瘤在所有腮腺良性肿瘤中发病率仅次于多形性细胞腺瘤。因其临床症状不明显，甚至可隐匿在其他疾病的表象之下同时伴发[2]，故误诊率较高。为进一步提高对该病的诊断准确率，近来笔者搜集了近3年内的18例本院经病理证实的腺淋巴瘤病例，结合该肿瘤的病理结果对照分析其影像学表现，试图提高对腺淋巴瘤的认识。

1 资料与方法

1.1 临床资料18例腺淋巴瘤患者均经手术病理证实，其中男17例，女1例；年龄53～83岁，平均62.8岁。有明确吸烟史者14例，1例无吸烟史，3例不详。病程一周至6年不等。触诊时为质中者15例、质软1例，2例不详；活动度良好者11例。17例初发，仅1例为腺淋巴瘤术后13年复发。

1.2 扫描方法及参数采用的是PHILLIPS Achieva 1.5T及3.0TMR扫描仪，层厚4～6mm，FOV为230×219×111mm，矩阵为244×189。采用TSE快速自旋回波T1WI、T2WI序列，横及冠状位均扫描。18例均行MRI平扫及增强检查，1例加做DWI扫描。增强扫描分别在注射马根维显(钆喷替酸葡胺注射液，注射速率2.5ml/s)后30s、100s扫描。

1.3 观察和评价指标

1.3.1 MR影像观察指标：病灶数目、位置、大小、形状、包膜、病灶实性及囊性成分信号，患侧及对侧正常腮腺组织的形态、信号有无变化。

1.3.2 瘤体的强化：观察肿瘤病灶实性部分及包膜的强化。病灶的强化程度分为不强化、轻度、中度及以上强化。

1.3.3 颈部淋巴结增大标准为：单个淋巴结短径＞1.0cm或多个小淋巴结短径总和超过3.0cm。

1.3.4 手术后病理：大体标本观察瘤体形态、包膜、实性和囊性成分；并在常规HE染色下观察其病理亚型。腺淋巴瘤的病理亚型分类[3]为：Ⅰ型为上皮成分占肿瘤的50%(经典型，为常见类型)；Ⅱ型为上皮成分占肿瘤的70%～80%(即少基质型或上皮主导型)；Ⅲ型为上皮成分占肿瘤的20%～30%，主要成分为淋巴基质(即富基质型或淋巴主导型)；Ⅳ型为广泛鳞状上皮化生(罕见类型)。结合各病理亚型和MRI表现进行统计分析。

表1 18例患者31个病灶影像表现统计表

表2 18例患者（含31个病灶）病理亚型及MRI表现对照表

2 结 果

1 8例病例共3 1个主要病灶，其中单侧单发病例为11例(11/18，61%)；多发病例者仅7例，其中双侧多发病例者5例(5/7，72%)。病灶位于腮腺后下象限者25个(25/31，81%)。

在MRI影像上，31个病灶均境界清楚，包膜完整。包膜在MRI上均表现为T1WI及T2WI上环状低信号(31/31，100%)。病灶最大直径介于0.7～6.4cm。椭圆形者占81%(25/31)，病灶长轴平行于下颌骨升支部者为90%(28/31)。病灶信号均匀者占48%(15/31)，不均匀者占52%(16/31)。病灶实性成分信号在T1WI(相对正常肌肉)为等信号、T2WI稍高信号(27/31，87%)；仅4个病灶表现在T1WI、T2WI上为稍高信号(4/31，13%)。在16个病灶发生囊变，其中7个囊性成分MRI信号混杂(见表1)。增强后，包膜大多呈中度以上较为明显的强化(23/31，74%)。31个病灶实性成分大多呈中度及以上强化(23/31，74%)。除去2例(含5个病灶)未行延迟扫描外，16个病例中26个病灶中大部分呈“快进快出”样强化(22/26，85%)，即在动脉期开始强化，而延迟期开始退出，其中病灶囊性成分不强化(见表1)。

16例可发现周围颈部淋巴结增大(16/18，89%)，部分为单个肿大淋巴结短径超过1.0cm(10/18，56%)，部分为数个小淋巴结短径总和超过3.0cm(6/18，33%)。仅少数病例无明显淋巴结显示(2/18，11%)。MRI所示18例中正常腮腺信号如常；除去多发病例(7例)及1例术后复发病例，余10例中有8例患侧腮腺较对侧饱满(8/10，80%)。

手术记录显示18例患者均包膜完整，触诊质中或偏软，切面多为灰黄灰褐色，实性部分质地尚均匀，部分病灶可见粘液样分泌物充填其中(16/31，52%)(与影像学表现可对应)。

图1-6 男，57岁，左侧腮腺腺淋巴瘤(Ⅰ型即经典型)：图1-3 T1WI、T2WI冠状面及T1WI横断面图示左侧腮腺可见一较大跨叶生长不规则形占位影，可见清晰低信号包膜，其上下径为最大径线，长轴基本平行于对侧上颌骨升支部，实性成分(白箭头)呈等T1稍长T2信号，其囊性成分（*）为T1WI高、T2WI较高信号。图4 DWI示该病变实性成分表现为明显高信号(箭头)。图5 T1WI增强冠状面示其包膜明显强化(长箭头)，实性成分中度强化(短箭头)，周围血管间隙内可见肿大淋巴结影。图6 常规HE染色(10×10倍)显微镜下观察示腺淋巴瘤上皮成分与淋巴间质成分比例基本相当，为经典类型，特征性双侧排布的腺上皮细胞(长箭头)周围可见淋巴细胞间质(短箭头)，而上皮间隙内可见粘蛋白样分泌物充填（*），纤维包膜成分中可见一小血管横截面(粗箭头)。图7-107-10 男，59岁：右侧腮腺淋巴瘤(Ⅱ型即上皮主导型)图7-8 T1WI及T2WI横断面示右侧腮腺后下极可见一边界清晰的结节影，呈等T1稍长T2信号(箭头)。图9 增强后仅轻度强化(箭头)。图10 40×10倍显微镜下观察常规HE染色病理切片，特征性的双层上皮细胞呈乳头状排列且占明显主导优势，周围见少量淋巴细胞间质。图11-16 男性，60Y，左侧腮腺腺淋巴瘤(Ⅲ型即淋巴主导型)：图11 T1WI横断面图示左侧腮腺后下象限可见一类圆形稍高信号影(箭头)，境界清楚，信号尚均匀。图12 T2WI横断面图示该病变为稍高信号，外围低信号包膜(箭头)。图13 T1WI冠状面图示腺淋巴瘤呈长椭圆形(箭头)，长轴基本平行于对侧下颌骨升支部，病灶上下径为其最大径线，提示其纵向生长特点。图14 增强早期T1WI横断面图示其包膜明显强化(箭头)，实质部分开始轻度强化。图15 增强晚期T1WI冠状面图示其包膜仍清晰可见(箭头)，实质部分强化程度较前略减弱。图16 40×10倍显微镜下观察常规HE染色病理切片：该病例为淋巴细胞主导型，图片下部可见特征性双层排列的腺上皮结构(长黑箭)，周围可见大量淋巴细胞间质(短黑箭)，图片上部可见一小动脉横断面（*）。

常规HE染色后分别在10×10及40×10镜下观察，可见其特征性双层上皮结构呈乳头状排列，周围见淋巴细胞基质，局部可见树枝状腺上皮结构间隙内有淡红色分泌物充填，为粘蛋白类物质；包膜完整，其纤维结构中不乏小血管的存在。在18例患者共31个病灶中：有11例患者中的19个病灶的病理亚型为Ⅰ型(19/31,61%)，其中MRI表现为囊实性的病灶为11个，实性为主伴小囊状变者3个，实性病灶为5个；有3例患者的8个病灶为Ⅱ型(8/31,26%)，其中6个MRI表现为实性，2个为实性成分为主伴小囊状变；余3例患者4个病灶为Ⅲ型(4/31，13%)，均为实性肿块，无囊性成分；无Ⅳ型表现者。(见表2)

3 讨 论

腺淋巴瘤又称Warthin 瘤或淋巴乳头状囊腺瘤[4]，为一种临床慢性起病，触诊多质中或质中偏软，大多活动度可，症状隐匿的良性肿瘤，有报道说其恶变率仅为1%[5]。文献报道男性发病率多于女性，且好发于中老年，吸烟为其密切相关因素，近年来女性发病率也在上升[6]。目前的研究均认为该病起源于淋巴组织内异位的唾液腺导管[4]。病理上主要有实性和囊性成分两部分组成，其发生部位、形态、包膜及其MR信号、增强及病理均有一些特点，现分别讨论如下：

肿瘤的发生部位：由于所有唾液腺内数腮腺尤其是后下极淋巴组织最为丰富，故绝大多数腺淋巴瘤发生于腮腺组织后下象限。本组病例81%(25/31)发生在腮腺后下极，与文献报道基本相吻合。腺淋巴瘤单发病例较多见[7-8]，亦可多发。部分学者认为该病具有多发倾向[9-10]，本组病例多发者为39%(7/18)，也间接支持上述观点。笔者认为其多发征象更具特异性，尤其是和腮腺的其他良性肿瘤鉴别(如腮腺混合瘤等)，具有重要价值。

肿瘤的形态：文献报道腺淋巴瘤大多呈圆形、椭圆形或分叶状[7-8]，我们研究的本组病例中，肿瘤呈椭圆形占81%(25/31)，非椭圆形占29(6/31)，大多病灶表现为椭圆形且长轴平行于上颌骨升支部(28/31，90%)(尤其是同侧)，笔者认为这一形态具有一定特异性，提示腺淋巴瘤多纵向生长(上下径较前后径及左右径长)。

肿瘤MRI信号及其强化：我们研究的18个病例中共31个病灶，多因囊变而表现为混杂信号(16/31，52%)。病灶实性成分为T1WI等或稍高信号、在T2WI呈稍高信号。增强后实性成分大多数呈中等以上程度强化。有学者认为其快进快出的强化是腺淋巴瘤的特点[11-12]。这与我们本组的研究结果基本吻合，我们的病理切片也证实腺淋巴瘤中有较丰富的血供。病灶囊性信号因其蛋白含量浓度不同在MRI上可有不同的表现。即便是同一个病灶，其囊性成分因蛋白含量浓度存在差异也可合并多种MRI表现。本组资料显示在含有囊变的16个病灶中(有7个病灶的囊性成分同时合并两种不同的MRI表现)，囊性成分单一表现为T1WI低信号T2WI高信号占44%(7/16)，为含少量蛋白、清亮稀薄的液体；囊性成分单一表现在T1WI及T2WI均呈高信号仅6%(1/16)，为含较多蛋白的粘液物质；囊性成分单一表现为T1WI高信号、T2WI低信号仅6%(1/16)，为含大量蛋白、质地稠厚的液体；囊性成分混杂者占44%(7/16)。我们认为囊性成分在T1WI上呈高信号是粘液蛋白的信号特点，对该病的诊断有重要价值。也有研究认为MRI的DWI对于腮腺良恶性肿瘤的鉴别有价值[13-14]，本组仅1例腺淋巴瘤DWI上瘤体实性部分为明显高信号，和文献报道一致，但进一步大病例组总结是需要的。

肿瘤包膜：腺淋巴瘤大多都有完整、均匀薄壁的包膜，故影像表现上多为境界清楚的肿块，包膜多明显强化[15]，本组中腺淋巴瘤包膜显示率为100%(31/31)，包膜明显强化为74%(23/31)，镜下病理发现包膜的纤维成分中有丰富的小血管存在。我们认为包膜明显强化可和腮腺的恶性肿瘤鉴别，但和腮腺的混合瘤鉴别仍有困难。

淋巴结肿大：腺淋巴瘤患者常伴有颈部淋巴结增生，本组中颈部淋巴结明显增大出现率为89%(16/18)，从另一角度表明腺淋巴瘤瘤体组织的发生和淋巴组织密切相关。绝大多数单发病例的患侧腮腺较对侧饱满(8/10，80%)，可能提示腺淋巴瘤患者常伴有患侧腮腺的反应性增生等改变。

肿瘤的病理亚型和MRI表现相关性：腺淋巴瘤的成分较简单，主要为双层排布的乳头状上皮细胞以及淋巴基质，组织上依据其比例不同分为四型[3]。Ikeda M等学者对腺淋巴瘤的MRI表现和病理基础作了对照研究[16]，但对其病理亚型和MRI表现相关性未作细致对照分析。其18例共31个病灶中，为病理亚型Ⅰ型者为19个，占61%(19/31)，表明该亚型为最常见的病理亚型，与文献报道[3]相吻合。其Ⅰ型肿瘤中的MRI为囊实性病灶11个(11/19，58%)；其次为Ⅱ型(8/31,26%)，MRI表现为实性肿块(6/8，75%)或伴小囊变(2/8，25%)；Ⅲ型者较少见(4/31,13%)，MRI均表现为均匀的实性肿块(4/4,100%)。这一结果提示MR表现为较大囊变者提示其病理亚型多为Ⅰ型；而MR表现为实性肿块者提示其病理亚型多为Ⅱ型或Ⅲ型。Ⅳ型罕见[3]，本组资料亦未见此型。

鉴别诊断：腺淋巴瘤为有清晰包膜的肿块，可和腮腺的恶性肿瘤容易鉴别，但需要和腮腺的良性肿瘤(如多形性细胞瘤、基底细胞腺瘤等)鉴别。多形性细胞瘤可合并钙化、强化呈渐进延迟型(腺淋巴瘤无延迟强化的特点)[17]，无腺淋巴瘤好发老年男性、腮腺后下极、椭圆形纵向生长、DWI上高信号[14-18]等特点。基底细胞腺瘤好发于女性，为腮腺第三位的良性肿瘤，因含纤维粘液样基质可引起T2WI上的信号增高、含有丰富的小毛细血管及小静脉可引起“早出晚归”样强化[19-20]，同时基底细胞腺瘤没有腺淋巴瘤特定好发腮腺后下象限、长圆形且长轴平行下颌骨升支的特点，据此可予以鉴别。

综上所述，腺淋巴瘤为中老年吸烟男性好发，临床症状隐匿，腮腺后下象限为其好发部位，多为单发(可双侧多发)、椭圆形且长轴平行于下颌骨升支、包膜完整的肿块，包膜多强化明显，其实性成分多呈中度且“早进早出”样强化，而囊性成分可因蛋白含量的差异而在MRI有不同表现。单发病例患侧腮腺往往较对侧饱满。多伴有颈部淋巴结增大。腺淋巴瘤的MRI表现和病理亚型密切相关：1)最常见的为Ⅰ型即经典型，其MRI表现多为囊实性(囊腔较大)；2)Ⅱ型即上皮主导型主要以实性肿块为主部分可伴小囊变；3)Ⅲ型即淋巴主导型表现为相对均质的实性肿块。MRI表现可反映腺淋巴瘤的病理亚型。进一步结合手术病理大病例组的总结和分析仍是十分必要的。

1. Ogawa T, Suzuki T, Sakamoto M, et al.Correct Diagnosis of Warthin Tumor in the Parotid Gland with Dynamic MRI. Tohoku J. Exp. Med.2012,227 (1):53-57.

2. Colella G, Tozzi U, Pagliarulo V, et al.Warthin Tumor: A Potential Source of Diagnostic Error. J Craniofac Surg. 2010;21(6):1978-1981.

3. Daguci L, Simionescu C, Stepan A, et al. Warthin tumor-morphological study of the stromal compartment. R o m J M o r p h o l E m b r y o l 2011,52(4):1319-1323.

4. Colella G, Biondi P, Itro A, et al.Warthin’s tumor distribution within the parotid gland.A feasible etiologic source from lymph nodal tissue Minerva Stomatol. 2010;59(5):245-252.

5. Yabuuchi H, Matsuo Y, Kamitani T, et al. Parotid gland tumors: can addition of diffusionweighted MR imaging to dynamic contrast-enhanced MR imaging improve diagnostic accuracy in characterization? Radiology. 2008;249(3):909-916.

6. Christe A, Waldherr C, Hallett R, et al.MR Imaging of Parotid Tumors: Typical Lesion Characteristics in MR Imaging Improve Discrimination between Benign and Malignant Disease. AJNR Am J Neuroradiol. 2011;32(7):1202-1207.

7. 许为人,何建明.腮腺腺淋巴瘤的MRI表现回顾性分析11例.口腔医学.2010;30(6):364-366.

8. 林洪平,姚海泉,张鹏,等.腮腺腺淋巴瘤的CT和MRI表现.临床放射学杂志.2011;30(2):183-187.

9. 蔡业军,林南雁,张卫红,等.腮腺Warthin 瘤的临床病理分析(附56例报告).中国医刊.2004;39:332-334

10.谢超,徐坚民,龚静山,等.腮腺间隙原发病变的CT和MRI影像诊断及鉴别诊断.医学影像学杂志.2011;21(2):182-185

11.江惠强,欧鸿儒,莫家彬,等.中国CT和MRI杂志.2010; 8(1):22-24.

12.Choi DS, Na DG, Byun HS, e t a l.S a l i v a r y G l a n d Tumors:Evaluation with Two-Phase Helical CT. Radiology. 2000;214(1):231-236.

13.Yerli H, Aydin E, Haberal N, et al. Diagnosing common parotid tumours with magnetic resonance imaging including diffusion-weighted imaging vs fine-needle aspiration cytology: a comparative study. Dentomaxillofac Radiol. 2010;39(6):349-355.

14.Habermann CR, Arndt C, Graessner J, et al.Diffusion-Weighted Echo-Planar MR Imaging of Primary Parotid Gland Tumors: Is a Prediction of Different Histologic Subtypes Possible? AJNR Am J Neuroradiol. 2009;30(3):591-596

15.Ishibashi M, Fujii S, Kawamoto K, et al.Capsule of parotid gland tumor: evaluation by 3.0 T magnetic resonance imaging using surface coils. Acta Radiol 2010 (10):1103-1110.

16.Ikeda M, Motoori K, Hanazawa T, et al. Warthin tumor of the parotid gland: diagnostic value of MR imaging with histopathologic correlation. AJNR Am J Neuroradiol. 2004;25(7):1256-1262.

17.Yabuuchi H, Fukuya T, Tajima T, et al.Salivary gland tumors: diagnostic value of gadolinium enhanced dynamic MR imaging with his topathologic correlation. Radiology. 2003;226(2):345-54.

18.邝平定,张敏鸣,邵国良,等.腮腺腺淋巴瘤的CT表现.中华放射学杂志.2009;43(12): 1324-1326

19.Kawata R, Yoshimura K, Lee K, et al.Basal cell adenoma of the parotid gland: a clinicopathological study of nine cases-basal cell adenoma versus pleomorphic adenoma and Warthin’s tumor. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2010;267(5):779-783.

20.Okahara M, Kiyosue H, Matsumoto S, et al. Basal cell adenoma of the parotid gland : MR imaging findings with pathologic correlation.AJNR Am J Neuroradiol. 2006;27(3):700-704.

(本文编辑: 黎永滨)

The Correlation Analysis between MRI Findings and Pathological Subtypes in Wathin Tumor

LV Liang-jing, WANG Zhong-qiu, ZHANG Jian-hua,et al.,
Department of Radiology. East Hospital, Tongji University School of Medicine. 150 Jimo Road, Shanghai 200120, China.Department of Radiology. Affiliated Hospital of Nanjing University of Traditional Chinese Medicine (TCM). 155 Hanzhong Road, Nanjing 210029，Jiangsu, China.

R733；R445.2

A

10.3969/j.issn.1672-5131.2014.03.07

2014-04-25

王中秋