动物行为研究的新进展(十)：栖息地选择

尚玉昌

教授，北京大学生命科学学院，北京 100871

动物行为研究的新进展(十)：栖息地选择

尚玉昌

教授，北京大学生命科学学院，北京 100871

栖息地选择；理想自由分布；散布；迁移；进化史

概要介绍了栖息地对动物生存的重要性、动物对栖息地的选择行为、散布和迁移的原因，以及迁移行为的起源和进化史。动物最喜欢的栖息地应当是那些能使其生殖成功率达到最大的栖息地。Steve Fretwell利用博弈论提出了理想自由分布理论，该理论可使行为学家能够预测，当动物必须在两个质量不同的栖息地之间进行选择的时候应该怎么做。理想自由分布可以导致在质量不同的栖息地内定居的个体其适合度是大体相同的。很多动物年轻个体的散布可以减少近亲交配的机会，而近亲交配通常会对适合度产生负面影响。当两个近缘个体交配时，它们所产生的后代更有可能携带有害的等位隐形基因，这常常会导致近缘交配者后代的适合度明显下降。短距离迁移是先于长距离迁移的。也就是说，长距离迁移鸟类，很可能是起源于那些每年迁移距离比较短的鸟类。迁移物种起源于热带地区的非迁移祖先。

1 栖息地选择与理想自由分布理论

一种动物总是生活在一个特定的地方或有限的区域内，这一法则对包括动物和植物在内的所有的物种都是适用的。由于自然栖息地的类型和质量是多种多样和差异极大的，因此就某一个物种来说，生活在栖息地A，其生殖成功的机会可能比生活在栖息地B大得多，可见选择一个合适的栖息地对生存是多么重要。栖息地破坏和种群数量下降之间的明显相关性也说明了这一点[1]。例如，雪鸻和侏燕鸥栖息在开阔的海岸沙滩和小沙岛上，这些栖息地一旦有人和狗进入，这些鸟的种群数量就会下降；但这些栖息地一旦得到保护，不允许人和狗进入，这两种鸟就会重新在这里定居并成功地进行繁殖。可见，栖息地的恢复有助于重建雪鸻和侏燕鸥的种群。

可以预见的是，动物最喜欢的栖息地应当是那些能使其生殖成功率达到最大的栖息地。例如，黑顶莺喜欢选择在落叶森林中的溪流岸边栖息，这是它的最佳选择。当在这里定居的个体数量达到一定水平后，栖息地的质量就会有所下降，于是稍后到来的雄鸟就会开始选择在无溪流的混杂的针叶林中栖息，但生活在这两种栖息地中的黑顶莺所繁殖出的后代数量平均是一样的[2]。为什么在首选栖息地中定居的黑顶莺并不比后来在次选栖息地中定居的黑顶莺繁殖得更好呢？Fretwell及其同事[3]对这一问题的回答很有道理，他们利用博弈论(game theory)提出了理想自由分布理论(ideal free distribution theory)。所谓博弈论是处理行为决策的一种最好方法，参与博弈的个体都试图使自己的生殖成功率达到最大。理想自由分布理论可使行为学家能够预测，当动物面临空间和食物竞争而必须在两个质量不同的栖息地之间进行选择的时候应该怎么做。Fretwell和Lucas在数学上证明，如果个体在空间上是自由分布的话，那么随着最佳栖息地内定居个体数量的增加，最终将会达到这样一个时刻，此后选择在质量较差的栖息地内定居也会获得较大的生殖成功率。因为随着定居个体数量的增加，最佳栖息地内的资源量和竞争强度也会随之发生不利变化，而在质量较差的栖息地，资源虽少，但相对稳定，竞争者也少，竞争强度较弱。由此可见，理想自由分布可以导致在质量不同的栖息地内定居的个体其适合度是大体相同的。鸟类学家Neidinger发现，黑顶莺在其首选栖息地内的营巢密度是次选栖息地的4倍，可见这些鸟在作栖息地选择的决策时所依据的不仅仅是植被的性质和昆虫的数量，而且也会依据种内竞争的强度，即同种鸟巢的密度。

理想自由分布理论的必要前提是，动物个体为了评价不同栖息地的质量而能到处自由移动。该理论最重要的预测是，动物会定居在那些能使它们的生殖成功率达到最大的栖息地中。Gordon Orians[4]曾利用这一方法研究过红翅乌鸫，这是一种多配制的鸟类，雄鸟可把10多只雌鸟吸引到自己的领域内定居。Orians曾预测，当具有安全筑巢地点的优质栖息地已被很多其他雌鸟占有时，后来雌鸟就会选择质量比较差的栖息地定居。因为与其进入一个已拥有大量竞争者的优质栖息地，还不如进入一个质量虽差，但只有少数竞争者的栖息地更为有利，这样的栖息地反而能为其提供较多的食物资源，并在育雏时会得到更多雄鸟的帮助。

理想自由分布理论也曾被用于确认越冬的红滨鹬每个个体所吃的食物量是大体相等的。红滨鹬是一种中等大小的滨岸涉水鸟类，它们常在英国、荷兰和法国的7个大潮间区之间自由移动进行取食活动[5]。它们的食物是海岸泥滩中的小泥螺，其密度因地点而有所不同。根据7个潮间区越冬地红滨鹬数量的资料以及5年期间小泥螺密度的信息，研究人员已经调查清楚的是：红滨鹬在7个潮间区的分布是不均匀的，正如根据理想自由分布理论所预测的那样，每个红滨鹬所摄取的食物量是相等的。因为随着小泥螺种群密度的变化，红滨鹬也不断变换着取食地点。

2 散布和迁移

当动物选择它们所定居的地点或者当动物为保卫这些地点而抵御入侵者时，采用利弊分析法有助于了解动物所表现出的行为多样性。我们也可以采用同样的方法去分析动物为什么常常要离开它们曾经生活的地方(散布，dispersal)，有时是在离开几个月之后又回到同一个地方(迁移，migration)。虽然有些动物如小丑鱼[6]、澳大利亚睡蜥[7]和陆生蝾螈[8]终生都生活在一个地点，但更为常见的情况是动物在年轻时会离开它们的出生地去别的地方生活。成年动物也常常是到处移动，如红滨鹬在冬季总是在欧洲的各个潮间区之间移动，春季则迁往高纬度的北极繁殖地进行繁殖。Yoder及其同事[9]在研究披肩榛鸡时发现，动物在进行散布和迁移时不仅要消耗额外的能量，而且在途经陌生的区域时更容易遭到捕食动物的猎杀。他们捕获活的披肩榛鸡并给它们带上无线电发报颈圈，这样他们就能够准确地把研究对象的活动线路标明在地图上，如果白天连续8 h未见其活动就说明研究对象已经死亡。研究发现，有些个体连续几个月都在捕获它们的地方附近活动，而另一些个体则会从一地到另一地移动很远的距离，它们在陌生的区域被猛禽和其他捕食动物猎杀的风险至少要比留在它们熟悉的区域高3倍。

既然是这样，那么为什么还会有那么多动物愿意离开它们所熟悉的生活区域呢？这是因为在动物散布行为的有利和不利之间存在着一种平衡关系。动物行为学家在考虑动物的社会行为和生态特点是如何影响这一平衡时，常常会使用利弊分析方法。以地松鼠的研究为例，年轻的雄地松鼠在迁入自己的新洞穴之前，通常是在母亲洞穴的150 m范围内活动，而年轻的雌鼠却只在离它们的出生地50 m的范围内活动。为什么年轻的雄地松鼠散布的距离比它们的姐妹更远呢？有一种说法是，很多动物年轻个体的散布可以减少近亲交配(inbreeding)的机会，而近亲交配通常会对适合度产生负面的影响[10]。当两个近缘个体交配时，它们所产生的后代更有可能携带有害的等位隐形基因，这常常会导致近缘交配者后代的适合度明显下降[11]。草原田鼠的雌鼠似乎在进化过程中形成了对不熟悉雄鼠的偏爱，这种偏爱避免了它可能与同窝雄鼠的交配，从而增加了远源杂交的可能性[12]。在斑鬣狗中，大多数年轻的雄性个体总是要离开它们的出生群，因为雌性斑鬣狗喜欢选择近期从外群迁入的雄鬣狗作配偶，而不太可能与近亲的异性个体交配。其结果是，雌性斑鬣狗总是回避与自己出生在同一个群体中的异性个体，而对雄性斑鬣狗来说，最具适应性的行为就是离开自己的出生群到其他斑鬣狗群中寻找自己的伴侣。

如果避免近亲交配是散布行为的主要好处的话，那么雌性个体外迁不是也能获得和雄性个体外迁一样的效果吗？那么为什么雌性个体(指斑鬣狗和地松鼠)不离开自己出生的洞穴外迁呢？有专家指出，这可能是因为留在自己出生群中的雌鬣狗和雌地松鼠可以得到母亲的支持和帮助，而最终能够达到比较高的社会等级和地位，同时还可得到所有其他附加的好处[13]。可见，对雌性个体来说，留在自己所熟悉的栖息地生活所得到的好处要比雄性个体多，这种差异通过进化最终导致两性个体在散布行为上的差异，至少对斑鬣狗、地松鼠和很多其他哺乳动物是这样。

在哺乳动物中，常常都是雄性个体比雌性个体散布的距离更远，通常的法则是雄性个体互相打斗争夺配偶。对打斗失败者来说，最好的选择就是远离自己无法打败的对手，虽然这种情况并不适用于地松鼠，因为在地松鼠雄性个体之间不存在打斗行为，但在其他哺乳动物(如狮子)中是适用的。当一只年龄较大的外来雄狮进入狮群并借助于暴力取代原来的狮王时，一些年轻的雄狮就会被迫离开狮群，包括亚成年雄狮也会被驱离。如果年轻雄狮在狮群被接管后不被驱逐，它们也会自动离开，而且绝对不会试图与本群有血缘关系的雌狮交配。因此，回避近亲交配是亚成年雄狮自愿散布的一个重要原因。

3 迁移行为的进化史

迁移行为通常是指在一年之内离开一个地方，其后又回到同一个地方的移动模式。这种移动模式常常与生活在温带地区的鸣禽关系密切[14]。然而，迁移行为也表现在某些已灭绝的恐龙身上[15]，甚至很多哺乳动物、鱼类、海龟和昆虫也有迁移行为[16-17]。著名的黑脉金斑蝶可以从加拿大北部飞到墨西哥，飞行距离长达数千公里。虽然它们不再飞回原地，但它们的下一代还是会飞回加拿大。有些蜻蜓在秋天也能做出令人印象深刻的长途旅行，它们要飞越整个印度洋，从印度飞往非洲[18]。

在著名的迁移鸟类中，有一种极小的红玉喉北蜂鸟，其体重只有2～3 g，但每年都要两次飞越墨西哥湾，从加拿大北部飞到巴拿马南部，每次都是不停顿地连续飞行850 km[19]。身体比蜂鸟大得多的藤鹬每年秋天也要不停顿地从阿拉斯加飞往新西兰，全程11 000 km，整整8天无需睡眠。最令人惊奇的是剪水鹱，它是迁移鸟类中的佼佼者和名副其实的冠军，每年秋天要在整个太平洋作“8”字形旅行，行程总长度达8万km！它首先是在新西兰进行繁殖，接着便飞往日本、阿拉斯加或加利福尼亚沿岸的取食地，直到下一个繁殖季节到来，再回到它们的繁殖地新西兰[20]。

人们会问，动物的迁移行为是怎样起源和形成的呢？这是达尔文进化论需要回答的又一个历史难题。如果我们假定不迁移的物种是那些迁移物种的祖先，那我们就必须说明不迁移行为是如何能借助于渐变的方式一步步最终演变为每年在两地之间作长达数千公里的移动的。在这个演变过程的开始阶段，一个可能是有些生活在热带地区的鸟类只从事几十到几百公里的短途移动，它们只在一座高山的高海拔和低海拔之间或在两个相邻地区之间移动。例如，钟鸣鸟就有一个这样的年迁移周期，它每年都要从哥斯达黎加中北部山脉的中海拔繁殖地前往尼加拉瓜太平洋沿岸的低地森林，然后再迁往哥斯达黎加西南部太平洋沿岸的森林带，最终又回到它们繁殖的山区[21]。其中任何两地的距离都只有大约200 km。

Levey和Stiles[22]曾指出，起源于热带地区的鸣禽，其中有9个科包含有进行短距离或小范围迁移的物种，在这9个科中的7个科包含有长距离迁移的物种。它们从热带地区迁往温带地区，迁移距离可长达数千公里。7个科中既有短距离迁移的物种也有长距离迁移的物种，这说明短距离迁飞是先于长距离迁移的。也就是说，长距离迁移鸟类，很可能是起源于那些每年迁移距离比较短的鸟类，对此尚需作更深入细致的研究。

鸫属鸟类也为鸟类迁移行为的起源和进化研究提供了有价值的信息。该属含有12种鸫，其中7种是不迁移的留鸟，它们全年都栖息在从墨西哥到南美洲的区域内；其他5种则属于迁移鸟类，它们在北美洲的北部繁殖，而在北美洲的南部，特别是在南美洲越冬。这5种鸫每年都在它们的繁殖地和越冬地之间进行往返迁移。这些事实表明，迁移物种的祖先生活在墨西哥或中美洲。对鸫属鸟类系统发生的一种解释就是，这些鸟类迁移行为的进化已经发生过3次，而每一次都是由亚热带和热带地区的本地物种通过演变产生出了一些具有迁移行为的后代[23]。可见，鸫属鸟类的进化史支持了下述的一种假说，即迁移物种起源于热带地区的非迁移祖先。

另一方面，森莺(属于森莺科Parulidae)的系统发生也表明，该科鸟类的祖先是往返飞行于北美洲北部和新热带区之间的一种迁移鸟。该科鸟类的进化系统树显示，森莺在其辐射进化期间，其迁移行为曾多次丧失过。可见，迁移物种也会演变为非迁移的留居物种。当然，森莺科最早的迁移物种也是由热带地区的留鸟进化来的。如果是这样的话，那么上述关于迁移物种起源于非迁移物种的论述无疑是正确的[24]。

(2014年4月3日收稿)■

[1] PIMM S L, ASKINS R A. Forest losses predict bird extinctions in eastern North America [J]. Proc Natl Acad Sci USA, 1995, 92: 9343-9347.

[2] WEIDINGER K. The breeding performance of Blackcap Sylvia atricapilla in two types of forest habitat [J]. Ardea, 2000, 88: 225-233.

[3] FRETWELL S D, LUCAS H K. On territorial behavior and other factors influencing habitat distribution in birds [J]. Acta Biotheoretica, 1969, 19: 16-36.

[4] ORIANS G H. On the evolution of mating systems in birds and mammals [J]. The American Naturalist, 1969, 103: 589-603.

[5] QUAINTENNE G, VAN GILS J A, BOCHER P, et al. Scaling up ideals to freedom: are densities of red knots across western Europe consistent with ideal free distribution? [J]. Proc Biol Sci, 2011, 278: 2728-2736.

[6] BUSTON P M. Territory inheritance in clownfish [J]. Proc Biol Sci, 2004, 271: S252-S254.

[7] BULL C M, FREAKE M J. Home-range fidelity in the Australian sleepy lizard (Tiliqua rugosa) [J]. Australian Journal of Zoology, 1999, 47: 125-132.

[8] MARVIN G A. Age, growth, and long-term site fidelity in the terrestrial plethodontid salamander Plethodon kentucki [J]. Copeia, 2001, 2001: 108-117.

[9] YODER J M, MARSCHALL E A, SWANSON D A. The cost of dispersal: predation as a function of movement and site familiarity in ruffed grouse [J]. Behavioral Ecology, 2004, 15: 469-476.

[10] PUSEY A, WOLF M. Inbreeding avoidance in animals [J]. Trends in Ecology and Evolution, 1996, 11: 201-206.

[11] MARGULIS SW, ALTMANN J. Behavioural risk factors in the reproduction of inbred and outbred oldfield mice [J]. Anim Behav, 1997, 54: 397-408.

[12] LUCIA K E, KEANE B. A field test of the effects of familiarity and relatedness on social associations and reproduction in prairie volos [J]. Behavioral Ecology and Sociobiology, 2012, 66: 13-27.

[13] GREENWOOD P J. Mating systems, philopatry and dispersal in birds and mammals [J]. Animal Behavior, 1980, 28: 1140-1162.

[14] COX G W. The evolution of avian migration systems between temperate and tropical regions of the New World [J]. The American Naturalist, 1985, 126: 452-474.

[15] FRICKE H C, HENCECROTH, HOERNER M E. Lowland–upland migration of sauropod dinosaurs during the Late Jurassic epoch [J]. Nature, 2011, 480: 513-515.

[16] CARPENTER S J, ERICKSON J M, HOLLAND F D, Jr. Migration of a Late Cretaceous fish [J]. Nature, 2003, 423: 70-74.

[17] COOMBS W P. Behavior patterns of dinosaurs [M]. California: University of California Press, 1990.

[18] ANDERSON R C. Do dragonflies migration across the western Indianocean? [J] Journal of Tropical Ecology, 2009, 25: 347-358.

[19] WELTY J. The life of birds [M]. 3th ed. Philadelphia: Saunders College Publishing, 1982,

[20] SHAFFER S A, TREMBLAY Y, WEIMERSKIRCH H, et al. Migratory shearwaters integrate oceanic resources across the Pacific Ocean in an endless summer [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2006, 103: 12799-12802.

[21] POWELL G V N, BJORK R D. Habitat linkages and the conservation of tropical biodiversity as indicated by seasional migrations of the three-wattled bellbirds [J]. Conservation Biology, 2004, 18: 500-509.

[22] LEVEY D J, STILES F G. Evolutionary precursors of longdistance migration: resource availability and movement patterns in neotropicallandbirds [J]. The American Naturalist, 1992, 140: 447-476.

[23] OUTLAW D C, VOELKER G, MILA B, et al. Evolution of longdistance migration in and historical biogeography of Catharus thrushes: a molecular phylogenetic approach [J]. The Auk, 2003, 120: 299-310.

[24] WINGER B M, LOVETTE I J, WINKLER D W. Ancestry and evolution of seasonal migration in the Parulidae [J]. Proceedings of the Royal Socity B, 2012, 279: 610-618.

New advance on study of animal behavior(X): habitat selection

SHANG Yu-chang
Professor, School of Life Sciences, Peking University, Beijing 100871, China

I briefly introduce the importance of habitat to animals and animals’ habitat selection behavior, the reason of animal dispersal and migration, the origin and evolution history of animals’ migration. An animal’s preferred habitat to be the one where its breeding success is the greatest. Steve Fretwell used game theory to develop ideal free distribution theory. This theory enables behaviorist to predict what animals should do when they choose between alternative habitats of different quality. The ideal free distribution lead to the fitness of animals in choose superior habitat or in lower-ranked habitat is consistent. Dispersal by juvenile animals reduces the chance of inbreeding, which often affects fitness negatively. When two closely related individuals mate, the offspring they produce are more likely to carry damaging recessive alleles in a double dose than the offspring produced by unrelated individuals. Migration typically involves movement away from and subsequent return to the same location on an annual basis migration apparently also occurred in some extinct dinosaurs and is seen today in many mammals, fishes, sea turtles, and even some insects. Short-range migration preceded long-distance migration. Thus, long-distance migrants are probably descended from species that moves far less on an annual basis. Migratory species evolved from tropical non-migratory ancestors. key words habitat selection, ideal free distribution theory, dispersal, migration, evolution history

(编辑：段艳芳)

10.3969/j.issn.0253-9608.2014.03.005