非细胞自主性转录因子对植物分生组织发育的调控

谷慧英 江为 李敬 王志敏 汤青林 宋明

（西南大学园艺园林学院 南方山地园艺学教育部重点实验室 重庆市蔬菜学重点实验室，重庆 400715）

非细胞自主性转录因子对植物分生组织发育的调控

谷慧英 江为 李敬 王志敏 汤青林 宋明

（西南大学园艺园林学院 南方山地园艺学教育部重点实验室 重庆市蔬菜学重点实验室，重庆 400715）

为了应对多变复杂的生长环境，植物进化出了独特的信号机制，几乎每一个器官和组织都能形成高效的信号转导系统。胞间转运是器官、组织或相邻细胞中形态建成的特定发生机制，参与这一运输方式的有转录因子、多肽、小RNA和植物激素。这四类移动分子介导不同的信号转导途径，但是这些移动分子能够产生互作并构成了完整的胞间信号网络。作为一类特殊的蛋白质，转录因子尤其是非细胞自主性转录因子在植物器官形成和发育过程中发挥重要作用。主要概述了植物中的非细胞自主性转录因子以及非细胞自主性转录因子与其他移动分子共同调控植物分生组织发育的机制。

非细胞自主性转录因子 胞间转运 信号转导 分生组织

在植物的生命周期中，多变复杂的环境和生长地点的差异对植物的生长乃至存活都是一个巨大的挑战，因此植物发育在细胞水平和器官水平上都必须与外界条件紧密协调［1］。为了响应环境条件的变化，植物进化出了对环境的高度响应机制，并在发育和形态可塑性上具有多样性。而这些与动物具有本质区别的特性不仅是由于植物器官可重复形成，而且还能按照植物的需求产生或消失。

植物根、茎、叶和其他结构虽然有明显的自主性，但它们可以彼此之间进行信号转导以感受外界环境。与动物类似，植物对信号的识别、传递和转换需要通过多个高效的信号转导系统，几乎每一个器官和组织都能够生成信息以响应内源和外源信号。植物中的信号转导方式大体可分为两种：经过维管系统实现的长距离运输和经过胞间连丝实现的胞间转运。

通过胞间连丝进行细胞间运输的移动分子有多

肽、蛋白、小RNA（Small RNAs，sRNAs）及植物激素等，这些分子的胞间转运实现了不同细胞间的信号传递，共同调控植物细胞分化和组织形态建成。植物中参与胞间转运的蛋白大多是非细胞自主性转录因子（Non-cell-autonomous transcription factors，NCATFs），目前对于NCATFs在胞间转运的分子机制知之甚少［2，3］。本研究主要概述了植物中进行胞间转运的NCATFs，并介绍了NCATFs与其他移动分子共同调控植物分生组织发育的信号转导机制。

1 植物中的NCATFs

高等植物的生长和发育过程需要复杂的分子调控，其中转录因子通过调控细胞的生长和分化平衡，对植物各器官的发育和形态建成具有重要作用。玉米转录因子KNOTTED1（KN1）是植物中报道的第一个内源NCATFs，1995年，Lucas等［4］发现KN1能够通过胞间连丝在细胞间移动，并且能协助其mRNA（KN1 mRNA）进行胞间移动。Lee等［5］研究了拟南芥中61个转录因子后，预测植物中大约17%-29%的转录因子能够进行胞间转运。学者们对参与植物发育的NCATFs进行了深入研究发现，NCATFs的胞间转运对植物生长发育具有重要作用。以模式植物拟南芥为例，简要概述NCATFs对不同发育过程的调控（表1）。

其中，拟南芥叶中的非细胞自主性转录因子FT和TSF需通过长距离运输到达茎尖分生组织（Shoot apical meristem，SAM）后，并在SAM中进行胞间转运从而发挥作用［10，11］；其余NCATFs通过直接的胞间转运即可实现对各器官发育的调控。目前已鉴定出的转录因子的胞间转运都是通过胞间连丝进行的，可分为非目标性移动和目标性移动两种类型。拟南芥LFY的胞间移动不受调控，并且缺失一定序列后也不影响其胞间移动，这说明LFY的胞间转运是非目标性移动，类似于自由扩散［13］。而其他转录因子的胞间转运是目标性移动，由转运蛋白本身与胞间连丝内的相关物质之间的交互作用介导，这种相互作用扩大了胞间连丝分子排阻限制（Size exclusion limit，SEL） ，并影响其他分子的胞间移动［23］。

除了拟南芥，在其他物种中也存在大量的NCATFs［24］。 水 稻HD3A（HEADING DATE 3A）、南瓜FTL2（FT-Like 2）都是转录因子FT的同源物，其功能都是调控植物从营养生长向生殖生长转变［25，26］；TFL1及其同源基因在维持植物营养生长和花序分生组织特性方面起着非常重要的作用，其功能的丧失导致植物提早开花，花序的正常发育受到抑制，水稻RCN1（Rice Centroradialis-like1）、金鱼草CEN（CENTRORADIALIS）、番茄SP（SELF PRUNING）、黑麦草LpTFL1及橙子CsTFL等都是转录因子TFL1的同源物［27］；金鱼草FLO（FLORICAULA）、番茄FA（FALSIFLORA）及水稻RFL（Rice FLO/LFY）是LFY的同源物，LFY同源基因在植物发育过程中，不仅调控花分生组织形成，还能调节部分植物叶形态建成［28，29］。对这些NCATFs及其相应的同源物对比发现，它们对植物生长发育过程的调控功能既具有保守性，同时又随着不同植物的进化具有一定的差异。

2 NCATFs胞间转运特性

对转录因子的鉴定通常是基于RNAs和蛋白表达域差异，目前还没有鉴定出可用于识别转录因子移动的通用序列。对玉米中转录因子KN1和拟南芥中KN1的同源物KNAT1/BP研究发现，在单子叶植物和双子叶植物的叶和茎中，转录因子的胞间转运机制是高度保守的［30］。

研究表明，蛋白大小、亚细胞定位和相对蛋白水平是控制NCATFs胞间转运的关键因素。另外，基因突变和融合细胞自主性蛋白，如绿色荧光蛋白（GFP）可以改变NCATFs移动能力。对玉米knotted1（kn1）基因的显性突变植株研究发现，在叶分生组织的表皮细胞能够检测到KNI蛋白，但检测不到KNI mRNA，说明基因突变后的蛋白可以在叶分生组织的内部细胞向表皮细胞转运。构建GFP-KNI融合蛋白后，发现其胞间转运速率显著增加，大约是KNI蛋白移动速率的10倍［31］。另外，转录因子CAPRICE（CPC）在拟南芥根表皮细胞间移动时，能从非生毛细胞向生毛细胞移动，也能从生毛细胞向非生毛细胞移动，而在干细胞中表达的CPC不能在内皮层/皮层细胞中转运［32］。Rim等［33］进行进一步试验发现，含特定突变的CPC（CPCM78A）在干细胞中表达时，在根尖以及叶表皮细胞中都能检测

到CPCM78A，因此突变后的CPCM78A在干细胞中表达时能够进行胞间转运。

表1 拟南芥中的部分NCATFs及其对各器官发育的调控

另外，一些NCATFs的胞间转运需要辅助因子的参与。SHR是一个调控根尖分生组织（Root apical meristem，RAM）发育的NCATFs，研究发现，shr突变体的mRNA只在中柱细胞中累积，但是在中柱和内皮层细胞中均检测到SHR，因此，SHR蛋白能够从中柱细胞转运至内皮层细胞［18］。最近，Koizumi等［34］发现辅助因子SHORT-ROOT INTERACTING EMBRYONIC LETHAL（SIEL）有助于SHR的移动，而且siel突变体还能干扰其他转录因子的移动，这表明多个转录因子在进行细胞间运输时，可能存在

共用同一个辅助因子的情况。

NCATFs胞间转运具有组织特异性，Kim等［6］发现，在拟南芥和洋葱的叶分生组织中，融合蛋白GFP：KN1能够从内部细胞向表皮细胞转运，而在茎尖分生组织中，GFP：KN1从表皮细胞向内部细胞层转运。另外，NCATFs胞间转运具有确定的方向，Perbal等［35］发现金鱼草中的MADS域转录因子DEFICIENS（DEF）和GLOBOSA（GLO）只能从花分生组织的L2/L3层细胞向L1层细胞转运，进而调控植物花瓣和雄蕊发育。上文所介绍的拟南芥中的SHR、WUS、GL3和EGL3等NCATFs进行细胞间运输时都具有确定的方向，在调控植物各器官的正常发育时具有重要作用。

3 NCATFs与其他移动分子共同调控植物发育的机制

在植物发育过程中，转录因子的胞间转运似乎起到传递位置信号的作用，从而启动目标细胞的生长和分化［36］。除了转录因子，植物中的多肽，sRNAs，植物激素也能进行胞间转运并参与植物发育过程，这4类移动分子介导不同的信号转导途径，但是不同途径的移动分子可以交织在一起共同起作用，构成了一个完整的胞间信号网络。

3.1 对茎尖分生组织（SAM）发育的调控

根据 Schmidt于 1924年提出的原套-原体学说（Tunica-corpus theory），拟南芥的SAM包括原套（L1层和L2层）和原体（L3层）两个部分。另外，根据 Foster于 1938年提出的细胞学分区概念，SAM还可分为周围区，中央母细胞区和肋状分生组织区，SAM的组织中心位于这3个发育区的交界处，调控茎干细胞的数量维持在正常水平（图1-A）。

非细胞自主性转录因子WUS和多肽CLV3形成的信号转导途径对SAM分化和干细胞维持之间的平衡至关重要。WUS在SAM的组织中心表达，CLV3在SAM的干细胞表达，其受体复合物在组织中心和周围细胞中表达。CLV3多肽从L1/L2层细胞移动至L2/L3层细胞结合其受体复合物（CLAVATA1（CLV1），CLAVATA2（CLV2）/CORYNE（CRN），受体蛋白激酶2（RPK2）），通过抑制蛋白磷酸酶POLTERGEIST（POL）和POLTERGEISTLIKE1（PLL1）的表达从而抑制转录因子WUS的表达；WUS还能移动至L1/L2层细胞直接激活CLV3的表达［37］。这表明，转录因子WUS和CLV3多肽信号之间通过胞间转运形成一个信号反馈回路，以非细胞自主性行为调控SAM维持和分化平衡（图1-B）。

另外，Knauer等［38］发现MIR394对SAM中组织中心的形成至关重要。在MIR394∶ago10-1突变体中，WUS的表达域扩大而CLV3不能表达。研究发现，缺乏miR394时，LEAF CURLING RESPONSIVENESS（LCR）蛋白累积并通过26s蛋白酶体直接降解一个未知蛋白，阻碍WUS和CLV3之间的反馈回路（图1-B）。

图1 拟南芥茎尖分生组织结构特征（A）和 SAM中的CLV3-WUS信号转导途径（B）［37-39］

3.2 对胚和根尖分生组织（RAM）发育的调控

植物RAM的特化起始于胚胎时期。在早期球形胚时期，最上层的胚柄细胞特化成胚根原，最终发育成RAM中的根冠和静止中心。胚发育过程中，MONOPTEROS（MP）能够与生长素响应因子（ARFs）的启动子相结合，调控PIN-FORMED（PINs）基因的表达。PINs介导生长素从胚运输至胚柄细胞，以非细胞自主性行为参与胚根原的特化［40］；MP还能激活非细胞自主性转录因子TMO7的转录，使其从

其合成位置移动至胚柄细胞，参与胚柄细胞特化成为胚根原［20］。因此，NCATFs和植物激素共同调控胚根原的特化和发育以保证特定细胞的分化。

拟南芥的RAM是径向对称的，由干细胞及其包裹着的静止中心组成，在根以后的生长中，旺盛的有丝分裂活动不是在静止中心进行，而是在这中心之外的区域进行。不同位置的干细胞分别发育为不同的细胞类型，如上层的中柱干细胞发育成中柱，外侧的干细胞发育成内皮层、皮层、表皮层和根冠等，下层的柱干细胞发育成柱细胞（图2-A）。

RAM中存在一个CLE40-WOX5信号转导途径，类似于CLV3-WUS途径［41］。WUSCHELRELATEDHOMEOBOX 5（WOX5）在静止中心表达，与WUS具有很高的同源性，CLE40在柱细胞中表达，与CLV3具有很高的同源性。Stahl等［42］研究发现，RAM中的CLV1可以和non-LRR ARABIDOPSIS CRINKLY 4（ACR4）形成同源或异源复合物，从而作为CLE40的一个共受体，负调控静止中心中WOX5的表达。然而没有证据能够说明WOX5是否向CLE40反馈信息。CLE40-WOX5途径和CLV3-WUS途径类似，都是多肽通过限制转录因子的表达从而参与植物分生组织维持与分化平衡，这说明分生组织的维持机制在进化上具有保守性。但是这两个途径的功能并不完全一样，而且CLE40-WOX5途径的功能更为局限（图2-B）。

研究发现，除了多肽CLE40和转录因子WOX5，其他移动分子也能参与拟南芥RAM的维持和分化平衡。对拟南芥tpst（Tyrosylprotein sulfotransferases）功能缺失突变体研究发现，其根表型有细胞分化活性低，发育不正常等缺陷，Zhou等［43］发现生长素调控表达的TPST可以通过根分生组织生长因子（RGF1）多肽诱导转录因子PLETHORA（PLT）的表达，还能调控一些PINs基因和一些生长素生物合成基因的表达，而PLTs的表达可以有效恢复tpst突变体中RAM的分化活性。因此，RAM维持和分化平衡是植物激素、多肽和转录因子共同作用的结果（图2-C）。

在RAM中，转录因子GRAS家族成员SHOOTROOT（SHR）能从中柱细胞运输至内皮层细胞，与靶蛋白SCARCROW（SCR）形成SHR-SCR复合体并激活MIR165/166的转录；miR165/166表达后从内皮层细胞运输至中柱细胞进而调控PHABULOSA（PHB）和PHAVOLUTA（PHV）（均属class III HDZIP基因家族）的表达［44］（图2-C）。SHR、SCR、miR165/166的胞间转运都是非细胞自主性行为，中柱中PHB和PHV的不同的表达水平会影响初生木质部及次生木质部的形成，PHB、PHV低表达的区域形成初生木质部，而PHB、PHV高表达的区域形成次生木质部［45］。另外，在胚形成过程中，全基因组靶目标分析表明，转录因子SHR通过直接上调细胞分裂素降解酶Cytokinin oxidase 3的合成从而间接的促进生长素转运蛋白PINs的表达，从而调控生长素的量［46］。因此，NCATFs和sRNAs的胞间转运共同调控植物特定细胞分化命运，在植物发育过程中发挥重要作用。

图2 拟南芥根尖分生组织结构特征（A）［39］RAM中CLE40-WOX5信号转导途径（B）［41，42］多个移动分子共同调控RAM维持和分化平衡（C）［43，44］

4 讨论

虽然大量的试验研究揭示了转录因子在细胞间运输进而调控植物生长发育的机制，但是仍然有许多问题需要解决。对转录因子的鉴定通常是基于

RNAs和蛋白表达域差异，虽然预测了拟南芥中进行胞间转运的转录因子广泛存在，但目前还没有鉴定出可用于识别蛋白移动的通用基序，因此不能快速识别移动蛋白；转录因子的胞间转运是通过胞间连丝进行的，胞间连丝分子排阻限制（SEL）依赖于细胞类型和植物生理状态，具有一定的可塑性，但是目前还不清楚胞间连丝的组成成分及SEL的变化对转录因子移动的影响；另外，转录因子移动的活细胞成像和量化分析也有待探讨。

长距离运输和胞间转运虽然是不同的信号转导方式，但是在不同情况下，移动分子能够分别进行这两种信号转导方式。本文主要介绍了NCATFs与多肽、sRNAs，植物激素等通过直接的胞间转运对植物细胞分化和组织形态建成的调控机制，诸多试验证据表明，这些移动信号还能够通过维管系统进行长距离运输进而调控植物发育。如之前介绍的非细胞自主性转录因子FT和TSF，它们需通过长距离运输到达茎尖分生组织，并在SAM中进行胞间转运从而参与成花诱导过程［8，9］；多肽在应答损伤时，能够进行长距离运输从而使得作用范围更广泛［47］；小干扰RNA（Small interfering RNAs，siRNAs）介导的转录后基因沉默（Post-transcriptional gene silencing，PTGS）是植物防御机制之一，能够在维管组织中进行长距离运输并调控靶基因，最近李苹芳等［48］也详细介绍了植物中存在的RNA分子介导的长距离运输；生长素，细胞分裂素等植物激素通常作为进行长距离运输的移动信号来研究，从其合成部位运输到达靶细胞，通过进行一系列的信号转导从而调控植物特定器官的发育［39］。

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（责任编辑 狄艳红）

The Roles of Non-cell-autonomous Transcription Factors in the Regulation of Plant Meristem Development

Gu Huiying Jiang Wei Li Jing Wang Zhimin Tang Qinglin Song Ming
（College of Horticulture and Landscape Architecture，Southwest University，Key Laboratory of Horticulture Science for Southern Mountainous Regions，Ministry of Education，Key Laboratory of Olericulture，Chongqing 400715）

In order to adapt to the changes of environment, plants have evolved unique signaling mechanisms, almost each organ and tissue can form efficient signal transduction system. Intercellular movement refers to mechanisms that are specifically implemented during pattern formation in organs, tissues or between neighboring cells, in which transcription factors, peptides, small RNAs（sRNAs）and hormones have involved. The four types of mobile molecules mediate different signal transduction pathways, but they can interact with each other and constitute the entire intercellular signaling networks. As a kind of particular protein, transcription factors especially non-cell-autonomous transcription factors, play important roles in processes related to the formation and development of plant organs. This paper mainly summarizes the non-cellautonomous transcription factors in plant and the mechanisms that transcription factors and other mobile molecules co-regulate plant meristem development.

Non-cell-autonomous transcription factors Intercellular movement Signal transduction Meristem

2014-02-22

国家自然科学基金项目（31000908），重庆市自然科学基金重点项目（2011BA1002），中央高校基本科研业务费专项（XDJK2012B020）作者简介：谷慧英，女，硕士研究生，研究方向：蔬菜遗传育种与生物技术；E-mail：jainvephraly@163.com

宋明，男，教授，硕士生导师，研究方向：蔬菜遗传育种与生物技术；E-mail：swausongm@163.com

汤青林，男，副研究员，硕士生导师，研究方向：蔬菜遗传育种与发育调控；E-mail：swutql@163.com