寄生蜂调控半翅目害虫粉虱和蚜虫生理机制的研究进展

王颖颖，李 飞，王 甦，张 帆*

(1.北京市农林科学院，植物保护环境保护研究所，北京 100097;2.南京农业大学植物保护学院，南京 210095)

半翅目昆虫大多数为植食性，可为害农作物、果树、蔬菜或林木等，对农林生产造成很大的危害。粉虱和蚜虫是其中两类为害最大的刺吸式口器昆虫，不仅吸食植物汁液、分泌蜜露影响光合作用，而且能够传播多种病毒(罗晨等，2000)。寄生蜂是膜翅目中特殊的种类，可有效寄生多种农业害虫且与环境相容，在害虫生物防治中的作用越来越受到人们的关注。

国内外对寄生蜂的研究最早开始于19 世纪中期，最初集中在研究生物学特性上。直至1970年，Fisher ＆ Ganesalingham(1970)研究发现寄生蜂寄生能够影响寄主体内血淋巴的成分。自此，寄生蜂与寄主互作关系的研究引起了广泛关注。近年来，国内外对寄生蜂与寄主在形态上的协同进化、生物学特性上的相互适应、化学通讯及协同进化关系、生理上相互防御和调控的机理以及系统发育比较等方面的研究取得了很多进展(陈学新等，2000)。然而，随着现代分子生物学及第二代测序技术的迅速发展，更多研究开始从分子乃至大规模基因水平揭示寄生蜂与寄主之间相互防御及调控机理，旨在为提高寄生性天敌在生物防治中的应用和开发害虫防治新途径提供理论依据和方法指导。但迄今为止，关于寄生蜂与寄主间相互防御和调控机理的研究大部分是以膜翅目细腰亚目的姬蜂科Ichneumonidae 和茧蜂科Braconidae 及其鳞翅目和双翅目寄主昆虫为对象，而对其他科目的天敌、寄主昆虫研究则相对较少(朱家颖等，2008)。

不同种类的寄生蜂，因其寄生因子、产卵部位、寄生时期等的不同，导致其对寄主的调控机制也有所不同。开展多种寄生蜂对多种寄主昆虫的研究，不仅有助于明确寄生蜂的调控机制，而且可以具体研制用于防治不同害虫的生物或广谱杀虫剂。本文以半翅目粉虱、蚜虫和其寄生蜂为对象，对目前的研究现状加以概述。这对指导寄生蜂的人工饲养以及开发以寄生蜂毒液或其他寄生因子为主要成分的生物型杀虫剂具有重要的理论和实践价值，也为探索半翅目害虫寄生蜂的调控机制研究提供一定的建议和参考。

1 寄生蜂的种类

截至目前，世界范围内粉虱的寄生蜂种类至少已达 74种。占比例最大的为蚜小蜂科Aphelinidae，包括恩蚜小蜂属Encarsia 47种，桨角蚜小蜂属Eretmocerus 24种。此外，广腹小蜂科Platygasteridae 埃宓细蜂属Amitus 2种，姬小蜂科Eulophidae 新姬小蜂属Neochrysocharis 1种(王继红等，2011)。孟祥锋等(2006)报道的烟粉虱寄生蜂种类还包括跳小蜂科Encyrtidae 棒小蜂属Signiphara 2种，阔柄跳小蜂属Metaphycus 1种。在这些寄生蜂中，研究较多的种类主要集中在恩蚜小蜂属和桨角蚜小蜂属。如丽蚜小蜂Encarsia formosa Gahan、浅黄恩蚜小蜂 Encarsia sophia Girault ＆ Dodd、双斑恩蚜小蜂Encarsia bimaculata Heraty 以及海氏桨角蚜小蜂Eretmocerus hayati Zolnerowich ＆ Rose 和蒙氏桨角蚜小蜂Eretmocerus mundus Mercet 等。目前，丽蚜小蜂已进入商业化生产(Gerling et al.，2001)，并取得了很好的成效。

蚜虫的寄生蜂分为初寄生蜂和重寄生蜂2 类。其中初寄生蜂400 多种，隶属2 科，即蚜茧蜂科Aphidiidae 和蚜小蜂科Aphelinidae。重寄生蜂33种，隶属5 科，分别是金小蜂科Pteromalidae、跳小蜂科Encyrtidae、姬小蜂科Eulophidae、大痣细蜂科Megaspilidae 和瘿蜂科Cynipidae(柴正群等，2008)。蚜茧蜂科因其种类多且寄生率高，是消灭蚜虫的强大主力军。目前国内外在蚜茧蜂的研究方面已作了很多工作，其中也涉及对寄主生理机制的研究。

2 寄生蜂对寄主的调控机制

2.1 寄生蜂对寄主免疫系统的调控

与脊椎动物不同的是，无脊椎动物仅受先天免疫的保护而缺乏获得性免疫(Hoffmann，2003)。昆虫利用这套独特的免疫系统来抵抗外来物质的入侵，这种防御机制一般由细胞免疫和体液免疫两大部分组成。寄生蜂若要成功寄生并在寄主体内完成发育过程，首先必须攻克寄主的免疫屏障。现已明确，昆虫依靠毒液(venom)、多分DNA 病毒(polydnavirus，PDV)、卵巢蛋白(ovarian proteins，OP)、畸形细胞(teratoyte)、类病毒颗粒(virus like particle，VLP)、类病毒纤丝(virus like filament，VLF)及其分泌蛋白(teratocyte secretary proteins，TSP)等寄生因子抑制寄主的免疫反应(Asgari，2006)。目前的研究结果表明PDV 病毒仅存在于姬蜂、茧蜂科中，而在粉虱类害虫的寄生蜂中尚未发现(Furihata et al.，2014)。虽然在一些恩蚜小蜂属的寄生蜂中观察到畸形细胞的存在，但在丽蚜小蜂及浅黄恩蚜小蜂中并未发现，也无其他属寄生蜂中是否存在的相关报道(周国辉等，2012)。相比之下，毒液是存在于所有寄生蜂中一类重要的寄生因子。通常情况下，寄生蜂毒液的作用方式有2种。外寄生蜂的毒液作用于神经系统，目的是调控寄主的行为(Libersat et al.，2009)。如一些膜翅目寄生蜂毒液中的神经毒质，能通过改变依赖电压的钠离子通道的细胞分裂素而影响寄主神经与肌肉突触传递烟碱的兴奋性(潘健等，2004)。内寄生蜂的毒液一般无麻痹作用，通常与其他寄生因子协同作用。目前，很多研究都致力于分析寄生蜂毒液的成分以便为生物源农药的开发提供依据。Nguye 等(2013)和Colinet 等(2014)对蚜茧蜂Aphidius ervi 的毒液成分进行了分析，证明其主要成分为γ-谷氨酰转肽酶。Nguye 等(2013)除了发现蚜茧蜂毒液的主要成分为γ-谷氨酰转肽酶外，还在成熟蜂卵的表面发现了一种烯醇酶，推测它们可能在调控寄主免疫反应的过程中起着重要作用。

2.1.1 细胞免疫

细胞免疫是昆虫免疫系统中的重要组成部分。生物体主要通过浆细胞(plasmatocyte)、粒细胞(granulocytes)和拟绛色细胞(oenocytoids)等将外来异物进行吞噬(phagocytosis)、集结(nodulation)和包囊(encapsulation)(Hillyer et al.，2002)。其中，吞噬和集结作用主要针对的是单细胞或小型病原物，而寄生蜂卵这种较大的异源物则主要通过包囊作用被窒息杀死。参与包囊作用的血细胞种类并不完全相同，鳞翅目昆虫主要依靠粒细胞和浆细胞，而果蝇则依靠叶状细胞(lamellocyte)(Schmidt et al.，2001;Vass et al.，2001)。

通过长期的协同进化，寄生蜂产生一套反防御策略来攻克寄主的免疫系统。它们利用寄生因子巧妙地改变寄主血细胞的数量和比例，诱导细胞裂解和凋亡，同时抑制血细胞的延展和粘附能力，最终削弱包囊能力，逃避攻击(Stettler et al.，1998)。研究表明，来自匙胸瘿蜂 Leptopilina boulardi 毒液的一种 P4 蛋白可以改变果蝇Drosophila 血细胞的数量和特性，并能调控某种类似于collier 基因的表达(Crozatier et al.，2004;Labrosse et al.，2005)。Schlenke 等(2007)还发现，黑腹果蝇Drosophila melanogaster 被寄生后控制血细胞增殖的两种基因表达水平提高了。鳞翅目昆虫的相关研究也证实了寄生蜂对细胞免疫的调控作用。蝶蛹金小蜂Pteromalus puparum 的毒液可有效降低菜粉蝶Pieris rapae 粒细胞和浆细胞的包囊能力(张倩倩等，2011)。微红盘绒茧蜂Cotesia rubecula 毒液中的钙网蛋白(calreticulin)可抑制寄主血细胞的延展(Zhang et al.，2006)。然而，相关研究目前在半翅目害虫粉虱和蚜虫中还鲜有报道。并不是每种寄主昆虫均对蜂卵具有包囊作用，与寄主遗传距离越远，种系差距越大的外来入侵物越容易被识别和包囊(Lackie，1988)。粉虱和蚜虫的血细胞是否都能包囊寄生蜂卵还有待进一步探讨。

2.1.2 体液免疫

除细胞免疫外，体液免疫在保护生物体免受外源物侵染的过程中也发挥重要作用。常见的三种重要免疫因子是抗菌肽(antimicrobial peptides，AMPs)、酚氧化酶(phenoloxidase，PO)和溶菌酶(lysozyme)。当生物体受到细菌、真菌等病原微生物侵染或寄生蜂寄生时，体内抗菌肽和溶菌酶会快速生成。如，蒙氏桨角蚜小蜂幼虫穿刺进入烟粉虱体内后，寄主Knottin 基因转录水平显著提高以抵御寄生(Mahadav et al.，2008)。基因芯片技术显示，果蝇被寄生后dome、hop、nec 和TI 等参与Toll 通路和JAK/STAT 通路的基因发生差异表达(Werthein et al.，2005)。Toll 和JAK/STAT 通路是昆虫体内常见的免疫信号通路，由一系列信号因子关联组成，除此之外还有Imd 和JNK 两种信号通路。昆虫的信号通路能诱导抗菌肽、防御素(Defensin)等效应因子产生，但必须在特异性识别病原相关分子模式蛋白参与下才能被激活(徐学清等，2006)。由于每条通路内部都有不同的激活方式，可独立运转，通路之间也可相互协作，因此，要找到作用于昆虫免疫通路的靶标相当困难，还需投入更多工作。

寄生蜂破坏寄主体液免疫过程一般通过抑制血淋巴黑化反应实现。黑化反应是一个复杂的级联反应，有很多丝氨酸蛋白酶参与。酚氧化酶是该级联反应的最终产物，可将酪氨酸、多巴和多巴胺等物质氧化成黑色素，包裹并杀死蜂卵。寄生蜂可调节与黑化反应有关基因的转录水平。冯从经等(2004)将寄生蜂毒液注入到亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis Guenee 体内，发现寄主体内酚氧化酶活性被显著抑制。果蝇、云杉色卷蛾Choristoneura fumiferana 被寄生后体内酚氧化酶基因的转录水平均发生差异表达(Werthein et al.，2005;Doucet et al.，2008)。Mahadav 等(2008)将被蒙氏桨角蚜小蜂寄生后的烟粉虱进行转录组测序，发现寄主丝氨酸蛋白酶抑制剂(Serpin)基因被抑制表达，减少了黑化反应发生(Mahadav et al.，2008)。此外，Mahadav 等和 Oliver 等(2003)还发现寄生蜂寄生粉虱和蚜虫会导致寄主体内共生菌(Symbiotic bacteria)发生增殖，而寄生蜂的羽化率相对减少，表明共生菌可以增强寄主对寄生蜂的抵抗力。

2.2 寄生蜂对寄主生长发育的调控

为了更好地完成整个发育过程，寄生蜂会对寄主的发育进行调控。调控方式主要包括抑制寄主发育或促进寄主早熟变态。但无论是哪种方式，最终目的都是使寄生蜂和寄主保持同步发育。对于丽蚜小蜂来说，无论寄生哪个龄期的烟粉虱若虫，在寄主未蜕皮进入最大龄期之前，寄生蜂幼虫都不会发育到 3 龄(Hu et al.，2002)。Pennacchio 等(1995)用放射免疫检定法对豌豆长管蚜Acyrthosiphon pisum Harris 高龄幼虫的蜕皮激素滴度进行测定，发现寄生组滴度明显升高，表明蚜茧蜂Aphidius ervi Haliday 促进了寄主的早熟变态。钱明惠等(2006)利用反向高效液相色谱法(RP-HPLC)对被双斑恩蚜小蜂寄生后的烟粉虱体内保幼激素和20-羟基蜕皮酮的滴度进行了测定，结果发现被寄生的烟粉虱高龄若虫保幼激素滴度显著提高，而20-羟基蜕皮酮的滴度则显著下降。此外，天蛾绒茧蜂Apanteles congregates Say寄生烟草天蛾Manduca sexta 后抑制了保幼激素酯酶活性，使得寄主血淋巴中保幼激素含量很高。上述研究说明这两种蜂抑制了寄主发育过程。除了对寄主的内分泌进行调控外，寄生蜂还会调节寄主体内营养物质含量。日本柄瘤蚜茧蜂Lysiphlebus japonicas Ashmead 寄生黑豆蚜Aphis craccivora Koch 后，寄主体内游离氨基酸总浓度升高，而血淋巴中蛋白质和海藻糖浓度则明显降低(甘明等，2003)。被烟蚜茧蜂Aphidius gifuensis Ashmead 寄生的烟蚜Myzus persicae Sulzer 体内总蛋白质浓度和可溶性糖浓度均低于对照，而甘油酯含量现增加后降低(刘金文等，2011)。豌豆长管蚜被蚜茧蜂寄生后体内血淋巴中甘油酯和蛋白质含量显著高于正常组(Pennacchio et al.，1995)。此外，李敏等(2013)对烟粉虱4 龄若虫的蛋白质含量进行检测，发现寄生组蛋白质含量在寄生后24 h 和72 h 显著低于对照。芳基贮存蛋白(Arylphorin)是昆虫变态过程中的储存蛋白。烟蚜夜蛾Heliothis virescens 幼虫被藏红足侧沟茧蜂Microplitis croceipes 寄生后芳基贮存蛋白转录水平显著降低，延缓发育(Dong et al.，1996)。以上研究表明寄生蜂通过改变寄主体内营养物质及激素水平，在保证自身营养需求的情况下对寄主的发育进度进行了调控。

2.3 寄生蜂对寄主能量代谢的调控

能量代谢是生物体获取能量、维持正常生命活动的途径。肌肉活动、环境温度等是影响能量代谢的常见因素，而各种环境胁迫也会促使生物体能量代谢速率发生变化。三羧酸循环是糖类、脂类、氨基酸的最终代谢通路，也是生物体获取能量的主要方式。研究结果表明，高温、低氧会抑制昆虫体内参与三羧酸循环的酶的活动或阻碍控制酶合成的基因表达(An et al.，2009;Ahn et al.，2013)。七星瓢虫Coccinella septempunctata滞育过程中苹果酸脱氢酶和异柠檬酸脱氢酶基因分别出现上、下调表达，以保证低能量代谢(刘遥，2014)。一种茧蜂科寄生蜂Toxoneuron nigriceps在胚胎发育期间，寄主体内涉及三羧酸循环的氨基酸水平发生变化(Consoli ＆ Vinson，2004)。Visser 等(2010)对24个寄生蜂物种进行了脂肪水平的检测，结果发现其中18种都缺乏脂肪合成能力，且被检测的大部分膜翅目寄生蜂均无法进行脂肪积累。目前尚未有报道证明粉虱、蚜虫的寄生蜂也缺少脂肪合成途径，但有研究表明，喂食蜂蜜水的丽蚜小蜂与未饲喂蜂蜜水的丽蚜小蜂相比，前者对温室白粉虱的寄生率、致死率以及产卵速度均显著高于后者(王青等，1992)。上述研究从一定程度上证明寄生蜂可调控寄主能量代谢，但目前该方面的报道并不多，还有待进一步地研究和证明。

3 展望

半翅目害虫个体小、繁殖快、种群数量大、寄主范围广且对化学药剂易产生抗性，对农作物、蔬菜、果树、花卉等都有很大的危害。寄生蜂作为天敌生物防治中的优势作用物，有着良好的应用前景。截至现在，国内外对粉虱、蚜虫及其寄生蜂间互作机制的研究主要集中在生物学特性、化学通讯、系统发育及控害评价等方面(Chen et al.，2013;Pang et al.，2011)，而对生理机制的研究相对较少，涉及分子水平的研究更是十分稀缺。研究寄生蜂调控寄主的分子机制不仅可以进一步了解昆虫的生命活动本质，而且能够拓展寄生蜂的应用领域，从种群的田间释放到寄生因子的提取制药，为农业生产服务。目前，仅明确寄生蜂可调控粉虱、蚜虫的发育过程，但对二者自身免疫防御策略以及寄生蜂对免疫的反调控机制认识尚不完善，相关报道也有限。此外，涉及能量代谢的研究多以昆虫缺氧、滞育为背景，而鲜有研究寄生蜂对寄主能量代谢的影响。寄主昆虫被寄生后呼吸速率如何改变，机体产能增强还是减弱，这些方面都有待进一步探讨研究。

此前寄生蜂调控寄主的分子机制研究大多仅涉及单个或少数几个基因(Williams et al.，2006)。随着组学技术的进步，人们开始更加关注寄生行为导致的大批量发生差异表达的基因和仅在寄生后出现表达或沉默的基因。近些年来，大规模基因测序手段越来越多地被应用到对寄生蜂调控寄主分子机制的研究当中(Etebari et al.，2011;Tang et al.，2014)。在3种金小蜂的基因组测序完成后，寄生蜂和寄主相互作用的研究已经进入了功能基因组时代(林哲等，2013)。基因表达谱、功能基因组学和蛋白质组学等手段的利用将帮助人们更加全面、深入地了解寄生蜂调控寄主的分子机制，对害虫进行广谱生物防治综合策略的制定提供重要的参考。

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