重金属在食用菌中的富集研究进展*

黄 擎，李 维，郭 相，王婷婷，桂明英＊＊

(1.北京理工大学化工与环境学院，北京 100081;2.中华全国供销合作总社昆明食用菌研究所，云南 昆明 650223)

食用菌是可供人们食用的大型真菌的统称，分类上多隶属于担子菌门 (Basidiomycota)，部分属于子囊菌门 (Ascomycota)［1］。因其优越的营养和保健价值而受到广泛推崇，是世界范围内公认的健康食品。食用菌营养含量丰富，具有高蛋白、低脂肪、富含维生素、矿物质和膳食纤维的特点［2］。近年来伴随人们对健康饮食重视程度的日渐提高，食用菌的市场需求日益增长，社会公众对其质量安全的关注也被提升到前所未有的高度。

分析近年来围绕食用菌的一系列食品质量安全事件，除生产、储运过程中人为造成的食品添加剂、农药残留问题之外，重金属含量超标是食用菌食品质量安全中最为突出同时也是最难解决的问题。伴随城市化和工业化的飞速发展，一些来源于采矿、工业过程、杀虫剂、化学肥料和汽车尾气的铅、镉、砷和汞等重金属被大量释放到自然环境当中［3］，环境重金属污染水平日渐提高，另一方面越来越多的研究证实，食用菌本身的生物学特性决定其生长过程中对重金属的吸收和富集能力远远高于普通作物［4］，这就导致环境重金属污染往往会在食用菌中被放大和凸显出来。深入了解食用菌富集重金属的过程和机理，进而采取针对性措施有效避免重金属污染，已成为食用菌产业发展过程中必须解决的一个重要问题。

1 食用菌富集重金属的机理

食用菌对重金属的富集主要通过主动或被动吸收实现的，而在吸收前阶段土壤中重金属的形态转化和可吸附态重金属的解吸附，以及吸收后重金属通过各种作用在食用菌体内的累积都是富集中的重要过程。

1.1 食用菌对重金属的主动和被动吸收

一般来说子实体的生长周期比较短，通过子实体表面来吸收周围的重金属比较有限，食用菌对重金属的吸收主要是通过菌丝从土壤中吸收［5］。食用菌属于真菌，其吸收重金属的规律一般也遵循真菌吸收物质的规律，进入真菌的所有离子和分子必须通过细胞壁和质膜。土壤中的金属离子可以通过被动运输的方式穿过质膜，其推动力是不同的电化学电位;另外重金属也可以通过主动运输的方式，依靠原生质膜上的载体，消耗能量穿过原生质膜，进入到真菌细胞，土壤中的锰、铜、铁、锌等就以此方式转运到真菌细胞内［6］。

相关研究表明，对于铬，六价铬可以被硫酸盐化合物载体结合，在根部转化为三价铬并被菌根食用菌被动吸收，然后积累在细胞壁的离子交换点位上［7］;Özcan MM等［8］认为食用菌可以通过主动运输来富集重金属，与绿色植物相比，食用菌更能积累高浓度的重金属;在Severoglu Z［9］等的研究中，食用菌中镍、镉、铬和铅的含量要比土壤中相应重金属的含量要高，这也说明了食用菌能够对重金属进行主动吸收;Didier Michelot等［10］研究了蘑菇属 (Agaricus)真菌对重金属的生物富集特性，认为蘑菇属 (Agaricus)真菌对重金属的吸收主要通过与特定金属结合蛋白质载体的结合，然后转移到细胞内，所以主动和被动运输都是食用菌富集重金属的重要途径。

1.2 食用菌对重金属的耐受机制

食用菌对重金属污染的生态适应性是食用菌和重金属长期相互作用的结果。和植物相似，食用菌对重金属不同程度的污染具有一定的耐受性［11］。重金属被食用菌吸收后会以各种形式存在于体内，当重金属浓度达到一定程度时就会对食用菌产生胁迫作用，而食用菌就会通过一些生理过程来减轻重金属的毒害。重金属在食用菌体内可以抑制一些酶的活性，导致大量的活性氧自由基产生，从而引起质膜的过氧化，损伤细胞结构［12，13］，而此时食用菌可以在重金属胁迫的诱导下产生抗氧化酶来减轻重金属胁迫。Zhang Weiwei等［14］研究了长根菇 (Oudemansiella radicata)子实体对铅的耐受性，发现低浓度铅胁迫能诱导多种抗氧化酶的表达，从而减轻铅的毒害作用。除了产生相关抗性酶外，食用菌还可以通过分泌特殊物质结合体内的重金属，改变重金属的化学形态或降低其移动性从而减轻毒害，黄晨阳等［15］认为食用菌对重金属的积累主要通过体内生物大分子与重金属离子结合形成不溶性物质或沉淀，以及细胞壁对重金属的吸附作用。外生菌根真菌基本上都是高等担子菌，它们对金属具有较强的耐受性，其耐受性机理主要有离子交换、形成络合物、沉淀作用和结晶化作用等［16，17］。食用菌还有一些其他的重金属耐受机制，包括将重金属排除体外、形成金属络合物等，从而减轻重金属对自身的毒害，富集较高浓度的重金属。

2 食用菌富集重金属的影响因素

由于食用菌对重金属的富集是一个复杂的过程，影响重金属在食用菌中富集的因素主要有环境因素 (土壤性质、pH、土壤有机质含量等)、食用菌自身因素 (种类、发育阶段、形态学部位等)和重金属因素 (土壤中含量、种类等)。

2.1 土壤性质的影响

土壤pH影响重金属富集的重要因素，Ertugay N等［18］研究了土壤pH对采集的双孢蘑菇吸收六价铬的影响，得出了在pH为1时，双孢蘑菇 (Agaricus bisporus)对铬的吸收量最大;Vimala R等［19］研究发现粗柄侧耳 (Pleurotus platypus)、双孢蘑菇 (Agaricus bisporus)和Calocybe indica均能从水溶液中吸收镉和铅，镉和铅的最佳吸收pH值分别为5.0和6.0;Melgar MJ等［20］试验结果显示 Agaricus macrosporus对重金属锌、铜、汞、镉和铅具有富集作用，在酸性条件下的积累量更大。土壤中微生物也对食用菌重金属富集具有影响，Gao Yan－ru等［21］研究了富含Cd和Pb液体培养基中，在6种微生物的作用下，长根菇 (Oudemansiella radicata)对Cd和Pb的吸收富集情况，发现微生物铁载体可以减轻重金属对长根菇的氧化胁迫;Ji Ling－yun［22］认为M6和K1这两种耐受重金属 (锌、镉)能力强的微生物，可以分泌一些酸性物质来提高Tricholoma lobynsis对重金属的吸收率。另外，土壤的其他理化性质如有机质含量、阳离子交换量等也会对食用菌富集重金属有一定的影响［23，24］。

2.2 食用菌自身因素

食用菌的种类、形态学部位以及发育阶段等都是影响其富集重金属的内在因素。在相同环境条件下，种类不同食用菌具有不同生物特征，比如生物量、生长习性等，对重金属的富集能力存在一定差异，Krupa P.等［4］对属于担子菌纲目的15种食用菌富集Zn(II)、Pb(II)、Cd(II)的能力进行了试验，结果显示粘盖牛肝菌富集铅的能力要比其他种类食用菌要强，并且发现外生菌根真菌与植物共生形成菌根后，能有效地缓解重金属对植物的危害;Yamaç M等［25］测定的2种食用菌中铅和镉含量也有差异，富集镉的含量差异尤其明显;Tüzen M等［26］测定了16种人工培养食用菌和24种野生菌中的重金属含量，发现汞、铁、铜、锰等含量都具有很大的种间差异;ZhangDan等［27］也发现了相似的现象，发现不同食用菌对于铜的富集含量差别很大。Didier Michelot［10］指出，草腐菌，特别是蘑菇属 (Agaricus)真菌对Cu、Ag、Cd有明显的亲和性，而在森林地带生长的木腐菌则有明显的富集Cr、Mg、Se和Pb的趋势。食用菌的不同形态学部位也具有不同的重金属富集能力;Zhang Weiwei等［14］发现在长根菇体内，菌盖中的铅含量要比菌柄中的高，这跟食用菌的新陈代谢和生理活动有关。另外Svoboda L等［28］认为菌丝年龄及所处的生长周期是影响子实体中重金属含量水平的重要因素，利用大型真菌的子实体可区分污染和未被污染的场地，而不能作为环境污染的精确指示物。

2.3 重金属种类、浓度、形态的影响

土壤中重金属的种类、含量以及重金属之间的相互作用也会影响到食用菌对重金属的富集作用，Karadeniz Ö等［29］测定了重金属元素从土壤转移到食用菌的转移参数，转移效率最高的是钾，然后是铷、锌、铜、镉、硫、铯和汞;Zhu Fangkun等［30］测定了14种采自云南省的野生食用菌中重金属的富集量，发现不同种类野生食用菌体内的重金属含量水平不一，含量大小为铁 ＞锌 ＞锰 ＞铜 ＞铬 ＞铅 ＞镍 ＞镉;Jarzyńska G 等［31］发现皱皮疣柄牛肝菌 (Leccinum duriusculum)对于银、镉、铬、铜等重金属的富集系数有着很大的不同。除了与重金属种类有关，在土壤中重金属的浓度也会影响食用菌对该重金属的吸收，张小燕等［32］指出，不同质量浓度的重金属对外生菌根生长具有不同程度的抑制作用，尤其在高质量浓度时可使菌根真菌致死;某些重金属在低质量浓度时对外生菌根真菌的生长具有一定的促进作用，这就是常说的低浓度刺激生长现象;Isildak O等［33］发现，当土壤中的镉含量增加时，食用菌中镉的含量也有显著的提高，而土壤中的铅含量对食用菌铅的富集影响不大;Demirbaᶊ A［34］等研究发现食用菌中汞和镉的积累量与土壤中汞和镉的含量具有正相关关系，铅则没有类似的关系;另外土壤中不同种类重金属元素的共存，也会相互影响在食用菌中的富集，Severoglu Z［9］等研究了各种重金属富集的相关性，结果显示镉和铁、镉和钴、铁和锌等具有正相关性，而铬和镍、铬和铅、铁和镉等重金属富集具有负相关性;Zhu Fangkun等［30］也研究了各种重金属在食用菌中富集的联系，其中铬和镍、铬和锰、铬和锌、镍和锰以及锰和锌之间具有很好的相关性。

3 结论与展望

综上所述，环境因素和食用菌自身生物学特性是导致食用菌中重金属元素富集的2个重要因素。因此食用菌的重金属污染也可以从上述两个方面入手加以解决。

对于人工食用菌栽培，首先应加强生产基地环境调查，对基地周边土壤、空气、水源等做到全面掌握，排除可能的环境重金属污染因素;其次，应注重加强生产原料标准化建设，避免在生产中使用已受重金属污染的植物组织作为培养基质，使食用菌生长的小环境不受污染;第三，进行食用菌减富集人工驯化，利用分子手段改变食用菌中控制重金属元素吸收、迁移和转化的基因片段，降低食用菌对重金属毒害的耐受性，达到人工驯化减富集目的;第四，加强农药农资等农用品筛选和监管，针对食用菌富集重金属的生物学特性，鼓励研发和生产食用菌专用的不含重金属的农药和营养素产品，规范食用菌农药农资市场管理，特别针对重金属加强监管;第五，提高食用菌重金属污染检测的技术手段和规范化程度，根据国内外产品质量安全要求制定相应的检验标准，确保受污染的产品不流入市场。

对于野生食用菌生产，应加强产地环境监测和监管力度，确保规模化的野生食用菌产地周边土壤、水源、空气等不受重金属污染，全面掌握环境中重金属含量水平，从源头保障产品质量安全。在加工、储运过程中严格把关，减少外源性污染。

对于食用菌本身，首先，应加大科研投入，对具有经济价值的常见食用菌品种加强研究，掌握其富集重金属的强度和重金属种类，建立详细的资料档案，为生产和监管提供理论依据;其次，从生态学角度加强研究，探明食用菌对重金属的富集与环境状况的关系，为食用菌生产、栽培环境控制提供科研依据;第三，在全面了解食用菌富集重金属的过程机理基础上，积极采用现代生物技术对食用菌富集重金属的过程进行干预，培育低积累优良品种，降低食用菌本身对重金属的富集程度;第四，利用食用菌对重金属的富集特性，积极开发富含特定元素如锌、硒的食用菌产品，提高产品附加值。

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